全 文 ：植物生理学通讯 第 40 卷 第 2期，2004 年 4 月246
收稿 2003-07-31 修定 　 2003-12-01
资助　 国家自然科学基金(30000015)。
* 通讯作者(E-mail:qiaomeiw@zju.edu.cn, Tel:0571-
85909333)。
生长素与其他信号之间的相互作用
赵普庆 於维维 汪俏梅*
浙江大学园艺系, 杭州 310029
Interaction Between Auxin and Other Signals
ZHAO Pu-Qing, YU Wei-Wei, WANG Qiao-Mei*
Department of Horticulture, Zhejiang University, Hangzhou 310029
提要 就生长素与其他植物激素(赤霉素、细胞分裂素、乙烯和脱落酸)以及油菜素甾醇类和光信号转导途径之间相互作
用的研究进展作了评述和展望。
关键词 生长素; 信号转导; 植物激素; 光; 相互作用
植物细胞内存在复杂的信号转导网络体系
(networks)。了解不同信号之间的相互作用对于我们
理解这一复杂的信号转导网络体系越来越重要。这
一类研究已成为信号转导领域的研究热点[1]。生长
素是最早发现的一类植物激素，在植物细胞的信
号转导网络体系中起主导作用，与其他信号协同
作用调节植物细胞的分裂、伸长和分化等发育过
程。近年来，关于生长素和其他信号分子(其他植
物激素和光信号等)之间相互作用的研究日益增
多，在一定程度上揭示了分子水平上生长素的作
用机制。本文主要介绍这方面的研究进展。
1 生长素和其他植物激素的相互作用
植物激素间的相互作用对植物的正常发育来
说非常重要，不同植物激素之间存在相互协同和
拮抗等关系。越来越多的研究表明生长素和其他
植物激素之间是相互作用的，这种相互作用决定
了生长素对植物生长发育调控的复杂性，以及生
长素在不同的植物器官中有不同的生理功能。
1.1 生长素和GA的相互作用 Ross[2,3]的研究表明，
生长素在豌豆中可以促进 GA1 的生物合成。他们
发现，茎顶端的 IAA 是维持正常水平的 GA1 所必
需的，去顶后豌豆苗从 GA 20 生成 G A 1 的能力丧
失。在豌豆中，由 LE 基因编码的酶催化 GA20 生
成 G A 1，豌豆苗去顶后 LE 的 m R N A 水平显著降
低，而顶端施加外源 IAA 后则提高 LE 的 mR N A
的水平，表明 IAA 是通过调节 LE 的表达来调节
GA1 的生物合成；而催化 GA20 向 GA29 转化，GA1
向 GA18 转化的失活途径中的酶是由基因PsGA2ox1
编码的，去顶后该基因的 m R N A 水平升高，施
用IAA后则降低, 表明IAA是从促进合成与抑制降
解两个方面维持着 GA1 的水平。在月桂花芽的分
化诱导中施加外源 GA，可抑制 IAA 氧化酶的活
性，使 I A A 的水平提高，从而抑制当年的花芽
发端[4]。综上，可以看出 GA 和 IAA 各自正向调
节对方的生物合成和水平，但 GA 的缺失对 IAA
含量的影响相对较小，如le-1 突变体的GA1 水平
比野生型低10倍，但其IAA水平仅比野生型降低
3 0 % 。
1.2 生长素和细胞分裂素(CTK)的相互作用 生长
素和 CTK 之间的相互作用主要体现在二者是通过
调节细胞周期组分(cell cycle components)的表达以
及各自的丰度来协同调节植物发育的。生长素和
CTK 通过控制相互作用的细胞周期调节组分——
cdc2 和 cycD3 协同调节茎干细胞的增殖[5]。胚轴
组织中CTK可能通过抑制结合态生长素(IAA-Asp)
的形成而提高活性生长素的水平，生长素则通过
促进氧化降解和糖苷化两条途径来降低 CTK 的水
平。一方面生长素能直接增强 C T K 氧化酶的活
性，促进 CTK 的氧化降解；而另一方面 IAA 或
结合态IAA能抑制b-葡萄糖苷酶的活性，b-葡萄
糖苷酶的功能是使结合态 CTK 分解以释放出活性
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CTK[5]。总的来说，目前人们对生长素和 CTK 在
信号转导水平上的相互作用还知之甚少。近年
来，CTK 信号转导研究取得了较大进展，已鉴定
到 CTK 信号转导途径中的重要组分 CKI1 基因和
CRE1 基因等[6,7]。对这些基因功能的进一步分析
不仅能加深人们对 CTK 信号转导途径的认识，也
将推动生长素和 CTK 在信号转导水平上的相互作
用的研究。
1.3 生长素和乙烯的相互作用 生长素通过调节乙
烯生物合成关键酶——ACC 合成酶的表达来诱导
乙烯的生物合成[8,9]。拟南芥的 ACC 合成酶基因
ACS4 受生长素的上调，ACS4 基因的启动子部分
包含几个生长素响应元件[ 7 ]。在拟南芥等植物
中，ACC 合成酶能明显活化促分裂原活化蛋白激
酶(mitogen activated protein kinases, MAPKs)。由
于 MAPK 引起的级联反应(cascade)是乙烯信号转
导的一部分，而 MAPK 作为生长素信号转导的第
二信使也已有报道，因此 MAPK 也可能是乙烯和
生长素信号转导途径相互作用的一个连结点[10]。
此外，生长素和乙烯的相互作用还体现在它们对
拟南芥顶钩(apical hook)形成的调节上。乙烯信号
转导的中间组分 CTR1 能抑制 HOOKLESS1(HLS1)
基因的表达，以促进顶钩的形成；而同时 HLS1
基因产物又能调节胞质中 IAA 的水平，或者影响
生长素的运输活性。但人们对HLS1具体调节机制
的认识还不完全清楚。由于HLS1基因编码的蛋白
质与 N- 乙酰转移酶同源，因此 HLS1 很可能是通
过乙酰化发挥调节作用[11]。HLS1基因在顶钩中均
匀表达表明顶钩的形成不是由于HSL1基因的差异
表达引起的。由于与乙烯生物合成关系密切的
ACC 氧化酶基因 AtACO2 在顶钩的内外侧差异表
达，因此顶钩的这种特征性生长方式很可能是由
于乙烯生物合成的不对称性(asymmetry)引起的[12]。
生长素和乙烯在拟南芥根毛的形成中也起重
要作用。在乙烯不敏感型突变体ein2-1中，仅有
40% 的表皮细胞形成根毛[13]。AUX1 是一种生长
素内运载体，突变体aux1对乙烯有抗性,其根毛中
轴细胞比ein2-1突变体少，双突变体aux1-7 ein2
的根毛数明显下降，其根毛中轴细胞仅为ein2-1
突变体的 40%[13,14]。这些证据都表明，在拟南芥
乙烯不敏感型突变体的根毛形成过程中，内源生
长素起关键性作用。
1.4 生长素和脱落酸的相互作用 生长素和脱落酸
在调节气孔开合中常表现出相互拮抗的关系，这
种拮抗作用通过调节离子通道活性来调节离子的进
出和胞质的 pH，进而影响保卫细胞的膨压来达
到[15]。ABA 在保卫细胞信号转导中的作用已得到
广泛的研究。ABA响应型突变体abi1表现出萎蔫的
表型，其保卫细胞中缺少K+ 离子通道的控制机制。
生长素以剂量依赖型方式影响K+离子的进出[16]。生
长素突变体axr1-3的幼苗在红光和蓝光下气孔反应
速度加快，而aba3-2突变体则表现出气孔反应变
慢，从而进一步证明生长素和脱落酸在调节气孔
大小中有拮抗作用[17]。除此之外，一些遗传学证
据表明生长素和脱落酸在调控根生长和种子萌发中
也是相互作用的。生长素响应基因AXR2/IAA7 的
显性突变在根生长中表现出对 A B A 不敏感的表
型，axr1和 axr2则在种子萌发中表现出弱的ABA
不敏感型突变体的表型[18,19]。对 ABA 高度不敏感
的abi3 突变体在侧根生长上表现出对生长素极性
运输抑制剂NPA(1-naphthylphthalamic acid)的不敏
感性。生长素的运输对侧根的形成也是必需的，
一般认为 ABA 能抑制生长素反应和下调生长素运
输载体(AUX1等)，所以它很可能是通过调节侧根
原基中的生长素反应或生长素运输而呈现对根生长
的抑制作用的[5]。
2 生长素和油菜素甾醇类的相互作用
近年来，油菜素甾醇类(BRs)信号转导研究
已取得很大进展[20]，BRs 与生长素相互作用的研
究也有较多报道。最近，在拟南芥中克隆到属于
GSK3/SHAGGY-LIKE 基因家族的 UCU1 基因[21]，
突变体的表型分析和基因图谱定位表明,UCU1可能
是 BR 信号转导抑制因子 BIN2 基因的等位基因。
通过研究 ucu1 突变体对外源激素的反应，发现
ucu1对2,4-D过度敏感而对24-表油菜素内酯不敏
感；双突变体分析发现 B R 膜受体的重要组分
BRI1 对 UCU1 有上位性，且 UCU1 和生长素信号
途径蛋白 AXR2(IAA7)、SHY2(IAA3)在调节拟南
芥发育中的功能相似。在动物细胞中，GSK3 基
因家族的单个激酶能同时参与传递来自不同受体的
不同信号途径;植物中的 UCU1 基因也可能有类似
的功能，即同时参与BR和生长素的信号传递。另
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外，另一种 BR 信号转导组分突变体 bes1-D 在受
到油菜素内酯(brassinolide, BL)诱导时能超表达一
些BL诱导基因，其中就包括5种生长素快速诱导
基因，也说明在BR信号和生长素信号之间存在相
互作用[22]。BR 对一些生长素反应基因也有调节
作用[23]。如 BR 处理 1 h 即能抑制 IAR3 的表达，
IAR3 基因编码一种可使结合态生长素水解的酶，
与贮藏态或去活化形式的生长素的释放有关[24]。
BR 还能诱导 IAA3 和 IAA19 的表达，它对生长素
诱导基因的这种瞬间(short-term)调节表明它是一种
不需要改变生长素水平的直接调节效应，也显示
BR 和生长素有部分相同的调节功能。ARF1 是与
生长素反应元件结合的转录因子，ARF1结合蛋白
(ARF1 BP)的功能很可能是调节ARF1 的活性。在
BR 处理的拟南芥植株中 ARF1 BP 表达较少，这
为BR和生长素有部分相同调节功能的假设提供了
进一步的证据[23]。det3突变体的下胚轴在黑暗条
件下正常生长时，不能对外源 BL 发生反应而伸
长，但当它在负向重力性刺激(negative gravitropic
stimulus)下则能对BL发生反应。一般来说向重力
性反应是受生长素信号调控的，从这个意义而
言，BR 和生长素有功能上的重叠。det3 突变体
是研究这两种信号间相互作用的有效工具[2 5 ]。
IAA诱导TCH4基因的表达在bri1-2突变体中比野
生型中弱，这表明 IAA 以和 BR 协同的方式调节
TCH4 基因的表达[26]。
3 生长素和光信号转导途径的相互作用
光是一种重要的环境信号因子，许多生理学
和遗传学的研究表明生长素参与一些光调节的发育
过程，如向光弯曲、下胚轴伸长、避荫和光形
态发生等。生长素和光信号转导途径的相互作用
在这些发育过程的调节中有重要作用。
最近的遗传学和生物化学研究表明生长素与
光形态发生密切相关。首先，生长素诱导的 GH3
基因家族的一些成员参与光敏色素的信号转导。
如GH3基因家族的FIN219参与光敏色素A的信号
转导。FIN219 能负向调节 COP1 的活性，并与光
敏色素A信号转导组分FHY1 相互作用[27] 。尽管
FIN219本身不是生长素信号转导的组分，但生长
素很可能是通过调节 FIN219 的水平来协同调节
COP1 参与的光敏色素信号转导途径的。另一个
生长素响应型GH3同源基因DFL1也参与调节一些
光反应。以dfl-D为材料的研究表明光通过生长素
依赖型机制调节茎干细胞的伸长[28]。
SHY2/IAA3 代表了光和生长素信号转导途径
之间的一个连接点，shy2 功能获得型(gain of
function)突变体表现出组成型光形态发生的表型，
而相应的SHY2基因与IAA3基因同源，SHY2/IAA3
基因编码的蛋白属于 IAA 蛋白，在转录水平上调
节生长素诱导基因的表达[29]。一些 IAA 蛋白在体
外能被光敏色素A磷酸化，豌豆中的IAA蛋白Ps-
IAA4 的 N 末端被认为是燕麦 PHYA 的底物[30]，因
此，PHYA 介导的一些反应很可能是通过 IAA 蛋
白磷酸化状况的变化来调节的。
生长素和光信号转导途径也与另一类转录调
节因子相互作用。HY5是一种 bZIP 转录因子，它
可结合到光诱导基因的启动子上，以光敏色素基
因的正向调节者发挥功能[31]。另外，HY5 的序列
又与大豆转录因子 STF1A 非常相似，能特异地与
生长素诱导的 GH3 基因启动子中含 TGACGT 核心
序列的基序相结合，表明 HY5 可以调节生长素诱
导基因的表达[5]。光形态发生的抑制蛋白COP1通
过蛋白酶体中降解作用调节 HY5 的丰度。COP1
蛋白中N末端的环指基序(ring finger motif)和C末
端的 WD40 重复单元与这一功能有关。环指基序
在许多泛素连接酶的功能发挥中起关键性作用[32]。
COP1 的 C 末端与 HY5 相互作用，并能抑制光形
态发生。COP1 的亚细胞定位对其功能的发挥非
常关键。在光下 COP1 定位在细胞质中，而在黑
暗条件下，COP1 则定位在核中，并能阻止 HY5
的表达[3 0 ]。C O P 1 在核中的积累与多种基因有
关，这些基因包括 DET1, COP8、9、10, FUS5、
6、11、12 等，它们大多编码核蛋白复合体COP9
SIGNALOSOME 的亚基[33]。最近的研究表明泛素
介导的蛋白降解在生长素反应中也起作用，SCF
复合体(SCFTIR1)可能参与生长素的信号转导，IAA
蛋白是其底物。COP 9 和 SC F TIR 1 在体内相互作
用，参与调控 SCF TIR1 的功能，进而调控生长素
反应[34]。这暗示 COP9 很可能是生长素和光信号
转导相互作用的一个重要的连接点。
4 结束语
生长素在植物复杂的信号转导网络体系中发
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挥关键性作用，它不仅与其他信号相互作用，
协同调节分裂、伸长和分化等胞内过程，而且
作为非细胞自主信号，与其他信号转导途径相
互作用，调节胞外发育过程。最初，人们通
过观察外施生长素和其他激素对植物发育和形态
的影响，来研究激素间的相互作用，但由于植
物体内不同激素的吸收和运输状况等各不相同，
因此外源激素处理试验不能完全反映内源激素的
真实作用。为了克服这一局限性，人们试图通
过转基因植株来表达不同植物激素(如生长素和
细胞分裂素等)的生物合成基因，以达到人为操
纵内源植物激素的目的，并以此直接研究不同
植物激素在植物发育中的作用。近 10 年来，在
模式植物拟南芥中的遗传学研究使植物激素之间
的相互作用的研究取得很大进展。在一些试图
分离生长素信号转导组分突变体的遗传筛选中，
鉴定到不少对几种激素有响应的突变体材料。
其中有些生长素信号转导突变体表现出多重信号
转导途径缺失，表明生长素和其他信号转导途
径的相互作用是普遍存在的。在单个基因的水
平上，这些激素特性有改变的突变体则为我们
了解野生型中相应蛋白的真实功能提供了可能。
如生长素内运和外运载体基因 AUX1 和 AtPIN2
的突变可改变根伸长对生长素和乙烯的敏感性，
表明乙烯对根伸长的抑制需要生长素运输协同调
节。
近 10 年来，人们对植物中生长素与其他信
号的相互作用的分子机制的认识不断深入，在很
大程度上得益于模式植物拟南芥中的遗传学研
究。拟南芥的遗传筛选不仅鉴定到生长素和其他
信号转导途径中的一些重要组分，而且通过筛选
还鉴定到一些含多重激素响应表型的突变体，从
而为人们研究不同信号转导途径之间的相互作用
提供了良好材料。相信今后随着一些新的遗传筛
选方法(如基于报道基因的筛选、活化标记等)的
运用，以及一些研究蛋白质相互作用的技术(如
酵母双杂交和高通量的蛋白芯片技术等)的运用，
将极大地推动生长素和其他信号相互作用的研
究。近年来，拟南芥中基因组测序的完成，新
兴的基因芯片技术和反向遗传学的运用，极大地
推动了生长素和其他信号转导途径相互作用的研
究。可以预见，随着模式植物拟南芥中相应的
遗传学和生物化学研究的进一步深入，不久的将
来这一领域必将取得较大进展。另外，我们还
应该认识到，在长期的进化过程中，不同种类
的植物形成的信号转导机制是多种多样的，因
此，应该进行植物间的比较性研究，这样才能
真正了解不同植物中生长素和其他信号转导途径
之间的相互作用，以及生长素在植物发育中的真
实作用。
参考文献
1 Chory J, Wu D. Weaving the complex web of signal transduction.
Plant Physiol, 2001,125:77~80
2 Ross J. Evidence that auxin promotes gibberellin A1 biosynthe-
sis in pea. Plant J, 2000,21:547~552
3 Ross J. New interactions between classical plant hormones.
Trends Plant Sci, 2001,6(1):2~4
4 Xing Jun L, San Yu L, Jing Xing L. Effect of GA3 spraying lignin
and auxin contents and the correlated enzyme activities in bay-
berry (Myrica rubra Sieb) during flower-bud induction. Plant
Sci, 2003,164:549~556
5 Swarup R, Parry G, Graham N et al. Auxin cross-talk: integra-
tion of signaling pathways to control plant development. Plant
Mol Biol, 2002,49:411~426
6 汪斌，李维明.植物激素的信号转导系统研究进展.福建农业
大学学报，2001,30(4):433~438
7 Inoue T ,Higuchim, Hashimato Y et al. Identification of CRE1
as a cytokinin receptor from Arabidopsis. Nature, 2001,409:
1060~1063
8 Abel S, Nguyen MD, Chow W et al. ACS4, a primary indoleace-
tic acid-responsive gene encoding 1-aminocyclopropane-1-car-
boxylate synthase in Arabidopsis thaliana. J Biol Chem, 1995,
270: 19093~19099
9 Abel S, Theologis A. A polymorphic bipartite motif signals
nuclear targeting of early auxin-inducible related to Ps-IAA4 from
pea. Plant J, 1995,8:87~96
10 Ouaked F,Rozhen W,Iecourieux D et al. A MAPK pathway me-
diates ethylene signaling in plants. EMBO J, 2003,(22)6:
1282~1288
11 Lehman A. HOOKLESS1, an ethylene response gene, is required
for differential cell elongation in the Arabidopsis hypocotyls.
Cell, 1996,85:183~194
12 Raz V, Ecker JR. Regulation of differential growth in the apical
hook of Arabidopsis. Development, 1999,126:3661~3668
13 Pitts JP, Cernac A, Estelle M. Auxin and ethylene promote root
hair elongation in Arabidopsis. Plant J, 1998,16:553~560
14 Pickett FB, Wilson AK, Estelle M. The aux1 mutation of
Arabidopsis confers both auxin both auxin and ethylene resistance.
植物生理学通讯 第 40 卷 第 2期，2004 年 4 月250
Plant Physiol, 1990,94:1462~1466
15 Grabov A, Blatt MR. Co-ordination of signaling elements in
guard cell ion channel control. J Exp Bot, 1998,49:351~360
16 Blatt MR, Thiel G. K+ channels of stomatal guard cells: bimodal
control of the K+ inward-rectifier evoked by auxin. Plant J, 1994,
5:55~68
17 Eckert M, Kaldenhoff R. Light-induced stomatal movement of
selected Arabidopsis thaliana mutants. J Exp Bot, 2000,51:
1435~1442
18 Timpte C, Wilson A, Estelle M. The axr2-1 mutation of
Arabidopsis thaliana is a gain of function mutation that disrupts
an early step in auxin response. Genet, 1994,138:1239~1249
19 Nagpal P, Walker L, Young J et al. AXR2 encodes a member of
the Aux/IAA protein family. Plant Physiol, 2000,123:563~573
20 汪俏梅，马力耕.油菜素甾醇类信号转导研究进展.科学通报,
2003,48(14):1499~1505
21 Perez-Perez JM, Ponce MR, Micol JL. The UCU1 Arabidopsis
gene encodes a SHAGGY/GSK3-like kinase required for cell
expansion along the proximodistal axis. Dev Biol, 2002,242:
161~173
22 Yin Y, Wang ZY, Mora-Garcia S et al. BES1 accumulates in the
nucleus in response to brassinosteroids to regulate gene expres-
sion and promote stem elongation. Cell, 2002,109:181~191
23 Mussig C, Fischer S, Altmann T. Brassinosteroid-reglulatd gene
expression. Plant Physiol, 2002,129:1241~1251
24 Davies RT, Goetz DH, Lasswell J et al. IAR3 encodes an auxin
conjugate hydrolase from Arabidopsis. Plant Cell, 1999,11:
365~376
25 Schumacher K, Vafeados D, McCarthy M et al. The Arabidopsis
det3 mutant reveals a central role for the vacuolar H+-ATPase in
plant growth and development. Gene Dev, 1999,13:3259~3270
26 Iiiev E, Xu W, Polisensky DH et al. Transcriptionl and posttran-
scriptional regulation of Arabidopsis TCH4 expression by di-
verse stimuli: roles of cis regions and brassinosteroids. Plant
Physiol, 2002,130:770~783
27 Hsieh HL, Okamoto H, Wang ML et al. FIN219, an auxin-regu-
lated gene, defines a link between phytochrome A and the down-
stream regulator COP1 in light control of Arabidopsis
development. Genes Dev, 2000,14:1958~1970
28 Nakazawa M, Yabe N, Ichikawa T et al. DFL1, an auxin-respon-
sive GH3 gene homologue, negatively regulates shoot cell elon-
gation and lateral root formation, and positively regulates the
light response of hypocotyls length. Plant J, 2001,25:213~221
29 Tian Q, Reed JW. Control of auxin regulated root development
by the Arabidopsis thaliana SHY2/IAA3 gene. Development,
1999, 126:711~721
30 Colon-Carmona A, Chen DL, Yeh KC et al. Aux/IAA proteins
are phosphorylated by phytochrome in vitro. Plant Physiol,2000,
124:1728~1738
31 Chattopadhyay S, Ang LH, Puente P et al. Arabidopsis bZIP
protein HY5 directly interacts with light-responsive promoters
in mediating light control of gene expression. Plant Cell, 1998,
10:673~683
32 Osterlund MT, Hardtke CS, Wei N et al. Targeted destabiliza-
tion of HY5 during light-regulated development of Arabidopsis.
Nature, 2000,405:462~466
33 Wei N, Deng XW. Making sense of the COP9 signalosome: a
regulatory protein complex conserved from Arabidopsis to
human. Trends Genet, 1999,15:98~103
34 Schwechheimer C, Serino G, Callis J. Interactions of COP9
sigalosome with the E3 ubiquitinligase SCFTIR1 in mediating
auxin response. Science, 2001,292:1379~1382