全 文 ：植物生理学通讯 第42卷 第5期，2006年10月974
蓝藻的伪空泡及其对蓝藻在水体中垂直分布的调节
成慧敏 邱保胜*
华中师范大学生命科学学院，武汉430079
Cyanobacterial Gas Vesicles and Their Regulation on the Vertical Distribution
of Cyanobacteria in Water Body
CHENG Hui-Min, QIU Bao-Sheng*
College of Life Sciences, Central China Normal University, Wuhan 430079, China
提要 伪空泡广泛存在于浮游蓝藻中，其主要功能是为细胞提供浮力。具有伪空泡的蓝藻可通过浮力调节改变其在水柱
中的位置，以适应水体中呈垂直方向分布的光照与营养的分离，从而有利于其从水体中获取有限的资源并最终成为优势
种群。文章介绍了蓝藻伪空泡的物理化学特性和编码基因、蓝藻浮力调节机制及其研究方法。
关键词 蓝藻；伪空泡；浮力调节
收稿 2006-06-20 修定 　2006-08-14
资助 国家自然科学基金( 3 0 2 0 0 0 2 1 )和武汉市晨光计划
(20045006071-24)。
*通讯作者(E-mail: bsqiu@public.wh.hb.cn, Tel: 027-
67861514)。
德国微生物学家Klebahn (1895)最早在光学显
微镜下发现水华蓝藻细胞内存在气囊，此种气囊
含有气体，可以为细胞提供浮力。70年后，Bowen
和Jensen (1965)指出气囊由众多圆柱形的气泡垛叠
而成，他们将这些气泡命名为伪空泡( g a s
vesicle)。Lauterborn (1915)在古细菌(嗜盐菌和产
甲烷菌)和革兰氏阴性菌中也发现有类似结构。蓝
藻伪空泡是由蛋白质构成的两端为锥形中间为圆柱
体的中空、充有气体的细胞内结构，壁厚仅 2
nm，宽 45~110 nm，长 100~800 nm 或更长不等
(Walsby 1994, 1998)。伪空泡的宽度与单位伪空
泡蛋白提供浮力的效率成正比, 而与伪空泡的强度
成反比。Hayes和 Walsby (1986)指出，在自然选
择作用下不同种蓝藻形成相应宽度的伪空泡，以
适应其所处生态位中应承受的特定压强。
伪空泡的主要功能是为细胞提供浮力，通过
它的破裂与重新合成，蓝藻细胞可以调节自身在
水体中的垂直分布。具有伪空泡的蓝藻在水生生
态系统中占优势，这在一定程度上是由于它们具
有浮力以及随着环境条件的改变而对浮力进行调节
的能力(Reynolds和Walsby 1975; Ganf和Oliver
1982; Reynolds等1987; Walsby 1994; Oliver和Ganf
2000; Bonnet和 Poulin 2002)。在自然界中，浮
力调节可减少沉降作用引起的水柱中藻细胞数量下
降(Reynolds 1984)，也可使细胞进入水体表层从
而提高光照和CO2的供给(Humphries和Lyne 1988;
Walsby 等 1997)。通过这种垂直迁移，藻细胞还
可吸收水体较深处的营养物质，克服水体因热分
层导致的垂直方向上的光与营养获取的分离，平
衡限制性资源的供给能力(Ganf和Oliver 1982)。
蓝藻水华的形成是湖泊富营养化的重要标志，其
危害越来越受到关注。主要的水华蓝藻种类都具
有伪空泡，它们能调节自身在水柱中的位置，以
适应外界环境条件(如：光照、营养盐等)的变
化。因此，研究蓝藻的伪空泡及其在浮力调节中
的作用对于更好地了解蓝藻水华的形成机制及其治
理具有重要意义。目前，国内基本上还未开展这
方面的研究。本文介绍伪空泡的形态结构、物理
化学特性和编码基因、蓝藻浮力调节机制及其研
究方法，以期促进我国这方面研究工作的开展。
1 伪空泡的结构和性质
蓝藻伪空泡是两端为锥形帽的圆柱体中空结
构(Walsby 1994)。用电镜可以直接观察到伪空泡
的形态和测定游离伪空泡的长和宽，进而计算其
壁厚、体积和密度。伪空泡壁具有 2 个显著特
征：(1)具有疏水性内表面，从而可阻止水分子进
入伪空泡，而气体分子则可以自由扩散进出
(Walsby 1969); (2)具有刚性(Walsby 1982)。微囊
藻(Microcystis sp.)的伪空泡所承受的压强每增加
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0.1 MPa 其体积仅缩小千分之一，这样即便在深
水中，只要伪空泡不破裂就可以有效地提供浮力
(Walsby 1998)。细胞内的伪空泡主要承受2种来
源的压强，即细胞液与周围环境渗透势差引起的
胞内膨压以及上方水柱重力引起的流体静压(图
1)。悬浮在水柱中的游离伪空泡所承受的净压强
(Pn)以及细胞内的伪空泡所承受的净压强(Pn)的计
算公式如下：
Pn=Ph+Pf -Pg (1)
Pn=Ph+Pt+Pf-Pg (2)
(relative gas vesicle content, RGV)等参数可用压缩
管(compression tube)或压力浊度计(pressure-
nephelometry)测量(Walsby 1973, 1982; Walsby等
1992)。压缩管主要由耐压玻璃管、毛细压缩管、
恒温水浴套和气体供应装置四部分组成(图 2)。毛
细压缩管位于耐压玻璃管内，其一端为膨起的样品
腔用塞子封闭，另一端连有内径为 0.2 mm的开口
毛细管。毛细压缩管和耐压玻璃管用联结装置连接
后再与气体供应装置相连，外侧用恒温水浴套包
被。测量时将含有伪空泡的细胞液或游离伪空泡悬
液装入样品腔中，液面基本上到达毛细管的开口端
时塞紧塞子。待仪器稳定后通气加压，这样样品液
收缩，而后在显微镜下测量毛细管中液面的移动距
离得出样品体积变化量。当所加压力解除时，如果
液面回到原来的位置则说明伪空泡未破裂；反之则
显示伪空泡已破裂。加压前后的液面间体积与伪空
泡中的气体体积相等。这一方法还可以用于测定细
胞达到浮力平衡状态时所需的伪空泡比率以及漂浮
细胞的浮力密度等。
压力浊度计主要由气体供应装置、耐压玻璃
样品管和浊度计三部分组成，其主要原理为：完
整伪空泡不吸收但可以强烈地散射可见光，当伪
图1 悬浮在水柱中的游离伪空泡与细胞内伪空泡
所受压强示意图(Walsby 1994)
P h 为流体静压；P f 为水柱上方气相压强；P g 为伪空泡内
气体压强；P t 指细胞膨压；C 表示水中溶解气体的浓度。
图2 压缩管的结构示意图(Walsby等1992)
临界压强(critical pressure, Pc)是指导致伪空泡
破裂的最小内外压强差。当伪空泡所受净压强低于
临界压强时，随着压强升高伪空泡体积变化很小，
因此伪空泡所提供的浮力也基本上不变，但当其所
受压强高于临界压强时，则会引起伪空泡的破裂
(Walsby 1982)，伪空泡一旦破裂只能由新合成或
再循环的蛋白质重建(Hayes和Walsby 1984)。 伪
空泡圆柱体直径(d，单位为 nm)与临界压强(Pc,
单位为 MPa)之间的关系式为 Pc=461 (d/nm)–1.53，
由此可见伪空泡的直径与临界压强呈负相关(Beard
等 1999; Bright和Walsby 1999)。也就是说，伪
空泡的直径越大临界压强就越低，伪空泡也越容易
破裂。因此，深海藻类的伪空泡都比较窄，如铁氏
束毛藻(Trichodesmium thiebautii)的伪空泡直径约为
45 nm (Gantt等 1984)。
2 研究方法
细胞中伪空泡的体积、临界压强和相对含量
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空泡破裂后其散射光的能力将下降 98%或更多。
通过测定加压前后的伪空泡散射光值变化，便可
以估算出细胞中伪空泡的相对含量(RGV)和一定压
强下破裂伪空泡所占有的比率(C%):
RGV=DTa/Tc (3)
DTa=T-Tc (4)
C%=100 (T-Tb)/(T-Tc) (5)
其中， DTa为所有伪空泡破裂前后比浊度的变
化值；Tb 是加压后部分伪空泡破裂时细胞悬液的
比浊度；Tc 为所有伪空泡破裂后细胞内其它物质
的比浊度；T 为初始细胞悬液的比浊度。
蓝藻细胞的上浮率可以用细胞计数的方法测
定。计数时将样品放于Sedgwick-Rafter沉积腔中
一段时间后再放在倒置显微镜下统计浮到盖玻片下
的细胞数、沉到底层的细胞数和细胞总数，据此
计算出上浮和下沉细胞所占比率(Walsby和Booker
1980)。此法直观、易于操作，且可以很好地反
映单个细胞或群落的形态学特征对下沉速率的影
响。当浮游生物群体半径不超过 300 mm 时，其
上浮或下沉的速率可以用Stokes方程来描述，此
方程是将球体的上浮或下沉速率与群体的大小和密
度联系起来考虑的(Oliver 1994)。当考虑到非球形
的浮游生物细胞或群体的形状时，方程可调整
为：
V=2gr2 (r -r) /9hF (6)
其中，V 为等体积球体的上浮或下沉速率；
g是重力加速度；r为与群体等体积球体的半径；
r 为生物体的密度；r指水的密度；h指水的粘
度；F 为形状阻力系数。
3 伪空泡参与浮力调节的机制
伪空泡的主要功能是为细胞提供浮力并参与
浮力调节，蓝藻在不同水层中的定位以及昼夜垂
直迁移可能都与此相关。蓝藻细胞在垂直空间的
运动，如上浮、下沉或达到平衡状态均与细胞密度
有关。细胞的主要组成成分糖类(约为1 550 kg·m-3)、
蛋白质(约为1 330 kg·m-3)、糖脂(约为1 050 kg·m-3)、
核酸(>1 660 kg·m-3)的密度均大于水(998 kg·m-3,
20℃)，它们的积累将使细胞下沉。相反，伪空
泡的密度小于水，当其体积达细胞体积的
3%~10% 时就能有效地为细胞提供浮力(Walsby
1994)。浮力变化的定量分析证实，蓝藻细胞浮
力的调节涉及到影响细胞沉浮物(ballast)尤其是糖
类的含量改变、细胞膨压升高引起伪空泡的破裂
和伪空泡合成的调节3种机制(Oliver 1994; Walsby
1994)。
3.1 影响细胞沉浮物尤其是糖类的积累 糖类物质
的积累可以作为影响细胞沉浮物来抵消由伪空泡提
供的浮力，这是普遍存在于浮游蓝藻中的一种浮
力调节方式。高光强下，多余的光合产物会以淀
粉的形式积累，这时糖类占细胞干重的比例可由
30% 升至 60% (Walsby 1998)。在糖类的积累过
程中，如果没有新的伪空泡合成，或新合成的伪
空泡所提供的浮力不足以抵消糖类积累所引起的细
胞密度增加，那么细胞将会下沉。而当光强降
低、积累的糖类逐渐被呼吸消耗或转化为密度较
低的蛋白质时，细胞密度会降低，从而引起细胞
上浮。在昼夜交替过程中，白天蓝藻的糖类增加
而夜间下降，从而导致含有伪空泡的蓝藻下沉或
上浮。一种束丝藻(Aphanizomenon ovalisporum)从
中午到傍晚有 76%~84% 的丝状体浮在水面，而夜
间则有 94%~98 % 的丝状体浮在水面(Pora t 等
2001)。铜绿微囊藻(Microcystis aeruginosa)在湖泊
中的垂直分布取决于浮力调节和群落大小(Wallace
等 2000)。夜间，铜绿微囊藻群体在湖面聚集，
而上午水层表面0.2~0.3 m 处的群体密度下降约
50%。一种浮游蓝丝藻(Planktothrix rebescens)在
光暗各 12 h 的光周期条件下培养，若光强为 2
µmol·m-2·s-1，多数丝状体在光下是漂浮的；而当
培养光强超过25 µmol·m-2·s-1 即达到光饱和状态
时，多数丝状体在光下则下沉(Bright 和 Walsby
2000)。进一步的研究表明，当培养光强为3.9~8.0
µmol·m-2·s-1 时，丝状体在光下达到浮力平衡状
态，即 5 0 % 的丝状体呈漂浮状态( W a l s b y 等
2004)。这种与光相关的浮力调节机制可以反映自
然状态下P. rebescens在夏季分层的湖泊中的垂直
迁移和定位。具体表现为：白天光合作用合成的
糖类以淀粉的形式积累而使丝状体密度增加，晚
上呼吸作用消耗淀粉使细胞密度下降。蓝藻的这
种昼夜垂直迁移有利于藻细胞获取更多的光能(在
水体表层)以及营养物质(在水体底层)，避免中午
强光引起的光抑制和光氧化的破坏作用，从而有
利于自身的生长发育并最终成为优势种群。
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3.2 细胞膨压升高引起伪空泡破裂 淡水蓝藻的细
胞膨压为0.1~0.6 MPa，通常在0.2~0.4 MPa之间
(Walsby 1998)。光限制条件下细胞膨压随着光强
增大而升高。其原因可能是：(1)随着光强的增大
细胞光合速率升高，因而可溶性有机产物(如：蔗
糖、有机酸等)增加；(2)随着光强的增大对光依
赖的K+ 吸收增强。细胞膨压升高会导致一些脆弱
的伪空泡破裂，从而使细胞浮力下降。水华鱼腥
藻(Anabaena flos-aquae)的细胞膨压可在1 h之内
上升0.1 MPa，膨压升高后 50% 以上的伪空泡破
裂，并最终导致细胞浮力丧失(Oliver 和 Walsby
1984; Kinsman等1991)。对于生活在深水中的蓝
藻来说，其伪空泡较为坚固，因此很难通过这种
方式进行浮力调节。
3.3 伪空泡合成的调节 伪空泡合成的调节主要在
分子和生理 2 个水平上进行，前者主要是通过控
制基因表达进行调节，后者主要是通过控制伪空
泡合成所需要的能量和结构物质进行调节。光不
仅为伪空泡合成提供能量，而且可作为环境信号
对 伪 空 泡 合 成 进 行 调 节 。 有 关 假 鱼 腥 藻
(Pseudanabaena sp.)的研究结果表明，它只在低
光强下合成伪空泡，数量少且集中在细胞两端。
当光强从5 µmol·m-2·s-1升高到50 µmol·m-2·s-1时，
假鱼腥藻的gvpA (编码伪空泡结构蛋白GvpA)停止
表达，当回到低光强下时又重新表达(Damerval等
1991)。另外，在培养过程中此种蓝藻还会发生
基因突变而失去伪空泡。浮游蓝丝藻的自发突变
引起一些 gvpC 拷贝(gvpC 编码伪空泡结构蛋白
GvpC)的丢失，而且gvpC出现异常的3末端 yC，
从而导致伪空泡数和临界压强下降( B e a r d 等
2002a)。在铜绿微囊藻中还发现 4 个插入序列
ISMae 1-4，它们可使伪空泡基因发生重组从而导
致细胞无法合成伪空泡而丧失浮力(Mlo u k a 等
2004a, b)。
在生理水平上，主要通过调节光能和营养物
(如：碳、氮和磷等)的供给而对伪空泡合成进行
调节。光照可以影响细胞光合作用捕获能量的多
少和所固定碳的去向，从而影响浮力调节。通
常，当主要营养物氮和磷受到限制时，细胞捕获
的能量超过用于生长的量从而引起糖积累和膨压升
高，并最终导致细胞浮力下降。持续的氮限制还
会阻碍蛋白质合成，进而抑制伪空泡的合成，使
细胞浮力下降(Oliver 1994)。当细胞已有足量的伪
空泡提供浮力或有足够的能量储备用于合成新的伪
空泡时，短期的间歇性碳限制会使糖类含量降
低，从而导致细胞密度降低和细胞浮力升高，但
是持续的碳限制则抑制伪空泡的合成，从而导致
细胞浮力下降(Oliver 1994)。碳源和氮源的相对比
值对伪空泡合成有影响，高 C/N 下伪空泡的合成
滞后于细胞生长，因而细胞伪空泡含量下降，低
C/N下伪空泡则相对增加(Oliver 1994)。
3种浮力调节方式的相对重要性在不同蓝藻种
类间存在差异，并与蓝藻的生理条件密切相关。
适应于较短光期的细胞，提高光强能使之更有效
地积累和储存糖类，从而增加影响细胞沉浮物，
进而导致细胞下沉(Foy和Smith 1980)。在连续光
照条件下培养的细胞储存糖的能力较低，提高光
强后可溶性的光合中间产物即显著增加，从而引
起膨压升高和伪空泡破裂(Kromkamp等1986)。从
某种程度上来说，3 种浮力调节机制的作用有重
叠。影响细胞沉浮物的调节和细胞膨压升高引起
伪空泡的破裂机制之间谁占优势取决于碳分配、
膨压变化以及伪空泡的强度。不同浮力调节机制
的响应时间存在差异，虽然膨压升高会引起伪空
泡破裂从而导致浮力迅速丧失(20~180 min)，但
浮力恢复所需的伪空泡合成过程较慢(>24 h) (Hayes
和 Walsby 1984)。细胞增殖对伪空泡的稀释作用
需以细胞的世代时间来度量，相反，影响细胞沉
浮物的调节机制反应迅速，可以响应短时间内的
环境变化。在静水中，细胞的上浮或下沉取决于
细胞密度与伪空泡的相对含量，在这种情况下蓝
藻的垂直分布受浮力调节控制。但是，水体运
动、风和群落大小等因素也会影响浮游蓝藻的分
布，所以分析浮力调节作用时应该综合考虑各种
因素的作用。
4 伪空泡蛋白亚基与编码基因
伪空泡主要由分子量为7~8 kDa 的疏水蛋白
GvpA组成(Hayes等1986; Surek等1988; Englert等
1990)，另一种分子量约为21 kDa 的亲水性蛋白
GvpC 含量较低，结合在由 GvpA 组成的伪空泡壁
骨架外部起稳定作用(Walsby和Hayes 1988; Hayes
等1992; Dunton等2006)。蓝藻GvpA氨基酸序列
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高度保守(Griffiths等1992)，Walsby (1994)推测
GvpA序列中少数氨基酸残基的不同可能会影响伪
空泡的形态，Beard等(2002b)以古细菌Haloferax
volcanii为材料的转化实验证实了这一推测。蓝藻
GvpC最显著的特征是具有由33个氨基酸残基组成
的重复单元(33-residue repeats, 33RRs)，此种结
构可能与GvpA组成的骨架结构的重复性连接有关
(Kinsman等1995; Dunton等2006)。若去除GvpC，
伪空泡的临界压强将降低，GvpC重新加入后则临
界压强基本上恢复到初始值(Hayes等1992; Dunton
等 2006)。浮游蓝丝藻有3个不同大小的gvpC 基
因：gvpC20、gvpC16 和 gvpC28 (Beard 等 1999,
2000)，此外，有一些种类的gvpC的 3末端还存
在72 bp的不翻译片段WC。基于不同长度的gvpC
以及WC 出现与否，浮游蓝丝藻分属于 6 种不同
的基因型(Beard等1999, 2000; Bright和Walsby
1999): (1) GV1只含有 gvpC20，平均临界压强为
0.96~1.0 MPa；(2) GV2 含有 gvpC20 和WC，平
均临界压强为 0.86~0.99 MPa；(3) GV3 含有
gvpC16、gvpC20 和WC，平均临界压强为1.0~ 1.17
MPa；(4) GV4 含有 gvpC20、gvpC28 和WC，平
均临界压强与 GV2 型相似，为 0.76~0.88 MPa；
(5) GV5含有gvpC28和WC，平均临界压强为0.61~
0.75 MPa；(6) GV6 只含有 gvpC28，平均临界压
强为0.63~0.72 MPa。最近的研究表明，不同的
gvpC可在同一浮游蓝丝藻细胞中表达，这说明同
一细胞中可合成不同强度的伪空泡(Bec k e r 等
2005)。除 GvpA 和 GvpC 两种结构蛋白外，在古
细菌Haloferax mediterranei 和 Halobacterium
h a l o b i u m 中还分离到 Gvp D、Gvp F、Gv p G、
GvpJ、GvpL 和 GvpM 几种与伪空泡相关的蛋白
(Englert等1992; Pfeifer等2001; Shukla和DasSarma
2004)。其中，GvpD 可以通过阻止 GvpE 介导的
gvpA 启动子的活化而调节伪空泡合成；GvpJ 和
GvpM 与 GvpA 的氨基酸序列相似，可能与伪空泡
壁的结构直接相关；GvpF、GvpG 和 GvpL 可能
与伪空泡早期合成中蛋白质的成核现象有关。
伪空泡相关基因的研究在嗜盐古生菌、革兰
氏阴性菌和蓝藻中均有开展。在嗜盐古生菌的14
个 gvp 基因(gvpMLKJIHGFEDACNO)中，至少有
8~10个是合成伪空泡所必需的(DasSarma 等1994;
Offn er 等 2000 )。巨大芽孢杆菌(Bacill us
megaterium)合成伪空泡至少需要11个gvp基因(Li
和 Cannon 1998)。迄今，蓝藻中已有 12 个 gvp
基因得到鉴定，组成 gvpAIAIIAIIICNJX 和 gvpKFG
2 个操纵子，另外 gvpV 和 gvpW 单独分布，但其
中哪些是伪空泡合成所必需的基因仍有待研究
(Damerval等1987; Kinsman和Hayes 1997; Beard
等1999; Albouy等2001; Mlouka等2004a)。有趣
的是 gvpA、gvpF、gvpG、gvpJ、gvpL 和 gvpM
几乎在所有产伪空泡的微生物中出现(Kinsman和
Hayes 1997; Li和Cannon 1998; Offner等2000;
Bentley等2002; Shukla和DasSarma 2004)，因此
推测它们是合成伪空泡所必需的。
5 结语
从最早在光学显微镜下发现伪空泡聚集体气
囊至今，与伪空泡有关的研究已有一百多年的历
史，人们对伪空泡的形态、结构、功能、特征
及编码基因等已有较深入的了解，但在国内这方
面的研究还很少。蓝藻水华的形成是湖泊富营养
化的重要标志，其危害备受关注，而引起水华藻
类群体迁移和聚集的机制是这方面研究的重要内
容。本文目的旨在为国内开展这项研究提供一些
参考资料并唤起人们的关注。迄今为止，至少有
18株蓝藻的全基因组已得到测序，这为进一步从
分子水平上研究伪空泡的蛋白构成和种间差异建立
了基础。关于蓝藻伪空泡及与其相关的研究有以
下几个切入点值得考虑：(1)蓝藻虽已有12个gvp
基因得到鉴定，但长期以来伪空泡编码基因和结
构蛋白的研究主要集中在gvpA、gvpC 和 GvpA 和
GvpC 上，而其它基因和蛋白的结构、功能也值
得探讨；(2)具伪空泡的蓝藻在水生生态系统中之
所以占优势，在一定程度上是由于它们有浮力调
节的能力，而 CO2 浓缩机制则是蓝藻能够适应多
种环境并广泛分布的原因之一，蓝藻在水体中上
下移动面临着不同的营养条件，在此过程中其体
内的无机碳转运子的诱导是否有差异，似可探
讨；(3)大气中 CO 2 浓度的增加、全球变暖、水
体污染以及紫外辐射(主要是UV-B)的增强等外界
环境的改变对蓝藻伪空泡的影响如何还不清楚，
如UV-B的增强可能会导致糖代谢的改变，而浮力
调节与糖代谢是有关系的，再者平流层臭氧的破
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坏所导致地球表面UV-B的增强是否会影响蓝藻的
浮力调节或蓝藻水华的形成都应探讨；(4)蓝藻伪
空泡的研究大多是在室内进行的，野外试验很
少，对此也应考虑；(5)已有的研究证明，在对
剪切力敏感的动物细胞培养中，伪空泡可以有效
地提高O2的供应和CO2的排除(Sundararajan和Ju
2000)，而伪空泡或许可以作为载体用于这一领域
中与医疗有关的研究，对此不妨可以进行尝试。
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