全 文 ：植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月 191
赤霉素的信号转导途径
罗霞，康宗利，樊金娟*
沈阳农业大学生物科学技术学院， 沈阳110161
GA Signal Transduction Pathway
LUO Xia, KANG Zong-Li, FAN Jin-Juan*
College of Biotechnology, Shenyang Agricultural University, Shenyang 110161, China
提要：文章扼要介绍赤霉素的信号转导途径，包括赤霉素在转录水平上的调控机制及赤霉素受体的最新研究进展。
关键词：赤霉素；受体；泛素化途径；SCF复合体
收稿 2006-09-08 修定 　2006-11-28
*通讯作者(E-mail：jinjuanf@sohu.com；Tel：024-
88487876)。
作为植物激素的赤霉素(gibberellin，GA)，在
植物生长发育的诸多方面起重要作用：它可促进
植物生长和 a-淀粉酶的形成，打破种子休眠和促
进其萌发，以及促进长日植物和二年生植物开花
等。目前，人们对赤霉素的生物合成过程已经有
了较好的了解，但对赤霉素信号转导途径尚未完
全弄清楚。
1 GA在转录水平上的调控机制
GA的信号转导途径及其在转录水平上的调控
研究已取得了较大进展。 GA通过介导转录抑制因
子(如 DELLA 蛋白)的泛素化降解，从而引起相关
基因的表达，最终引起相应的生理生化反应。因
此，转录抑制因子及其泛素化降解，乃是 GA 在
转录水平上调控机制的核心。
1.1 DELLA 蛋白 DELLA 蛋白是一类转录调节因
子，它定位于核内，在水稻和拟南芥等植物体中
起负反馈调节作用(Dill等2001；Richards等2001；
Itoh 等 2002；Olszewski 等 2002)。DELLA 蛋白
属于GRAS [GAI (gibberellin-insensitive)、RGA
(repressor of gal-3) 和 SCR]家族(Pysh等1999)，
包括水稻的SLR1 (slender rice1)、拟南芥的RGA
和大麦的SLN (slender1)。
1.1.1 DELLA 蛋白的调节机制 DELLA 蛋白作为
GA信号转导的阻遏物，其在静息状态下大量积累
在植物细胞核内，而经外源 GA 处理后会迅速降
解。近年来，水稻中GID2 (gibberellin insensi-
tive dwarf2)基因和拟南芥中SLY1 (sleepy1) 基因的
克隆，进一步阐明了DELLA 蛋白的降解途径。人
们发现，在gid2和sly1突变体中积累的DELLA蛋
白对外源GA不再敏感(McGinnis等 2003；Sasaki
等 2003)。研究证实，GID2 基因和 SLY1 基因
编码的GID2 和 SLY1 属于 F-box 蛋白家族，它们
作为SCF (Skp1、Cullin/cdc53和F-box proteins)
复合体的一个成分并直接与它们各自的DELLA 蛋
白(SLR1 或 RGA)相互作用(Dill 等 2004；Fu 等
2004；Gomi 等 2004)。从而证明 GA 信号诱导
DELLA 蛋白通过 SCFGID2/SLY1 的泛素化途径降解。
泛素化降解途径包括 2 个步骤：特异识别过
程(泛素结合级联反应)和非选择性降解过程。在
靶蛋白的泛素化降解途径中，泛素连接酶E3起着
特异性识别底物的作用(Deshaies 1999；Gagne
2002)。SCF 复合体是 E3 类型的一种，在动物、
酵母和植物体中，其结构和功能都已有广泛了解
(Patton等 1998)。一般 SCF复合体由4个亚基构
成(Myung 等 2001): Skp1 (S phase kinase-associated
protein1)、Cullin1 (或cdc53)、RBX1 (ring box
protein1)和F-box蛋白。Cullin1作为一个大的支架
蛋白，促进 E2 与受 E1 活化的泛素更好地结合；
Skp1连接F-box蛋白的N端，促进后者与Cullin1
的互作；R B X 1 是一个小的环蛋白，介导 E 2 和
Cullin1 的互作，促进泛素从 E2 转移到靶蛋白；
F-box蛋白是一类含有F-box结构域的蛋白家族，
专题介绍 Special Topics
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其C端通过特殊的二级结构(如亮氨酸拉链、锌指
结构等) 与靶蛋白特异结合( 康宗利和杨玉红
2006)。
1.2 SLR1 蛋白的降解 在水稻中，SLR1蛋白由
四部分组成：定位在N 端的 GA信号接收域(包含
DELLA 和 TVHYNP 2 个保守域)、反馈抑制调节
域(poly S/T/V)、同源二聚体域[LZ (Leu ZIP)区，
7个亮氨酸重复]和定位于C端的反馈抑制域(包含
VHIID、PFYRE 和 SAW 域) (Pysh 等 1999)。N 端
区域接收GA信号后，C端构型即发生改变，SLR1
蛋白磷酸化而降解。因此，认为 GA 信号转导是
受核内 SLR1 蛋白存在与否的调解(图 1)。
图1 赤霉素细胞信号转导中SLR1蛋白功能区的作用(Itoh等2002)
　　GA 信号被由 DELLA 和 TVHYNP 2 个保守域组成的信号接收域接收，SLR1 蛋白在核内迅速降解消失；poly S/T/V 区域作为
调节区；亮氨酸拉链(L Z )结构对同源二聚体域非常重要；SL R 1 蛋白的 C 末端区域作为反馈抑制域，抑制 GA 信号的作用。
2 赤霉素受体
G A 是一种疏水羧酸，作为羧化阴离子可在
植物细胞的胞间和胞内溶解，并且可作为质子化
酸通过被动运输穿过细胞质膜。由此推断，植物
体含有与质膜结合的可溶性受体(Nakajima 等
1997；Lovegrove 等 1998)。虽然有许多关于 GA
结合蛋白的报道，但迄今还没有足够的分子生物
学证据证明它们就是 GA 的受体。
近年来，Ueguchi-Tanaka等(2005)发现了一
类新的 GA 不敏感的矮小水稻突变体 gid1。相对
于其它突变体来说，gid1突变体表现出对外源GA
完全不响应的种种特征：(1) GA 响应的一个明显
特征是诱导谷类植物糊粉层中 a- 淀粉酶的合成，
但在 gid1-1 突变体中，即使外施 100 倍的对照
GA3，此种诱导过程也未检测到；(2)在 gid1-1 突
变体中积累大量有活性的内源 GA，如 GA 1；(3)
分析与16, 17-二氢GA4竞争的结果表明：水稻中
有活性的GA至少有 10个折叠区与GID1蛋白有很
高的亲和性，且在GID1蛋白中即使只有一个氨基
酸发生改变也会使其不能与 GA 结合；(4)在水稻
中，采用酵母双杂交实验的结果表明，GID1 蛋
白位于 SLR 蛋白的上游，并与 DELLA 蛋白 SLR1
相互作用；(5)根据不同突变体形态学分析的结果
推测：GID1 蛋白位于 GA 信号转导途径的起始，
接收 GA 信号。这些都表明，GID1 蛋白是 GA 的
一种可溶性受体。
GID1 蛋白是由 GID1 基因编码的，含有 354
个氨基酸，与对激素敏感的脂肪酶(hormone-sen-
sitive lipases，HSL)类似，定位于核内。在有生
物活性的 GA 存在的情况下，GID1 蛋白接收 GA
信号并与其结合，从而促进与SLR1蛋白的相互作
用，启动 SLR1 蛋白通过 SCFGID2 泛素化降解途径
(Ikeda等2001；Fu等2002；Hartweck 和Olszewski
2006) (图 2)。曾经有推测，GA 信号转导途径中
还包括 GA 与胞外受体结合，经过异三聚体 G 蛋
白或者Ca2+ 的激活促使由生物活性的SLR1蛋白与
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SCFGID2 复合体相互作用，最终为蛋白酶体降解。
3 结束语
GA 受体的获得无疑会大大促进 GA 作用机制
的研究，同时也对 GA 信号转导途径提出了许多
新的问题。
首先，关于 GA 信号转导的详细分子机制仍
未最终明确。是 GA-GID1 复合体促进 SLR1 蛋白
稳定构象的改变，还是整个 GA-GID1-SLR1 复合
体作为SCFGID2 泛素化降解途径的靶蛋白，尚不清
楚 。
其次，植物体中是否还存在其它的 G A 受
体？如果 GID1 是唯一的 GA 受体，则糊粉层细胞
应该对注射的微量 GA 有响应，然而事实并非如
此。另外，如果 GID 1 是唯一的 GA 受体，那么
它应需要经过某种构象变化或者翻译后的修饰作
用，再与 GA 结合后，才能将信号从质膜传递到
细胞核内。但目前尚未发现GID1发生构象变化或
翻译后的修饰作用。据此可以推测，植物中可能
还存在至少 2 种独立的 GA 受体(H ar t w e c k 和
Olszewski 2006)。
近年来，已确定 TIR1 为生长素的一种受体
(Dharmasiri等2005；Keinski和Leyser 2005)。GA
与生长素的信号转导有相似的地方，它们的受体
都是细胞核内的可溶性蛋白，并且结合后都导致
反馈抑制物通过 SCF 复合体介导的泛素化降解途
径而降解。只是它们的受体分别属于类 HSL 蛋白
家族和 F-box 蛋白家族，类似的信号转导途径在
动物细胞中并不存在。植物细胞中是否还存在其
它的 G A 信号转导途径，尚需进一步研究。
参考文献
康宗利, 杨玉红(2006). 生长素受体之迷得到初步破解. 植物生理
学通讯，42 (1): 105~107
Deshaies RJ (1999). SCF and cullin/RING H2-based ubiquitin
ligases. Annu Rev Cell Dev Biol, 15: 435~467
Dharmasiri N, Dharmasiri S, Estelle M (2005). The F-box pro-
tein TIR1 is an auxin receptor. Nature, 435: 441~445
Dill A, Jung HS, Sun TP (2001). The DELLA motif is essential
for gibberllin-induced degradation of RGA. Proc Natl Acad
Sci USA, 98: 14162~14167
Dill A, Thomas SG, Hu J, Steber CM, Sun TP (2004). The
Arabidopsis F-box protein SLEEPY1 targets gibberellin sig-
naling repressors for gibberellin-induced degradation. Plant
Cell, 16: 1392~1405
Fu X, Richards DE, Aitali T, Hynes LW, Ougham H, Peng J,
Harberd NP (2002). Gibberellin-mediated proteasome-de-
pendent degradation of the barley DELLA protein SLN1
repressor. Plant Cell, 14: 3191~3200
Fu X, Richards DE, Fleck B, Xie D, Burton N, Harberd NP (2004).
The Arabidopsis mutant sleepy1gar2-1 protein promotes plant
growth by increasing the affinity of the SCFSLY1 E3 ubiquitin
ligase for DELLA protein substrates. Plant Cell, 16: 1406~1418
Gagne JM, Downes SP, Shiu SH, Durski AM, Vierstra RD (2002).
The F-box subunit of the SCF E3 complex is encoded by a
diverse superfamily of genes in Arabidopsis. Proc Natl Acad
Sci USA, 99: 11519~11524
Gomi K, Sasaki A, Itoh H, Ueguchi-Tanaka M, Ashikari M, Kitano
H, Matsuoka M (2004). GID2, an F-box subunit of the SCF
E3 complex, specifically interacts with phosphorylated SLR1
protein and regulates the gibberellin-dependent degradation
of SLR1 in rice. Plant J, 37: 626~634
Hartweck M, Olszewski E (2006). Rice gibberllin insensitive
dwarf1 is a gibberellin receptor that illuminates and raises
questions about GA signaling. Plant Cell, 18: 278~282
Ikeda A, Ueguchi-Tanaka M, Sonoda Y, Kitano H, Koshioka M,
Futsuhara Y, Matsuoka M, Yamaguchi J (2001). Slender
rice, a constitutive gibberellin response mutant, is gaused by
a null mutation of the SLR1 gene, an ortholog of the height-
regulating gene GAI/RGA/RHT/D8. Plant Cell, 13: 999~
1010
Itoh H, Ueguchi-Tanaka M, Sato Y, Ashikari M, Matsuoka M
(2002). The gibberllin signaling pathway is regulated by the
appearance and disappearance of SLENDER RICE1 in nuclei.
Plant Cell, 14: 57~70
Keinski S, Leyser O (2005). The Arabidopsis F-box protein TIR1
is an auxin receptor. Nature, 435: 446~451
Loyegrove A, Barratt DHP, Beale MH, Hooley R (1998). Gibber-
ellin-photoaffinity labelling of two polypeptides in plant
plasma membranes. Plant J, 15: 311~320
McGinnis KM, Thomas SG, Soule JD, Strader LC, Zale JM, Sun
TP, Steber CM (2003). The Arabidopsis SLEEPY1 gene
encodes a putative F-box subunit of an SCF E3 ubiquitin
ligase. Plant Cell, 15: 1120~1130
图2 GA信号转导模式(Hartweck 和Olszewski 2006)
植物生理学通讯 第43卷 第1期，2007年2月194
Myung J, Kim KB, Crews CM (2001). The ubiquitin-proteasome
pathway and proteasome inhibitors. Med Res Rev, 21: 245~
273
Nakajima M, Takita K, Wada H, Mihara K, Hasegawa M,
Yamaguchi I, Murofushi N (1997). Partial purification and
characterization of a gibberellin-binding protein from seed-
lings of Azukia angularis. Biochem Biophys Res Commun,
241: 782~786
Olszewski N, Sun TP, Gubler F (2002). Gibberellin signaling:
biosynthesis, catabolism, and response pathways. Plant Cell,
14: 61~80
Patton EE, Willems AR, Tyers M (1998). Combinatorial control
in ubiquitin-dependent proteolysis: don’t Skp the F-box
hypothesis. Trends Genet, 14: 236~243
Pysh LD, Wysocka-Diller JW, Camilleri C, Bouchez D, Benfey PN
(1999). The GRAS gene family in Arabidopsis: sequence
characterization and basic expression analysis of the SCARE-
CROW-LIKE genes. Plant J, 18: 111~119
Richards DE, King KE, Ait-ali T, Harberd NP (2001). How
gibberellin regulates plant growth and development: a mo-
lecular genetic analysis of gibberellin signaling. Annu Rev
Plant Physiol Plant Mol Biol, 52: 67~88
Sasaki A, Itoh H, Gomi K, Ueguchi-Tanaka M, Ishiyama K,
Kobayashi M, Jeong DH, An G, Kitano H, Ashikari M et al
(2003). Accumulation of phosphorylated repressor for gib-
berellin signaling in an F-box mutant. Science, 299: 1896~
1898
Ueguchi-Tanaka M, Ashikari M, Nakajima M, Itoh H, Katoh E,
Kobayashi M, Chow TY, Hsing YC, Kitano H, Yamaguchi I
et al (2005). GIBBERELLIN INSENSITIVE DWARF1
encodes a soluble receptor for gibberellin. Nature, 437:
693~698