全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2015, 51 (6): 829~834　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2015.0192 829
收稿 2015-04-08　　修定 2015-05-29
资助 河南省教育厅重点科研项目(15A180058)。
* 通讯作者(E-mail: xinrong806@163.com; Tel: 0376-6698023)。
植物向光素信号通路中NPH3蛋白的研究进展
乔新荣*, 陈琼
信阳农林学院生物技术系, 河南信阳464000
摘要: 植物蓝光受体向光素(phototropin, PHOT)介导向光性、叶绿体运动、气孔开放、叶片平展及定位等许多生理反应,
使植物适应不同的光强环境。PHOT下游信号转导子NPH3是植物特有的NRL家族成员。蓝光激活PHOT1调控NPH3的去
磷酸化, 以及CRL3NPH3依赖的PHOT1泛素化是PHOT1诱导向光反应所必需的生理生化过程。NPH3调控生长素极性运输的
研究及几个NPH3互作蛋白的分离鉴定有助于进一步解析向光弯曲机制。此外, NPH3也参与PHOT介导的叶片平展与定
位。本文重点综述了NPH3参与PHOT1介导向光性的分子机制研究进展, 并对未来的研究方向进行了展望。
关键词: 向光素; 非向光性下胚轴弯曲3; 信号转导
Advances of NPH3 in Plant Phototropin Signaling
QIAO Xin-Rong*, CHEN Qiong
Biotechnology Department, Xinyang College of Agriculture and Forestry, Xinyang, Henan 464000, China
Abstract: Blue-light receptors phototropin (PHOT) mediate a wide set of physiological and developmental re-
sponses in plant, including phototropism, chloroplast movements, stomatal opening, as well as leaf flattening
and positioning, in response to many different light intensity environment. PHOT downstream signal transducer
NPH3 is one of members of the plant-specific NRL protein family. Dephosphorylation of NPH3 by PHOT1 and
CRL3NPH3-dependent ubiquitination of PHOT1 are required for normal phototropic responsiveness. Meanwhile,
research on NPH3 regulating auxin polar transport and several NPH3 interacting protein identified will further
clarify mechanism of phototropism. In addition, NPH3 is also involved in controlling leaf flattening and posi-
tioning in PHOT signaling. This paper mainly reviewed research advances of molecular mechanism on NPH3
in PHOT1 signaling, and finally the possible research directions in this field are proposed.
Key words: phototropin; NPH3; signal transduction
蓝光受体向光素(phototropin, PHOT)是AGC
激酶家族成员, 由N端的光感受区LOV (light, oxy-
gen, voltage)和C端激酶区组成, 都定位于质膜。蓝
光激活PHOT发生磷酸化作用, 开启不同信号转导
通路, 介导植物许多生理反应(Christie 2007)。模
式植物拟南芥PHOT1和PHOT2以光强依赖的方式
调控植物生理反应, PHOT1单独介导弱蓝光下下
胚轴向光弯曲(Sakai等2001), PHOT2不仅介导强蓝
光诱导的叶绿体回避运动和细胞核的定位, 而且
也调节黑暗条件下叶绿体和细胞核的定位(Iwabu-
chi等2007; Kagawa等2001; Suetsugu等2005)。
PHOT1和PHOT2以功能冗余方式共同调节强光下
的向光性(Sakai等2001), 其中PHOT2功能占主导
地位(Zhao等2013)。此外, PHOT1和PHOT2也共同
介导叶绿体聚集运动、气孔开放、叶片平展与定
位及胞质Ca2+增加等生理反应(Christie 2007)。由
此可见, PHOT1和PHOT2以单独或共同的方式诱
导生理反应的发生, 因此, 其下游的信号转导网络
途径也错综复杂。近年来对其下游信号转导子的
研究, 梳理介导每一个生理反应的信号转导路径
及其cross-talk, 已成为当前蓝光信号研究热点之
一。
NPH3 (non-phototropic hypocotyl 3)是PHOT
下游分离最早的成员之一。该基因是Liscum和
Briggs于1995、1996年筛选拟南芥向光性突变体
时分离鉴定的, 并由此得名(Motchoulski和Liscum
1999)。nph3突变体在任何单侧蓝光照射下, 都不
发生向光弯曲, 因此是向光性所必需的信号成分
(Inada等2004)。另外, 水稻中也已分离了NPH3基
因, 命名CPT1 (coleoptile phototropism 1) (Haga等
植物生理学报830
2005)。NPH3编码的蛋白质定位于质膜, 但没有跨
膜区。NPH3属于植物特有的NRL (NPH3/RPT2-
Like)蛋白家族(Holland等2009), 含有3个保守结构
域, 即N末端的BTB/POZ区、中部的NPH3结构域
及C末端coiled-coil区。BTB/POZ和coiled-coil结构
域常参与蛋白互作, 因此NRL家族成员可能作为
桥联蛋白起作用。遗传分析表明, NPH3在PHOT
介导的生理反应中, 参与调节向光弯曲、叶片平
展与定位。近年来, 人们着重对NPH3如何参与向
光反应的机制进行了较深入的研究。本文对其研
究进展进行综述总结, 以期为NPH3的进一步研究
提供思路。
1 PHOT1调控NPH3的磷酸化状态
任何单侧蓝光下, nph3突变体完全丧失向光
性, 使我们认识到NPH3在PHOT1和PHOT2介导下
胚轴向光弯曲信号路径中的重要地位。进一步试
验证明NPH3和PHOT1、PHOT2都在细胞质膜上
发生互作(de Carbonnel等2010; Zhao等2013)。酵
母双杂交实验表明NPH3的coiled-coil区与PHOT1
的LOV区显著互作(Motchoulski和Liscum 1999)。
NPH3的表达不受光的诱导, 但蓝光刺激后, NPH3
蛋白电泳迁移速率显著提高(Motchoulski和Liscum
1999; Pedmale和Liscum 2007)。药理学及免疫学
方法进一步证明蓝光激活PHOT1, 使其直接或间
接与蛋白磷酸酶互作, 激活磷酸酶活性, 使已磷酸
化的NPH3发生去磷酸化, 导致电泳迁移速率加快,
当转至暗处又可逆的恢复到磷酸化状态。蓝光诱
导NPH3的去磷酸化状态维持不久(30 min以下)就
又恢复为磷酸化状态(Pedmale和Liscum 2007)。最
新研究揭示, PHOT1介导NPH3的瞬时去磷酸化导
致NPH3向胞质迁移(Haga等2015)。由于NPH3的
Tyr-545的突变导致了向光性的完全丧失, 意味着
NPH3蛋白可逆磷酸化的翻译后修饰作用是其参
与PHOT1介导向光性的重要机制。在PHOT1依赖
的NPH3去磷酸化过程中, 蛋白磷酸酶PP1可能受
PHOT1活性的调节(Pedmale和Liscum 2007)。另
外, 蓝光诱导NPH3的去磷酸化作用不依赖PHOT2,
也与光受体隐花色素CRY1、CRY2及光敏色素
PhyA、PhyB无关(Pedmale和Liscum 2007), 表明
PHOT1特异性的诱导NPH3瞬时去磷酸化作用是
其介导向光性的基本机制。
2 CRL3NPH3依赖的PHOT1泛素化
蛋白泛素化修饰广泛参与真核细胞内许多生
理生化过程, 泛素化过程由泛素激活酶E1, 泛素结
合酶E2, 泛素连接酶E3级联反应完成。不同种类
的E3泛素连接酶特异性的结合E2和底物蛋白 ,
CULLIN3 (CUL3)是RING家族的E3泛素连接酶的
基本成分, 以CUL3为基础的E3泛素连接酶(CRL3)
通常与含有BTB区的蛋白互作(Willems等2004), 催
化泛素(ubiquitin, Ub)与BTB区偶联底物蛋白结
合。试验证明, 拟南芥的NPH3与CUL3a在哺乳类
动物细胞和烟草细胞中都发生互作。而且拟南芥
的CUL3也与PHOT1互作, 其cul3a cul3b双突变体
的下胚轴向光性下降(Roberts等2011)。进一步利
用Ub抗体与PHOT1-GFP免疫共沉淀实验表明, 蓝
光刺激PHOT1泛素化, 其泛素化依赖于PHOT1互
作蛋白NPH3和CUL3。弱蓝光诱导PHOT1只进行
单/多泛素化(mono/multiubiquitination); 强蓝光下,
PHOT1既进行单/多泛素化, 又可多聚泛素化(poly-
ubiquitination)。PHOT1的单/多泛素化和多聚泛素
化都需要CRL3NPH3复合物(Roberts等2011)。在真
菌和动物研究中表明, 单/多泛素化的质膜结合受
体被配体激活后, 常进行网格蛋白依赖的内吞作
用, 调节下游信号转导(d’Azzo等2005; Miranda和
Sorkin 2007)。鉴于蓝光激活的PHOT1受体也进行
网格蛋白依赖的内吞作用(Kaiserli等2009)。因此
可以推测, 蓝光诱导PHOT1进行CRL3NPH3依赖的
单/多泛素化修饰后, 由网格蛋白介导迁移至胞质,
磷酸化某个或某些底物蛋白, 偶联生长素载体的
重新分布, 引发向光性。PHOT1的多聚泛素化使
其在26S溶酶体进行降解(Roberts等2011), 但还没
有相关的证据表明PHOT1的多聚泛素化过程参与
调节向光性。最近, Deng等(2014)实验显示PHOT1
的K526是一个潜在的泛素化位点。因此CRL3NPH3
依赖的PHOT1泛素化, 是调控下胚轴向光性的一
种重要作用机制。
3 NPH3调节生长素运输
植物向光性主要是由于蓝光激活PHOT受体
诱导了向光和背光面生长素的不对称分布引起。
生长素的动态分布受生长素运输蛋白PIN (pin-
formed)、PGP (p-glycoprotein)、AUX (auxin-resis-
tant)的调节。研究表明, 蓝光诱导PIN蛋白在质膜
乔新荣等: 植物向光素信号通路中NPH3蛋白的研究进展 831
和内体(endosomal)之间不断穿梭循环(Robert和
Friml 2009), 参与生长素运输。遗传分析揭示,
phot1和nph3突变体既没有表现下胚轴的向光弯
曲, 又丧失了根的负向光性(Liscum和Briggs 1995,
1996; Motchoulski和Liscum 1999)。因此, PHOT1
与NPH3共同调节相关生长素运输蛋白, 参与向光
性。深入研究拟南芥根的负向光性机制发现, 黑
暗条件下, PIN2-GFP分布于根尖过渡区表皮和皮
层细胞的质膜和液泡类部分(vacuole-like compart-
ments, VLCs), 蓝光照射30 min后, VLCs的PIN2-
GFP迁移至质膜, 并且PIN2-GFP的定位变化随光
暗条件的转换而可逆发生。而在phot1、phot1
phot2和nph3突变体中, 没有出现VLCs的PIN2-GFP
的消失。但当蓝光照射延长至12 h时, PIN2在这些
突变体株系中恢复了从VLCs到质膜的迁移(Wan
等2012), 由此表明, PHOT1/NPH3介导PIN2从
VLCs消失是一个短期反应, 与蓝光诱导向光性是
一个短期反应相一致(Steinitz和Poff 1986)。利用
蓝光和蛋白转运抑制剂BFA (brefeldin A)共同处理
拟南芥黄化苗 , 进一步观测短时间BFA处理后
PIN2的变化, 表明蓝光诱导PHOT1和NPH3以不同
方式调节PIN2-GFP的定位, 因此, NPH3可能作为
一个开关分子介导PHOT1对PIN2定位的调节。另
外, PIN3极性定位也是蓝光诱导根负向光性所必
须的因子, 蓝光诱导PIN3在根向光性一侧的中柱
细胞横膜外侧积累, 同时PIN3定位受PID、PP2A
活性调节(Zhang等2013), 而PID和PP2A的表达受
PHOT1的调节(Ding等2011)。
PHOT1也调节下胚轴中PIN1和PIN3的定位
(Blakeslee等2004; Ding等2011), NPH3在此过程中
的作用机制还不清楚。此外, 利用3H标记的IAA处
理水稻胚芽鞘尖端, 发现在向光弯曲部位出现了
生长素的不对称分布, 而nph3/cpt1突变体没有出
现上述现象, 也表明NPH3/CPT1作用于生长素的
上游(Haga等2005)。外施生长素后会刺激NPH3磷
酸化, 但PHOT1的磷酸化状态不受生长素处理影
响(Chen等2010), 表明NPH3直接作用于生长素的
反馈反应。
4 NPH3互作蛋白
4.1 RPT2
RPT2 (root phototropism 2)和NPH3属于NRL
同一家族, 因此与NPH3含有相同的结构域。酵母
双杂交实验证明它们的BTB/POZ区相互作用(Ina-
da等2004), RPT2也与PHOT1互作。突变体遗传分
析表明, 弱光下rpt2突变体下胚轴向光弯曲度略小
于WT, 但强光下显著下降。进一步分析phot1 rpt2
与phot2 rpt2双突变的下胚轴向光性, 表明弱光下,
RPT2以依赖PHOT1和不依赖PHOT1两种方式介
导向光反应; 强光下, RPT2在PHOT1信号路径中介
导向光反应(Inada等2004)。RPT2基因的表达受各
种光质的诱导, 而且随光强的增加, 其转录表达量
也随之提高(Sakai等2000)。但在单侧弱光和强光
照射下, WT下胚轴的弯曲度并没有差别(Inada等
2004; Sakai等2000), 而且, 超表达RPT2的转基因植
株显示正常的向光反应(Sakai等2000), 因此, RPT2
表达水平与向光弯曲强度并无直接联系。但是
RPT2调节NPH3的磷酸化状态, 使胞质NPH3又移
至质膜, 维持PHOT1/NPH3介导的向光反应(Haga
等2015)。此外, RPT2与NPH3一样, 在PHOT1信号
路径中也介导叶片伸展和定位 , 且PHOT1抑制
PHOT2路径(Harada等2013)。
4.2 PKS家族
光敏色素激酶底物PKS (phytochrome kinase
substrate)是一个只有4个成员的小基因家族(PKS1~
PKS4), 都定位于质膜。PKS对光反应的敏感性不
同, 红光和蓝光都诱导PKS1和PKS2的mRNA迅速
增加(Lariguet等2003), 而PKS4的mRNA迅速降解
(Schepens等2008)。最初发现PKS在光敏色素(phy-
tochrome, Phy)信号路径中发挥作用, 是PhyA和
PhyB激酶的底物(Lariguet等2003; Schepens等
2008)。后来研究表明PKS4也是PHOT1的底物
(Demarsy等2012)。pks多突变体丧失向光反应揭
示PKS蛋白参与向光反应(Lariguet等2006)。实验
证明PKS1和PHOT1、PHOT2、NPH3互作(de Car-
bonnel等2010; Zhao等2013)。此外, NPH3也与
PKS2强烈互作, 弱蓝光下, PKS2和NPH3在PHOT1
信号途径中调节叶片的定位; 强蓝光下, PKS2、
NPH3作为PHOT1和PHOT2共同信号转导子调节
叶片定位(de Carbonnel等2010)。从pks突变体的生
长素报告基因分布分析表明, PKS蛋白通过调控生
长素信号及横向生长素运输参与向光性反应
(Kami等2014), PKS1与PIN1的直接互作为其提供
植物生理学报832
了直接证据(Zhao等2013)。此外, 蓝光下PhyB负调
节叶片平展, NPH3可能通过协调PHOT与PhyB的
平衡而参与调节叶片的平展(Kozuka等2013)。
4.3 EHB1
Knauer等(2011)通过酵母三杂交实验方法, 利
用PHOT1/NPH3复合物做诱饵, 筛选到一个可以与
其结合的蛋白EHB1 (enhanced bending1), 当
PHOT1不存在时, 它也和NPH3互作, 但互作强度
降低。而仅有EHB1与PHOT1时, 两者没有互作。
酵母双杂交实验证明EHB1与NPH3的BTB/POZ结
构域互作。任何单侧蓝光光强照射后, ehb1突变体
向光性增强。上述实验表明EHB1通过与NPH3的
互作, 可能负调节PHOT1介导的向光弯曲反应。
利用生物信息学方法分析EHB1基因序列, 表
明其编码的蛋白质是一个功能未知的小分子蛋白,
其N端包含一个C2/CaIB型的Ca
2+结合区域(Rizo和
Südhof 1998; Ubach等1998), C端有一段与ARF-
GAP蛋白家族同源的区域(Donaldson和Honda
2005), 但缺少了决定ARF-GAP具有GTPase活性的
锌指结构。EHB1的C2/CaIB结构域表明其可能参
与PHOT介导胞质Ca2+升高(Harada和Shimazaki
2007; Stoelzle等2003)。C端的结构域可能与囊泡
运输有关(Jensen等2000)。有趣的是, 人们发现一
个生长素运输蛋白MGR1/PGP19/ABCB19的功能
丧失性突变体与ehb1有相似的表型, 向光反应都增
强, 而且PGP19是PHOT1激酶的底物(Christie等
2011)。在单侧蓝光诱导向光弯曲反应中, PHOT1
通过抑制底物PGP19活性, 促进茎尖生长素的横向
运输, 引起向光弯曲生长(Christie等2011)。从
EHB1蛋白的结构特征揭示其也有调控生长素运
输的潜能。最近研究发现, PKS1分别与Ca2+结合
蛋白钙调素(calmodulin, CAM)、PIN1互作(Zhao等
2013)。EHB1是否也有类似的互作机制调控向光
反应需要进一步研究。
4.4 AGB1
最近研究表明, NPH3和异源三聚体G蛋白的β
亚基(AGB1)互作(Kansup等2014), BIFC (bimolecu-
lar fluorescence complementation)试验证明它们在
质膜上互作。agb1-1和agb1-2突变体显示降低了
向光反应, agb1 nph3双突变体完全丧失向光反
应。且AGB1基因在nph3突变体中表达量也降低,
表明NPH3正调节AGB1基因的表达而参与向光反
应。AGB1与生长素运输载体的调节子NDL1互作
(Mudgil等2009), 或许会进一步阐明AGB1参与
NPH3调控的向光反应机制。
5 小结与展望
NPH3作为PHOT受体下游的信号转导子, 近
年来关于其如何参与PHOT信号转导途径有了深
入的了解, 尤其是其介导的向光反应方面, 已证明
蓝光诱导PHOT1调控NPH3的去磷酸化作用, 以及
CRL3NPH3依赖的PHOT1泛素化方式参与向光反应,
而且还鉴定了RPT2、PKS1、PKS2、EHB1、
AGB1等几个NPH3互作蛋白。但仍有许多问题需
要进一步澄清或深入探讨: (1)在PHOT1信号通路
中。PHOT1是激酶, 推测PP1等蛋白磷酸酶作用于
蓝光诱导NPH3的瞬时去磷酸化, 目前还没有试验
证明PHOT1与磷酸酶的直接互作; CRL3NPH3依赖
的PHOT1泛素化参与向光反应的研究只是刚刚开
始, 仅从拟南芥cul3a突变体向光性表型方面进行
了初步分析; NPH3的瞬时去磷酸化与PHOT1泛素
化仅是研究下胚轴向光反应的结果, 对于NPH3调
控叶片平展与定位以及根的负向光反应是否存在
此机制需进行研究; 关于NPH3调控生长素的定位
机制方面, 与NPH3同一家族的其他蛋白, 如NPY1
以及与PHOT1同一家族的PID在调节生长素胞内
定位中已进行了大量研究, 或许PHOT1/NPH3与
PID/NPY1信号转导途径有着相似性或共同性, 对
PHOT1/NPH3调节生长素运输机制具有一定的借
鉴意义。(2)在PHOT2信号通路中, NPH3的去磷酸
化作用不受PHOT2和RPT2的调节, PHOT2是否具
有泛素化修饰还未知。NPH3是以怎样的方式参
与PHOT2信号路径仍是空白。(3) NPH3作为桥联
蛋白, 是PHOT信号与其他信号, 如红光、生长
素、钙信号等交叉的重要位点。研究与发现更多
的NPH3互作蛋白将会更深入的构建PHOT信号转
导网络 , 深刻解析其介导的众多生理反应的机
制。随着现代科学技术的发展, 一些新技术的出
现将会大大加速NPH3参与PHOT信号转导机制的
研究。
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