全 文 ：植物生理学通讯 第 43卷 第 5期，2007年 10月 981
植物热激蛋白与作物非生物抗逆性的改良
邹杰 1,2，陈信波 1,*，刘爱玲 2，高国赋 1,2，朱木兰 3
湖南农业大学 1作物基因工程湖南省重点实验室，2生物科学技术学院，长沙 410128；3中国科学院上海生命科学研究
院植物生理生态研究所，上海 200032
Plant Heat Shock Proteins and Crop Abiotic Stress Tolerance Improvment
ZOU Jie1,2, CHEN Xin-Bo1,*, LIU Ai-Ling2, GAO Guo-Fu1,2, ZHU Mu-Lan3
1Crop Gene Engineering Key Laboratory of Hunan Province, 2College of Bioscience and Biotechnology, Hunan Agricultural
University, Changsha 410128, China; 3Institute of Plant Physiology and Ecology, Shanghai Institutes for Biological Sciences,
Chinese Academy of Sciences, Shanghai 200032, China
提要：文章就植物热激蛋白(Hsps)的种类、产生、生物学功能及其在作物抗逆性改良中的研究进展作介绍。
关键词：热激蛋白；非生物胁迫；生理功能和作用机制
收稿 2007-04-20 修定　 2007-07-30
资助　 湖南省自然科学基金(0 5JJ3 035 )。
* 通讯作者(E-mail：chenxinbo@hotmail.com；Tel：0731-
4 6 3 5 2 9 0 )。
非生物胁迫诸如干旱胁迫、盐分胁迫、温度
胁迫、重金属污染和氧化胁迫影响着植物的生长
发育，是导致作物减产的首要因素，全球作物每
年因此减产过半(Wang等 2003)。在长期的进化过
程中，植物形成一系列独特的生理机制，能够对
不同类型的环境胁迫做出应答，以避免或减少胁
迫对自身的伤害。热激蛋白(heat shock proteins，
Hsps)是植物对逆境胁迫的防卫机制成员中的一
员，其在逆境胁迫下的表达增强可提高植物抗御
各种逆境因子胁迫的能力(Vierling 1991；Sun等
2002；Wang等 2004)。人们很早就把Hsps的这
种性质运用于作物的抗逆性改良研究，并取得了
可喜的进展。本文就植物Hsps及作物抗逆改良中
Hsps的研究进展作介绍。
1 植物Hsps的种类
热激蛋白首先发现于果蝇，后来证明在整个
生物界普遍存在。根据分子质量大小可将植物
Hsps分为：Hsp100s、Hsp90s、Hsp70s、Hsp60s
和 sHsps (small Hsps)五大家族(Trent 1996)。植物
Hsp100/Clp (caseinolytic protease)蛋白是AAA+蛋
白家族(ATPase associated with a variety of cellular
activities)的一员。根据分子结构特征，Hsp100/
Clp可以分为两大类：Class I亚家族和 Class II亚
家族。Class I亚家族包括 ClpA、ClpB、ClpC和
ClpD 4类蛋白。Class II亚家族包括ClpM、ClpN、
ClpX和 ClpY 4类蛋白(杨金莹等 2006)。sHsps蛋
白家族是一类分子量为 12~40 kDa的Hsps，在高
等植物中极为丰富，均为核基因编码，分属于 7
个多基因家族(Sun等 2002；Ma等 2006)。其中
3类 sHsps存在于细胞溶质和细胞核中(CI、CII和
CIII)，其余 4类分别存在于叶绿体(chloroplast，
Cp)、内质网(endoplasmic reticulum，ER)、线粒
体(mitochondria，Mt)和过氧化物酶体(peroxiso-
me s，P x )中。
2 植物Hsps的诱导表达
热胁迫是诱导Hsps表达的最常见因素。在正
常环境条件下，大多数Hsps特别是 sHsps是不表
达的，但受热刺激迅速诱导表达。大豆中的研究
表明，热激处理 7~10 min就可检测到Hsps积累，
2~3 h内 Hsps表达量持续增加，随后开始下降，
6 h后则检测不到(Kimpel等 1990)。
热胁迫并非诱导Hsps表达的唯一因素，诸如
干燥 /水分胁迫、寒冷、重金属离子、紫外线等
也是 H sps 表达的诱因( Sun 等 2 00 2)。向日葵
(Helianthus annuus) HaHsp17.6 (CI)和HaHsp17.9
(CII)受水分胁迫诱导表达(Almoguera等 1993)。水
稻(Oryza sativa) OsHsp26除受热诱导表达外还受
氧化胁迫诱导表达(Lee等 2000a)。小麦(Triticum
aestivum) Hsp101 mRNA的合成受到热激、脱水、
和 ABA处理的诱导，但不受寒冷和外伤的诱导
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(Campbell等 2001)。最近，Chang等(2007)在水
稻中克隆出一个CII-sHsp全长 cDNA：Oshsp18.0-
CII。该基因表达受热激、机械损伤和水杨酸诱
导。水稻 rHsp90 mRNA受多种胁迫(如高盐、高
pH值、干燥和高温)诱导表达，但不受低温和低
pH值诱导表达(Liu等 2006)。Hsps在逆境下诱导
表达表明其可能在作物应对各种非生物胁迫反应中
起某种程度的作用。
3 逆境胁迫下Hsps的生物学功能
3.1 维持天然蛋白结构的稳定 逆境胁迫对细胞的
一个直接伤害就是使蛋白质变性而失去正常功能。
因此，逆境胁迫下维护蛋白的功能结构、阻止非
天然蛋白的集聚、重新折叠变性蛋白以恢复其功
能结构以及清除有潜在危害的变性蛋白是非常必要
的。Hsps分子伴侣系统在此过程中起着重要作用
(Wang等 2004)。植物细胞中各类Hsps相互协作，
形成一个交织的网络系统。植物中 sHsps以寡聚
物形式存在，并在胁迫时与部分变性的蛋白结
合，阻止蛋白不可逆集聚(Basha等2004；Friedrich
等 2004；Miroshnichenko等 2005；Wagner等
2005)。部分变性的蛋白与 sHsps结合从而处于可
折叠的中间态，随后在其他Hsps/分子伴侣的作用
下恢复折叠状态(Lee和 Vierling 2000；Low等
2000；Mogk等 2003)。Hsp100/Clp蛋白家族起着
蛋白聚集体瓦解机器的作用( A d a m 等 2 0 0 6；
Sakamoto 2006；Lee等 2007)。变性蛋白或错误
折叠蛋白质形成的聚集体会为Hsp100/Clp蛋白家
族瓦解，随后为其他 H s ps / 分子伴侣重新折叠
(Mogk等 2003)。那些存在潜在危害的变性蛋白则
为 H s p1 0 0 / Cl p 降解为游离氨基酸( Sa ka mot o
2006)。各种类Hsps各尽其能又相互协作，共同
维护着蛋白的功能结构。
3.2 维护生物膜结构稳定 温度胁迫(包括高温胁迫
和低温胁迫)的另一个危害是通过影响细胞生物膜
的流动性从而影响生物膜功能。植物的光合作用
和呼吸作用都是以膜为基础的过程，对植物细胞
而言，维护膜的稳定性显得尤其重要。除了保护
蛋白之外，Hsps还有稳定膜结构的功能。Török
等(2001)认为 sHsps作为“膜稳定因子”，稳定
膜结构。热胁迫下蓝藻(Synechocystis sp. PCC6803)
中的Hsp17与类囊体膜脂相互作用后，膜脂的有
序性增加、流动性降低；而 hsp17基因缺失突变
体的蓝藻在热胁迫下其类囊体膜呈现出高流动性，
对热更为敏感(Lee等 2000b)。Tsvetkova等(2002)
的研究进一步指出，sHsps可以调节膜脂的多态
性，稳定膜的液晶相，增加液体相分子排列的有
序性。在高温下，sHsps和膜脂的相互作用可降
低膜的流动性；在低温下，sHsps与膜脂的相互
作用可提高膜的流动性。sHsps与膜的缔合作用
可以维护膜的完整性，可能是植物在极端温度胁
迫下的保护机制之一。有研究表明，转胡萝卜
Hsp17.7基因的马铃薯(Solanum tuberosum)的耐热
性的提高和过表达 C p- s H s p 的番茄(S o l a n u m
tuberosum)植株抗寒性的提高，都与 sHsps维护膜
完整性有关(Ahn和 Zimmerman 2006；Wang等
2005)。
3.3 作为抗氧化剂清除过剩的ROS 活性氧(reactive
oxygen species，ROS)包括超氧阴离子(O2－· )、过
氧化氢(H2O2)、羟基(HO·)和纯态氧(1O2)等，是需
氧代谢过程中不可避免的产物(Apel和Hirt 2004)。
适度水平的ROS对细胞是有益的。ROS作为信号
分子在细胞凋亡、抵抗病原菌的入侵和对逆境胁
迫的感知与适应过程中起作用(Neill等2002；Apel
和 Hirt 2004；Volkov等 2006)。但是，当植物
体遭遇逆境胁迫时，细胞中ROS水平会大大增加
而形成氧化胁迫，造成细胞组分如核酸、蛋白
质、碳水化合物和脂质的氧化损伤(Apel和 Hirt
2004；Mφller等 2007)。植物中叶绿体和线粒体
是产生ROS的主要部位，叶绿体和线粒体中ROS
水平的平衡尤为重要。Harndahl等(1999)证实，过
表达Cp-sHsp的拟南芥(Arabidopsis thaliana)其抗氧
化胁迫能力增强。叶绿体中 Cp-sHsp可能通过自
身的蛋氨酸残基的氧化和还原反应，中和过剩的
R O S，有效降低 R O S 对其他敏感蛋白的损伤
(Gustavsson等 2002)。Cp-sHsp肽链的N端存在
一个富含蛋氨酸残基的能形成两性 α螺旋形的保
守结构域(Harndahl等 2001)。蛋氨酸残基极易为
ROS氧化成蛋氨酸亚砜，嗣后为叶绿体内丰富的
蛋氨酸亚砜还原酶还原( H os h i 和 H ei nema nn
2001)。植物线粒体 sHsps在氧化胁迫下合成量增
加并对线粒体起保护作用，但其中机制尚不清楚
(Banzet等 1998；Downs和Heckathorn 1998)。谷
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胱甘肽(GSH)是生物体中的抗氧化物质。在哺乳
动物体内，sHsps通过增强葡萄糖 -6-磷酸脱氢酶
(G6PD)活性而提升还原态GSH的水平，清除过剩
的ROS，从而保护线粒体免于氧化损伤(Préville等
1999)。在植物细胞中 sHsps可能也是以相同机制
清除过剩的 ROS的。
4 Hsps与作物抗温度和水分胁迫能力的改良
人们很早就进行了Hsps与作物抗逆性关系的
研究，并取得了可喜的进展。
4.1 Hsps与作物耐热性的改良 高温胁迫是造成植
物伤害的重要原因之一。高温胁迫对植物的直接
伤害是致使蛋白质变性，生物膜结构破损，进而
导致体内生理生化代谢紊乱。人们很早就认识到
作物耐热性的获得与Hsps的表达积累的关系。Lin
等(1984)发现大豆幼苗经 40 ℃、2 h或 45 ℃、
10 min热激预处理诱导合成Hsps后，大豆幼苗对
高温的耐受力增强。Keeler等(2000)认为，利马
大豆(Phaseolus lunatus)耐热抗性的获得与HSP100/
ClpB基因的表达相关联。Katiyar-Agarwal等
(2003)采用农杆菌介导法将玉米泛素(ubiquitin-1)启
动子驱动的拟南芥AtHsp101基因导入水稻，获得
了首例转Hsps基因的耐热水稻。在 3个不同水平
的高温胁迫试验中，过表达Hsp101的转基因水稻
T2代植株的恢复生长状态明显好于非转基因水稻
植株。杨金莹等(2006)将CaMV35S启动子驱动的
反向 LeHsp110/ClpB cDNA片段导入番茄以后，
Northern技术分析表明，高温下转基因株系中
LeHsp110/ClpB mRNA水平明显低于野生型，热
适应后转基因番茄 PSII的获得耐热性也明显低于
野生型。过表达 sHsp17.7的转基因水稻和野生型
水稻的研究显示，转基因株系在经高温胁迫(50
℃、2 h)处理后的恢复培养(25 ℃、7 d)中有更
高的存活率(Murakami等 2004)。过表达番茄线粒
体Mt-sHsp的转基因烟草(Nicotiana tabacum)在高
温胁迫后的恢复培养中也明显表现出更好的生长状
态(Sanmiya等 2004)。
4.2 Hsps与作物耐冷性的改良 冷害严重地威胁着
许多国家和地区的农作物的生长发育，常常造成
严重减产。冷害最明显的症状是植株光合效率下
降、感病率增加、细胞活力下降、失水、离子
和可溶性物质渗漏率增加等。Hsps的诱导表达可
提高植物组织的低温耐受能力。Collins等(1995)
的研究指出，热激(40 ℃、3 h)可诱导绿豆下胚
轴合成Hsp79和 Hsp70，减轻嗣后的冷胁迫(2.5
℃)对膜的损伤，以及有效降低电解质的渗漏。但
热激处理时加入 50 µmol·L-1的环己亚胺(蛋白质合
成抑制剂)可抵消热处理的效应。最近，Wang等
(2005)将Cp-sHsp cDNA置于CaMV 35S启动子的
调控之下，并采用农杆菌介导法转化番茄子叶，
得到组成型表达 Cp-sHsp的转基因番茄植株。低
温胁迫下转基因番茄比未转基因番茄表现出较少的
电解质泄漏、叶绿素损伤、花青素和丙二醛积累
以及较高的光合作用速率。秦佳等(2007)也得到
类似的结果。他们将组成型表达C1pB的转基因番
茄与未转基因番茄在 4 ℃低温下处理 21 d后移入
25 ℃下恢复培养，未转基因的番茄快速呈现严重
的冷害症状，叶片逐渐萎蔫，7 d后全部死亡；
而转基因的番茄在恢复期间仅出现轻微的冷害症
状，呈现较强的耐冷表型。最大光化学效率(Fv/
Fm)也显示，非转基因植株的 PSII比转基因植株
的 PSII更易受低温胁迫的伤害，且难以修复。
4.3 Hsps与作物耐旱性的改良 干旱是使植物产生
水分亏缺的环境因子，是各种植物最具威胁性的
逆境之一。Hsp70似乎在提高植物耐旱性中起关
键作用。Alvim等(2001)认为，组成型过表达 BiP
(一种位于内质网的Hsp70蛋白)的烟草更能抵抗水
分胁迫。Cho和Hong (2006)也证实Hsp70与植物
的耐旱性密切相关。他们将 3周龄的转基因烟草
进行 2周渐进的缺水处理后，唯有NtHsp70-1过
表达株系的烟草生长良好，而NtHsp70-1反义表
达株系和只含空载体 pBKS1-1的株系的烟草叶片
萎蔫，有些甚至出现黑褐斑。他们比较缺水 18 d
干旱处理的烟草和正常条件下生长的烟草鲜叶重量
的结果表明，NtHsp70-1过表达株系烟草的鲜叶
重量前后差异最小，NtHsp70-1反义表达株系烟
草的鲜叶重量前后差异最大。检测叶水势的结果
也显示过表达NtHsp70-1的烟草株系具有更好的耐
旱能力。
5 结语
Hsps是一类重要的胁迫诱导蛋白。逆境胁迫
下植物Hsps行使多种生物学功能，但其机制尚未
研究透彻。植物的应激反应涉及复杂的网络系
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统，深入研究Hsps之间及Hsps与其他蛋白分子
之间的作用关系，将有助于弄清Hsps提高植物抗
逆能力的作用机制。
近年来，采用基因工程技术使宿主组成型过
表达Hsps，已使多种转基因作物增强了抗逆能力
(Katiyar-Agarwal等 2003；Murakami等 2004；
Sanmiya等 2004；Wang等 2005；Alvim等 2001；
Cho和Hong 2006)。这让人们看到了采用基因工
程技术进行作物抗逆性改良的前景。然而目前的
研究大都是在室内条件下单胁迫因子作用下进行
的，而大田环境十分复杂，往往是多种胁迫因子
同时出现，所以室内的试验结论能否得到大田试
验的验证，应该得到重视和深入研究。相信今后
随着人们对Hsps的功能及其作用机制认识的不断
加深，培育转Hsps基因的作物抗逆新品种并能在
恶劣环境地域种植的潜在应用前景是可以期待的。
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