全 文 ：植物生理学报 Plant Physiology Journal 2014, 50 (7): 1002~1008　　doi: 10.13592/j.cnki.ppj.2014.00541002
收稿 2014-02-11　　修定 2014-05-24
资助 中国烟草总公司山东省公司科技项目(KN158和K167)。
* 共同第一作者。
** 通讯作者(E-mail: liuxin6080@126.com; Tel: 0532-88030311)。
AM真菌提高烟草钾含量机制的初步研究
赵方贵*, 王玮*, 车永梅, 侯丽霞, 刘新**
青岛农业大学生命科学学院, 山东省高校植物生物技术重点实验室, 山东青岛266109
摘要: 以烟草和AM真菌菌株摩西球囊霉(Glomous mosseae, G.m)为材料, 研究了不同外界K+浓度条件下AM真菌对烟草生
长、K+含量以及根中K+-通道基因NtKT1、NtKT2和转运体基因NtHAK1、NtHA1相对表达量的影响。结果表明, 在低钾和
常钾条件下, 接种G.m均可提高烟草的株高, 增加根系长度, 提高烟草根部和叶片中的K+含量, 在低钾条件下接种G.m使烟
草根部和叶片的K+含量分别提高了50.5%和24.5%。在常钾条件下, 接种G.m 50 d后烟草根系中NtKT1和NtKT2的相对表达
量显著提高; 而低钾条件下, 钾转运体基因NtHAK和NtHA1的相对表达量显著升高。由此推测, AM真菌能够调控烟草根中
K+-通道基因和钾转运体基因的表达进而促进其对K+的吸收。
关键词: 摩西球囊霉; 钾; 钾通道基因; 钾转运体基因; 烟草
One Possible Mechanism of Glomous mosseae Infection Increasing Tobacco Potas-
sium Uptake
ZHAO Fang-Gui*, WANG Wei*, CHE Yong-Mei, HOU Li-Xia, LIU Xin**
Key Lab of Plant Biotechnology in Universities of Shandong, College of Life Sciences, Qingdao Agricultural University, Qingdao,
Shandong 266109, China
Abstract: Using arbuscular mycorrhizal (AM) fungi Glomous mosseae (G.m) and Nicotiana tabacum as mate-
rials, the effects of AM fungi on the growth and potassium uptake of tobacco were studied, the transcripts of
potassium channel gene NtKT1 and NtKT2 as well as potassium transporter gene NtHAK and NtHA1 were also
detected aimed to reveal the possible mechanism of AM fungi infection prompting potassium uptake in tobacco.
The results showed that G.m infection increased plant height, root length as well as potassium contents in roots
and leaves of tobacco. Under low exogenous potassium condition, the potassium contents in roots and leaves of
tobacco inoculated with G.m increased 50.5% and 24.5% respectively compared with the non-inoculated plants.
Under normal exogenous potassium conditions, the relative expression of potassium channel gene NtKT1 and
NtKT2 increased significantly after inoculation with G.m for 50 d, but under low exogenous potassium condi-
tion, transcripts of potassium transporter gene NtHAK and NtHA1 increased significantly. These resulteds indi-
cated that AM fungi could regulate expression of potassium ion channel gene NtKT1 and NtKT2 as well as po-
tassium transporter gene NtHAK and NtHA1 to promote tobacco potassium uptake under different exogenous
potassium condition.
Key words: Glomous mosseae; potassium; potassium channel gene; potassium transporter gene; tobacco
钾(potassium)是植物生长发育所必须的矿质
元素之一, 在植物体的整个代谢过程中具有重要
作用, 可作为多种酶的活化剂, 促进蛋白质、糖类
的合成与转运(Véry和Sentenac 2003); 是调节细胞
渗透势维持细胞膨压的重要元素, 参与叶片及气
孔的运动和细胞伸长生长等过程(Osakabe等2013)。
植物体需要的氮、磷、钾等矿质元素主要由根系
从土壤中吸收, 丛枝菌根(arbuscular mycorrhizae,
AM)真菌是土壤生态系统的重要成员, 营专性活体
营养, 能与大多数植物建立互惠共生关系。AM真
菌可以在宿主植物和土壤之间形成一个具有养分
转运功能的菌丝网(Neumann和George 2005; Koide
和Mosse 2004), 增加根系与土壤的接触面积, 扩大
根际吸收范围(Saito等2004), 活化土壤磷和锌等营
养成分, 促进宿主植物对氮、磷和钾等营养元素
的吸收, 促进植株快速生长, 增强其抗逆性(赵青华
等2014; 曾广萍等2011; 王曙光等2002; 孙吉庆等
2012)。
赵方贵等: AM真菌提高烟草钾含量机制的初步研究 1003
近年来, 有关AM真菌促进植物对氮和磷吸收
的分子机制的研究取得很大进展, 许多植物中AM
真菌侵染诱导的基因表达变化被研究分析, 发现
了一些共生特异性转运蛋白基因。目前已经从11
种植物中克隆得到了21个菌根磷酸盐转运蛋白基
因(Nagy等2005; Glassop等2005; Maeda等2006;
Chen等2007)。大部分植物的菌根磷酸盐转运蛋白
属于高亲和转运蛋白, 如Rausch等(2001)从马铃薯
中克隆到高亲和磷酸盐转运蛋白基因StPT3, 该基
因在接种AM真菌的马铃薯中表达, 在未接种植株
中不表达。在宿主吸收和转运磷的过程中, 磷酸盐
转运蛋白转运磷的能力增强, 从而促进AM真菌菌
丝对磷的吸收(Smith等2003; Grace等2009)。氨转
运体研究亦取得进展, 发现百脉根与珠状巨孢囊霉
共生后, 氨转运体基因LjAMT2.2表达量显著升高,
且LjAMT2.2与其他AMTs不同, LjAMT2.2转运
NH3, 而不转运NH4
+ (Guether等2009)。Kobae等(2010)
在大豆基因组中发现16个氨转运体基因, 其中5个可
被共生诱导, 并具有组织特异性, 其中GmAMT4.1在
丛枝化的皮层细胞中特异表达, GmAMT4.1-绿色
荧光蛋白融合蛋白定位于丛枝膜周围区域, 表明
活跃的氨转运过程主要发生在该区域。目前鲜见
有关AM真菌促进植物钾吸收分子机制的研究报
道。AM真菌是否通过调节宿主的K+-通道基因和
(或)钾转运体基因的表达进而调节植物对钾的吸
收？AM真菌可以与烟草形成良好的共生关系, 为
此本文以烟草为材料, 研究了AM真菌对烟草生
长、K+含量及钾转运体基因NtHAK1和NtHA1和
K+-通道基因NtKT1和NtKT2表达的影响, 以期探明
AM真菌对烟草钾吸收的作用及机制。
材料与方法
1 实验材料
AM真菌菌株: 摩西球囊霉(Glomous mosseae,
G.m)购自北京市农林科学院植物营养与资源研究
所。试验中所用AM真菌接种物是经三叶草扩繁后,
含培养基质、孢子、菌丝和侵染根段的混合物。
烟草(Nicotiana tabacum L.)品种为‘CF90NF’,
种子由中国烟草总公司青岛分公司惠赠。
2 材料处理
将烟草种子经10% NaClO灭菌15 min, 无菌水
冲洗5次后, 点种于含草炭土:土:河沙=2:2:1的灭菌
基质中, 于25 ℃、16 h/8 h光周期、光照强度120~
400 μmol∙m-2∙s-1下培养。
将生长4周(四叶一心)生长状态一致的烟草幼
苗移栽至含栽培基质的塑料盆中(直径×高=11.5
cm×8 cm), 设接种AM真菌(+M)、不接种AM真菌
(-M) 2组, 接种AM真菌的处理栽培基质为AM真菌
接种物和灭菌河沙按1:10比例混合的混合物, 不接
种AM真菌的处理栽培基质为等量灭菌的AM真菌
接种物与灭菌河沙的混合物。每2 d喷施Hoagland
营养液。接种后20 d, 测定侵染率, 确定侵染后, 分
别进行以下实验。
分别用钾含量为0、0.5、1.0、1.5、2.0、6.0和
8.0 mmol·L-1的Hoagland营养液, 每2 d浇灌一次, 处理
30 d后测定烟草的株高、叶和根鲜重等生长指标。
分别用钾含量分别为1.0和6.0 mmol·L-1的
Hoagland营养液, 每2 d处理一次, 分别在接种后的
20、30、50、80和110 d检测烟草株高、根长和叶
面积等生长指标及G.m侵染率。留取烟草根、茎
和叶采用火焰光度法测定其K+含量。取接种AM
真菌后的20、30、40、50和60 d烟草的根系于–80
℃冻存 , 用于提取RNA检测根部K +-通道基因
NtKT1和NtKT2、钾转运蛋白基因NtHAK和NtHA1
的相对表达量。
3 侵染率的测定
侵染率的测定参照刘润进和陈应龙(2007)的
方法。
4 荧光实时定量PCR测定基因的相对表达量
利用Trizol试剂盒提取烟草根系的总RNA, 按
照M-MLV反转录试剂盒说明书合成cDNA第一条
链, 作为模板。Real-time PCR的程序为: 95 ℃ 5 min,
95 ℃ 10 s, 58 ℃ 10 s, 72 ℃ 15 s, 40个循环; Melt曲
线从72 ℃至99 ℃, 第1步维持45 s, 以后每升高1 ℃,
维持5 s。烟草K+ 吸收基因NtKT1 (GenBank 登录号
AB196790)的正反向引物分别为5 AAATGCCTG-
GTGCTCCTT 3和5 TAACGGCAGATTGAGGAG
3。NtKT2 (GenBank登录号AB196789)正反向引物
分别为5 CGAAAGGGCACGAAGAGT 3和5
TTCACCAGCAACATAGGGAT 3。烟草K+ 转运
蛋白基因NtHAK (GenBank登录号DQ841950)正反
向引物分别为5 TTCACATGGACGACGTAGAG 3
和5 GGCACTTCTGGTGAACTGAT 3。烟草质子
泵基因NtHA1 (GenBank登录号AAR32129)正反向
植物生理学报1004
引物分别为5 GCAAGAGCAGGCATCCAAGA 3
和5 CCACAGCCAAGGAACGAAGA 3。烟草β肌
动蛋白基因β-actin (GenBank登录号AB158612)的正
向和反向引物序列分别为5 GATGAGTTGGGT-
GTTGCTCCT 3和5 GAAGTCCTCGTTGTTGC-
GTTG 3。用熔解曲线法检测实时定量PCR产物的
特异性, 采用MyiQ software进行数据分析。
5 数据统计
采用DPS数据处理系统统计分析。
实验结果
1 维持烟草生长的最低和适宜K+浓度的筛选
为了研究AM真菌促进烟草钾吸收的机制, 首
先进行维持烟草生长的最低和最适K+浓度筛选。
由表1可知, 烟草生长受外源K+浓度的影响, 当外
施K+浓度为0~6.0 mmol·L-1时, 随K+浓度升高, 烟草的
叶鲜重和根鲜重呈升高趋势, K+浓度为6.0 mmol·L-1
时, 达最高水平。外源K+浓度为8.0 mmol·L-1对烟草
生长没有进一步的促进作用, 烟草的叶鲜重以及
根鲜重与6.0 mmol·L-1 K+处理的差异不显著。外
源K+浓度为1.0 mmol·L-1时, 烟草的叶鲜重以及根
鲜重显著低于生长于6.0 mmol·L-1 K+处理的植株
(P<0.05), 但能维持一定生长。接种G.m显著促进
烟草生长, 烟草的叶鲜重以及根鲜重显著高于相
同K+浓度条件下未接种植株; 并且K+浓度低时, 促
进作用更显著。因而, 后续试验中设定6.0 mmol·L-1
K+为常钾水平, 1.0 mmol·L-1 K+为低钾水平。
2 不同钾水平下AM真菌对烟草根系的侵染率
在接种后20~110 d, 随着接种时间的延长, AM
真菌对烟草的侵染率逐渐提高。接种50 d后侵染
率均达80%以上, 且在常钾条件下的侵染率略高于
低钾条件。接种80 d时, 常钾条件下的侵染率较低
钾条件下高4.8%, 差异显著(P<0.05) (图1)。
3 不同钾条件下AM真菌对烟草生长的影响
由图2可以看出, 无论是常钾条件还是低钾环
境, AM真菌均能够促进烟草生长, 可以增加烟草
表1 外源K+与AM真菌对烟草生长的影响
Table 1 Effects of exogenous potassium and AM fungi on the growth of tobacco
K+浓度/mmol·L-1
株高/cm 叶鲜重/g 根鲜重/g
–M +M –M +M –M +M
0 14.44±0.107l 23.52±0.106 c 1.59±0.124i 3.18±0.116e 0.19±0.026f 0.25±0.027e
0.5 17.14±0.116k 23.13±0.105e 1.69±0.102h 3.52±0.113d 0.18±0.046f 0.28±0.056d
1.0 21.43±0.126i 24.52±0.116 a 2.38±0.114g 3.02±0.105f 0.36±0.206b 0.33±0.106c
1.5 20.53±0.125 j 22.32±0.126g 3.71±0.121c 3.93±0.116a 0.37±0.112b 0.38±0.110ab
2.0 21.41±0.127i 24.12±0.115b 3.72±0.123c 3.96±0.116a 0.39±0.106ab 0.40±0.076a
6.0 22.54±0.115f 23.32±0.123d 3.72±0.131c 3.94±0.102a 0.41±0.086a 0.42±0.097a
8.0 21.93±0.113h 23.12±0.104 e 3.74±0.101c 3.82±0.101b 0.39±0.056 ab 0.39±0.106ab
　　同列平均数后的不同小写字母表示同一测定项目数据在0.05水平差异显著。下表同此。
株高和根长, 增大叶片面积。在接种50~80 d时, 烟
草株高、根长及叶面积的增长幅度较大(P<0.05);
在常钾条件下接种80 d时, 烟草的叶面积较未接种
的提高了33.1% (P<0.05)。与常钾条件相比, 低钾
条件降低了烟草的株高和叶片面积(图2-A和C), 但
接种AM真菌80 d明显促进了植株生长, 植株的株
高和叶面积高于常钾条件下未接种的植株。低钾
条件下接种110 d的株高和叶片面积比常钾条件下
未接种的植株增加了14.6%和16.3% (P<0.05)。在
接种50~110 d, 接种AM真菌的烟草植株根长逐渐
增加, 均显著高于常钾条件下未接种的植株, 平均
增加了33.1% (图2-B)。
图1 外源钾对AM真菌侵染烟草根系的影响
Fig.1 Effects of exogenous potassium on mycorrhizal
colonization in tobacco roots
N+: 常钾接种G.m; L+: 低钾接种G.m。不同小写字母表示在
0.05水平差异显著, 图2同此。
赵方贵等: AM真菌提高烟草钾含量机制的初步研究 1005
50 d时, NtKT1和NtKT2的相对表达量显著升高, 分
别为不接种的7.4倍和5.5倍; 而钾转运体基因NtHAK
的相对表达量较低, 变化不显著。
在低钾条件下, 接种AM真菌可显著提高钾转
运体基因NtHAK和NtHA1的表达(图4)。在接种50
d时, K+ 转运体基因NtHAK和NtHA1的表达量达最
高水平, 分别为对照的9.4倍和5倍(图4), 且NtHAK
基因的表达量要高于NtHA1基因。接种AM真菌对
K+-通道基因NtKT1表达量也有一定的促进作用,
接种50 d时, NtKT1表达量为不接种的8.4倍。
综合以上结果, 可以推测在常钾条件下, AM
真菌主要是通过调控钾离子通道基因, 进而促进
对钾离子的吸收, 在低钾条件下, 植物体的钾通道
基因和转运体共同发挥作用, 从而促进根部对钾
的吸收, 抵御钾胁迫。
讨　　论
钾是植物生长发育所必需的矿质元素之一,
参与植物生长发育过程中许多重要生理生化过程
的调节, 植物对钾元素的需求量较大, 而目前我国
大部分土壤缺钾, 因此探究AM真菌对植物钾吸收
的作用及机制具有重要意义。有研究表明, AM真
菌与植物共生能促进植物对钾元素的吸收(Castel-
lanos-Morales等2010)。本文研究表明, 不同外源
K+浓度条件能够影响AM真菌对烟草根系的侵染
率, 在常钾条件下接种50 d以后, 侵染率达到80%
以上, 随着侵染时间的延长, 侵染率逐渐升高; 在
低钾条件下侵染率变化趋势与常钾下相同, 但侵染
率明显下降(图1)。常钾和低钾条件下接种G.m均
可提高烟草的株高和根长, 促进烟草生长, 提高烟
草根部和叶片中的K+含量。其中, 低钾条件下, 接
种G.m使烟草根部和叶片中K+含量分别提高了
24.5%和50.5%; 常钾条件下接种AM真菌后对根部
的K+含量增加的作用更显著(表2), 这与李登武等
(2003)的结果一致。
氮、磷和钾等矿质元素需通过膜上的转运蛋
白转运至植物体内, 随着分子生物学研究的深入
发展, 大豆、水稻、西红柿等许多植物与AM真菌
共生过程中的基因表达变化被分析研究, 发现AM
真菌与植物共生可以诱导一些氨转运体基因与磷
酸盐转运蛋白基因表达增强(Kobae等2010; Pasz-
4 不同钾条件下AM真菌对烟草K+含量的影响
由表2可知, 正常条件下(常钾未接种AM真菌),
烟草在整个生长过程中根和茎的K+含量呈先升高
后降低的变化趋势, 而烟草叶片中的K+含量是逐
渐升高。无论是常钾还是低钾条件下接种AM真
菌均可提高烟草根、茎、叶中的K+含量。其中, 在
接种110 d时, 常钾和低钾的烟草叶片中K+含量比不
接种的分别提高了20.6%和24.5% (P<0.05), 低钾
接种比常钾不接种的对照提高了3%。
5 不同钾条件下AM真菌对烟草根系钾吸收相关
基因相对表达量的影响
由图3可以看出, 在常钾条件下, 接种AM真菌
可提高K+通道基因NtKT1和NtKT2的表达。在接种
图2 不同钾条件下AM真菌对烟草株高、
根长和叶面积的影响
Fig.2 Effects of AM fungi on stem length, root length and leaf
area of tabacco under different exogenous potassium condition
N-: 常钾不接种G.m; N+: 常钾接种G.m; L-: 低钾不接种G.m;
L+: 低钾接种G.m。
植物生理学报1006
kowski等2002; Xu等2007)。但目前鲜见有关AM
真菌促进植物钾吸收的分子机制的研究报道。钾
元素可通过膜上的钾转运体或钾通道进入细胞内。
本文研究了AM真菌侵染后, 烟草根中K+-通道基因
NtKT1和NtKT2以及钾转运体基因NtHAK和NtHA1
的表达变化。结果发现, 常钾条件下, 接种G.m 50
d时烟草根系中K+-通道基因NtKT1和NtKT2的表达
量显著升高, 且NtKT1表达要高于NtKT2 (图3)。低
钾条件下, 在接种G.m 50 d时钾转运体基因NtHAK
和NtHA1的表达量显著升高, 且NtHAK表达要高于
NtHA1, 同时NtKT1也有较高表达(图4)。类似于非
共生条件下植物自身钾吸收的调节过程, 即在外
界K+浓度高时, 主要通过低亲和的K+-通道进行K+
的吸收, 在外界K+浓度低时需要借助高亲和的钾
转运体进行K+ 的转运(郝艳淑等2011)。在AM真菌
与植物共生过程中, 通过什么方式诱导了宿主植
株K+-通道基因NtKT1和NtKT2和钾转运体基因
NtHAK和NtHA1的表达？在马铃薯菌根提取物中
表2 AM真菌对烟草根、茎和叶中K+含量的影响
Table 2 Effects of AM fungi on potassium ion contents of roots, stems, and leaves of tobacco
K+含量/mg·g-1
接种时间/d 处理 根 茎 叶
常钾 低钾 常钾 低钾 常钾 低钾
20 –M 1.24±0.118i 1.06±0.178j 2.28±0.108j 1.85±0.134l 2.32±0.121g 1.37±0.118i
+M 1.33±0.108hi 1.23±0.118i 2.74±0.113g 2.52±0.120i 2.71±0.131f 2.34±0.128g
30 –M 1.44±0.106h 1.26±0.123i 2.48±0.107 i 2.05±0.123k 2.52±0.105f 1.57±0.110hi
+M 1.53±0.105h 1.47±0.111h 3.14±0.124e 2.72±0.112g 2.91±0.126f 2.54±0.118f
40 –M 2.03±0.114g 0.76±0.109k 3.0l±0.115f 2.66±0.101h 3.52±0.113e 1.53±0.110hi
+M 2.45±0.113f 1.16±0.107j 3.67±0.109d 3.14±0.112e 4.57±0.136d 2.18±0.126g
50 –M 3.69±0.128d 2.28±0.121fg 2.28±0.134j 1.32±0.114m 4.11±0.100ed 1.84±0.117h
+M 4.78±0.121b 3.80±0.122d 2.90±0.128f 2.84±0.107fg 3.86±0.117 e 2.39±0.100fg
80 –M 4.37±0.132c 2.32±0.125fg 4.02±0.109b 1.87±0.123l 4.82±0.130cd 4.24±0.111d
+M 5.22±0.134a 5.22±0.118a 4.28±0.113a 2.87±0.108 f 5.25±0.109c 4.42±0.107d
110 –M 3.15±0.116e 1.39±0.117h 2.77±0.110fg 1.36±0.113m 6.01±0.119b 4.99±0.109c
+M 3.79±0.117d 2.10±0.113g 3.74±0.178c 2.33±0.106j 7.25±0.108a 6.21±0.110b
图3 常钾条件下AM真菌对烟草根系K+吸收
相关基因相对表达量的影响
Fig.3 Effects of AM fungi on potassium absorption related
genes expression in roots of tobacco under normal
exogenous potassium condition
图4 低钾条件下AM真菌对烟草根系K+吸收
相关基因相对表达量的影响
Fig.4 Effects of AM fungi on potassium absorption related
genes expression in roots of tobacco under low
exogenous potassium condition
赵方贵等: AM真菌提高烟草钾含量机制的初步研究 1007
分离到溶血磷脂酰胆碱, 可以诱导马铃薯磷酸盐
转运蛋白基因StPT3和番茄磷酸盐转运蛋白基因
LePT4的表达(Drissner等2007)。独脚金萌发素内
酯是重要的共生信号, Ca2+和NO也参与共生信号
转导过程(Calcagno等2012; Francia等2011), 这些信
号物质是否参与共生过程中钾转运蛋白基因表达的
调控？在茄子和烟草的磷酸盐转运蛋白Pht1;3、
Pht1;4和Pht1;5基因的启动子区域存在顺式作用元
件MYCS和P1BS, 参与共生诱导的基因表达的调
控(Chen等2011), 在NtKT1和NtKT2等钾转运体基
因的启动子区域是否存在类似的调节元件？在许
多植物中存在共生特异性氨转运体和磷酸转运蛋
白, 大豆氨转运体基因GmAMT4.1在丛枝化的皮层
细胞中特异表达(Kobae等2010); 百脉根氨转运体
基因LjAMT2.2只在菌根中表达, 在根瘤中不表达
(Guether等2009); 番茄磷酸盐转运蛋白LePT4为共
生特异性蛋白(Nagy等2005), 植物中是否也存在共
生特异性钾转运蛋白？这些问题的进一步探究有
助于深入了解AM真菌与植物共生过程中钾吸收
的调节机制。
参考文献
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