全 文 ：植物生理学通讯 第 43卷 第 3期，2007年 6月556
植物细胞核雄性不育的分子机制
史典义 1，赵晓菊 1，周正富 2，涂金星 2,*
1大庆师范学院生命科学系，黑龙江大庆 163712；2华中农业大学作物遗传改良国家重点实验室，武汉 430070
Molecular Mechanism of Plant Genic Male Sterility
SHI Dian-Yi1, ZHAO Xiao-Ju1, ZHOU Zheng-Fu2, TU Jin-Xing2,*
1Department of Life Sciences, Daqing Normal College, Daqing, Heilongjiang 163712, China; 2National Key Laboratory of Crop
Genetic Improvement, Huazhong Agricultural University, Wuhan 430070, China
提要：植物细胞核雄性不育是育性基因时空调控表达异常的结果。目前已克隆到一些绒毡层特异表达的基因，如EMS1/
EXS、UDT1及RTS等。鉴定了一些减数分裂相关的基因，如AtRAD51、AtMND1及PAIR1、PAIR2等。此外，MMD1、MS1
及TDR等还与细胞程序性死亡有关。
关键词：细胞核雄性不育；绒毡层；减数分裂；细胞程序性死亡
收稿 2007-04-18 修定 　2007-05-17
* 通讯作者(E-mail：tujx@mail.hzau.edu.cn；Tel：027-
8 7 2 8 1 8 1 9 )。
植物雄性不育广泛存在于开花植物中，是利
用杂种优势提高作物产量和品质的基础。在拟南
芥、烟草和油菜等很多植物中都曾有雄性不育突
变体的报道，这些突变体表现在花药形态、小孢
子发生、花粉发育和花粉功能等的缺失( K a u l
1988；Sanders等 1999)。遗传学研究表明，无
论是雄性还是雌性发育的生殖过程大多数是由核不
育基因控制的(Okamuro等 1993)。由于细胞核雄
性不育具有败育彻底、不育性稳定、无不良胞质
效应、可以实现“三系”配套等优点，因而在
杂种优势利用中有重要的应用价值。据报道，大
概有 3 500个基因在拟南芥花药组织中特异表达
(Sanders等 1999)。Ma等(2005)报道，有 1 282个
基因在拟南芥雄蕊中富积表达。但是有关雄配子
特异表达以及导致花药和花粉发育缺陷的基因数目
还不清楚(Wilson等 2001)。
由于细胞核雄性不育涉及时空调控表达的复
杂性以及不育基因的多样性等，以前对育性分子
机制的研究相对较少(叶纨芝和曹家树2000；甘立
军等 2004)。近年来，随着细胞核雄性不育基因
克隆数目的增多，细胞核雄性不育基因的研究已
逐渐深入。目前已经克隆到一些绒毡层特异表达
的基因，例如过量产生小孢子母细胞的拟南芥
EMS1基因(Zhao等 2002)、水稻绒毡层发育所必
需的UDT1基因(Jung等 2005)和花药特异表达的
RTS基因(Luo等 2006)等。此外，还鉴定了一些
减数分裂相关的基因，例如拟南芥同源染色体重
组所必需的 AtRAD51基因(Li等 2004)，水稻同源
染色体配对和胞质分裂所必需的 P A I R 1 基因
(Nonomura等 2004)及拟南芥同源染色体联会和
DNA双链断裂(DNA double-strand break，DSB)修
复中行使重要功能的AtMND1基因(Kerzendorfer等
2006)。最近的研究则证实，细胞核雄性不育的
发生与细胞程序性死亡(programmed cell death，
PCD)有关(Wu和 Cheung 2000；Yang等 2003b；
Li等2006)。本文就近年来有关植物细胞核雄性不
育分子机制的研究进展作简要介绍。
1 绒毡层与细胞核雄性不育
在开花植物中，雄蕊原基分化出孢原细胞
后，孢原细胞经过一次平周分裂形成内外两层细
胞。外层的初生壁细胞经过平周分裂和垂周分裂
产生 3 ~5 层细胞，由外而内分别分化成药室内
壁、中层和绒毡层，它们与最外面的表皮一起共
同构成了花药壁。内层的初生造孢细胞经过有丝
分裂形成次生造孢细胞，然后再分化形成小孢子
母细胞，最终产生花粉粒。成熟花粉的形成依赖
于花药中配子体和孢子体两类细胞的分化与相互作
用(Yang等 2003a；Ma 2005；Li等 2006)。其中
孢子体细胞绒毡层的代谢非常旺盛，是花药壁最
内的一层，为小孢子的发育提供营养物质并调控
小孢子的释放(Zhao等 2002；Jung等 2005)。在
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烟草和白菜等作物中，选择性的破坏绒毡层细胞
可以破坏花粉粒的形成，从而证明绒毡层的重要
性(Cho等 2001；Lee等 2003)。任何影响绒毡层
发育的突变都有可能导致花粉的败育和雄性不育
(Wilson等 2001；Sorensen等 2003；Jung等 2005；
Luo等 2006)。
1.1 拟南芥 EMS1/EXS基因 Zhao等(2002)在拟南
芥 excess microsporocytes1 (ems1)突变体中分离到
一个产生过量小孢子母细胞的基因，该基因编码
一个富含亮氨酸重复序列(leucine-rich repeat，
LRR)的受体蛋白激酶。ems1基因能产生过量的小
孢子母细胞，缺少绒毡层细胞，但是异常的维持
中层细胞。说明该基因的表达与小孢子母细胞和
绒毡层细胞的表达有关，表明 EMS1基因参与决
定生殖细胞及其邻近体细胞分化发育的信号调控。
形态学研究表明，来自内部的第 2层壁细胞分化
成多余的小孢子母细胞。Zhao等(2002)推测，来
自小孢子母细胞的信号被 EMS1受体所接受，而
EMS1受体引发了绒毡层细胞的分化，由绒毡层
细胞发育为多余的小孢子母细胞。拟南芥 extra
sporogenous cells (exs)突变体与 ems1表型相似，
EXS基因与EMS1一样都编码一个LRR受体蛋白激
酶(Canales等 2002)。
Yang等(2003a)在拟南芥增强子陷阱和基因陷
阱插入突变系中，筛选到一类似雄性不育的突变
体 tpd1和 tpd2。这 2个等位突变体在花的形态及
数量上表现正常。细胞学观察表明，tpd1突变体
与 ems1/exs表型相似，可以产生过量的小孢子母
细胞而缺少绒毡层细胞。基因克隆显示，TPD1
编码一个 176个氨基酸的小的分泌性蛋白。进一
步研究发现，TPD1可能与EMS1/EXS协同作用共
同控制细胞的命运(Yang等 2005)。小孢子母细胞
中TPD1的表达上升而EMS1/EXS的表达下降，从
而促进小孢子母细胞的发育；而 TPD1、EMS1/
EXS的表达在绒毡层中则正好相反，结果促进了
绒毡层的发育(Ma 2005)。
拟南芥somatic embryogenesis receptor kinases1
和kinases2 的双隐性(serk1serk2)突变体由于缺乏花
粉发育而导致雄性不育(Shiu和 Bleecker 2001；
Albrecht等 2005；Colcombet等 2005)。在幼嫩的
花蕾中，serk1serk2双突变体的表型与 tpd1、ems1/
exs相似。serk1serk2双突变体的花药发育正常，
但是小孢子囊产生了更多的造孢细胞，这些造孢
细胞不能进入减数分裂。t p d 1、e m s 1 / e x s 和
serk1serk2双突变体具有相似的表型表明，SERK1
和SERK2可能与ems1/exs、TPD1的基因产物在花
药发育期间协同行使功能(Colcombet等2005)。
SERK1和 SERK2都属于 LRR激酶亚家族 II，而
EMS1/EXS蛋白属于 LRR激酶亚家族X。研究认
为，LRR激酶以特异的方式相互作用(Diévart等
2003；Shpak等 2003)。所以，2种不同的 LRR
激酶可能在花药形成的发育过程中相互结合、相
互作用，从而构成有功能的受体。绒毡层和次生
造孢细胞相互比邻，次生造孢细胞通过分泌
T P D 1 来抑制临近细胞发育成小孢子母细胞。
SERK1和SERK2可能与EMS1/EXS处在同一信号
路径，与 EMS1/EXS组成有功能的复合体一起感
知分泌性蛋白 TPD1的信号。而在 serk1serk2或
ems1/exs突变体中，由于不能组成有功能的复合
体以感知 TPD1的信号，因而绒毡层前体细胞未
被抑制而发育为多余的小孢子母细胞。但是
SERK1和SERK2也可能处于独立分支的信号路径
(Albrecht等 2005)。
1.2 水稻UDT1基因 Jung等(2005)在水稻T-DNA
插入突变体中筛选并鉴定了一个在次生壁细胞分化
至成熟绒毡层细胞期间所必需的核不育基因Unde-
veloped Tapetum1 (UDT1)。该基因编码一个 227
个氨基酸的蛋白，分子量为 24.9 kDa，等电点 6.5。
BLAST分析显示，与UDT1最相似的蛋白是油菜
bHLH转录因子 CAD54298和拟南芥 bHLH蛋白
AMS，每一个都与水稻蛋白有 32%的相似性。已
知AMS在绒毡层细胞形成和减数分裂后小孢子发
育的转录调控中起重要作用，ams突变导致不正
常的绒毡层膨胀并维持中层细胞( S or e ns e n 等
2003)。UDT1转录本在花药早期发育阶段含量丰
富。在 udt1突变体中绒毡层的功能在早期发育阶
段受到严重的破坏。在减数分裂期间，utd1突变
体花药的绒毡层随着空泡扩大而表现早熟退化。
表明UDT1在维持绒毡层发育早期阶段减数分裂的
起始方面行使重要功能。
检测 3个早期绒毡层标记基因 Cp1 (Lee等
2004)、Osc4和Osc6 (Tsuchiya等 1994)的转录水
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平的结果证实UDT1调控它们的表达。所以UDT1
不仅在绒毡层发育的早期表达，之后又在维持绒
毡层的发育中行使功能。由于UDT1基因产物是
一个具有bHLH模体的转录因子，所以UDT1可能
在早期阶段通过控制一套对绒毡层、性母细胞的
分化以及中层的退化等基因来控制育性的发育
(Jung等 2005)。
1 .3 水稻 R TS 基因 Lee 等(1 996 )从水稻品种
‘IR54’基因组文库中分离到一绒毡层专一性表
达的基因 rice anther-specific gene (RTS)。序列分
析表明，RTS启动子区含有与番茄花粉专一性表
达基因 LAT56、LAT59启动子(Twell等 1991)相似
的保守序列。他们将RTS启动子与GUS基因编码
区的嵌合基因转化烟草，但并没有在转基因烟草
植株中检测到GUS的表达。陆桂华等(2000b)根据
Lee等(1996)的研究结果从籼稻‘IR36’中克隆
到RTS启动子，将该启动子与报告基因GUS编码
区相连后经根癌农杆菌介导转化粳稻品种
‘ZH1 1’，得到转基因水稻植株。G US 活性检
测表明，RTS启动子驱动GUS基因在花药中专一
性表达，确证了该启动子可驱动其下游基因在花
药绒毡层也包括花粉中专一表达的特性。陆桂华
等(2000b)克隆到的RTS基因启动子RTS2pro与Lee
等(1996)报道的 RTS启动子序列有所不同：前者
的保守模体为 G A G T T T G T T A ，后者为
GAATTTGTTA，两者相差 1个碱基，可能是品
种间存在的差异。Luo等(2006)通过转基因和反义
RNA特异下调水稻RTS的表达，则导致花粉的败
育。进一步证实 RTS基因启动子在植物花药中表
达的专一性。
陆桂华等(2 000a )用 RT S 启动子与 RN as e
(barnase)的嵌合基因经根癌农杆菌介导转化粳稻
‘ZH11’，成功获得转基因雄性不育水稻株。这
一工作为我们提供了更多的可供选择的、能导致
水稻雄性不育的 RNase嵌合基因，也为其它植物
通过基因工程获得稳定的雄性不育系开辟了一条新
的途径。
2 减数分裂与细胞核雄性不育
减数分裂是有性生殖产生单倍体配子的过
程。减数分裂过程中，生殖细胞经过 2次连续的
染色体分离而DNA只复制 1次，由最初的一个二
倍体细胞产生四个单倍体细胞(Ma 2005)。在这一
时期，植物对各种干扰非常敏感，尤其是减数分
离前期 I (Hamant等 2006)。减数分裂的意义在
于，可有效地维持基因组的稳定性和创造遗传多
样性。要实现这两个目的，最重要的就是同源染
色体的配对和重组。
2.1 拟南芥AtRAD51和AtMND1基因 减数分裂前
期 I是一个非常复杂的过程，涉及同源染色体的
配对、联会及重组等。在芽殖酵母(Sacch aro-
myces cerevisiae)中，减数分裂的重组主要是由
SPO11基因通过表达类似拓扑异构酶的活性来激
活DSB的形成而起始的(Bergerat等 1997；唐丽等
2006)。而酵母 RAD51基因在有丝分裂的染色体
重组和DNA断裂修复中发挥作用。RAD51缺陷的
细胞将停滞在有丝分裂期，显示出染色体片段化
的现象，并经历一个 PCD过程(Haber 2000)。
AtRAD51基因是 Li等(2004)在拟南芥中克隆
到的一个酵母RAD51同源基因，命名为AtRAD51。
在脊椎动物中，ra d5 1 突变是致死的(Thacker
1999)，而拟南芥 atrad51-1突变体植株在正常条
件下能够全部存活，并能正常发育，没有检测到
有丝分裂的异常。但是，突变体植株完全雄性和
雌性不育。细胞学和遗传学分析表明，在突变体
的减数分裂前期 I，染色体联会失败并出现大量的
片段化。染色体片段化可以为 atspo11-1所抑制，
证明AtRAD51在AtSPO11-1的下游行使功能。所
以，AtRAD51可能在修复由AtSPO11-1所产生的
DSB方面行使重要功能。异常的AtRAD51无法修
复由AtSPO11-1所产生的DSB，最终导致不育。
Li等(2004)鉴定的另一个拟南芥 RAD51同源基因
AtRAD51C，与 AtRAD51具有相似的功能。在早
期减数分裂阶段，atrad51c-1中的同源染色体不能
联会，并且出现严重的片段化。此外，分析
atrad51c-1atspo11-1双突变体结果显示，片段化现
象几乎被 atspo11-1突变完全抑制。片段化现象表
明，atrad51c-1在由AtSPO11-1产生的DSB的修
复过程中存在着缺陷(Nonomura等 2006)。
Kerzendorfer等(2006)在拟南芥中克隆到的酵
母MND1 (Rabitsch等 2001)同源基因 AtMND1与
A t R A D 5 1、A t R A D 5 1 C 具有相似的功能。在
atmnd1突变体植株中，联会复合体的轴向原件能
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够正常形成，姐妹染色单体凝聚和重组的起始也
不受影响，但是染色体不能联会。在减数分裂过
程中，观察到大量通过染色体桥相互连接而缠绕
在一起以及严重的染色体片段化。这些缺陷是在
SPO11-1存在的条件下发生的。基因结构分析表
明，AtMND1基因含有 10个外显子，其mRNA含
有 994个碱基，包括 5和 3的 UTR序列。开放
阅读框(ORF)长度为 693个碱基。该基因与人、老
鼠、裂殖酵母和酿酒酵母的同源基因分别有
43%、42%、38% 和 26% 的同源性。
2.2 水稻PAIR1和PAIR2基因 Nonomura等(2004)
鉴定并描述了一个水稻减数分裂基因 PAIR1，它
是雄性母细胞和雌性母细胞中同源染色体配对和胞
质分裂所必需的。pair1突变是由 T-DNA插入产
生的，显示出减数分裂特异的缺陷，导致雄性和
雌性配子的完全不育。细胞学研究表明，PAIR1
基因主要在前减数分裂或早期减数分裂阶段表达。
在 pair1性母细胞的前期 I期间，所有的染色体相
互缠绕形成一个紧密的小球，与核仁相粘着，并
且同源染体配对失败。在后期 I 和末期 I，染色
体不分离，形成退化的纺锤体，产生了多个不均
一的小孢子。蛋白质序列分析显示，PAIR1编码
一个 492个氨基酸的蛋白，中间含有卷曲螺旋模
体，两端含有两个基本区域和一个 C端的核蛋白
定位信号。N端富含大量的 S/T-P-X-X或 S/T-S/
T-X-X模体，这些模体存在于很多DNA结合蛋白
中(Suzuki 1989)。Nonomura等(2004)推测 PAIR1
通过形成一个卷曲螺旋二聚体，在减数分裂 I期
间通过结合模体直接作用于染色体参与同源染色体
的列队，而pair1突变则导致同源染色体配对的失
败。
PAIR2基因也是水稻减数分裂期间同源染色
体配对所必需的。pair2与 pair1一样在减数分裂
早期阶段完全缺失同源染色体的配对，但不同的
是 pair2突变并不出现染色体的缠结(Nonomura等
2006)。
除以上基因外，近年来还鉴定了许多其它减
数分裂相关的基因，例如在玉米中鉴定了减数分
裂花束形成和同源染色体联会必需的 PAM1基因
(Golubovskaya等 2002)，以及协调同源染色体重
组、配对和联会所必需的 PHS1基因(Pawlowski
等2004)，在拟南芥中鉴定了联会复合体形态发生
所必需的 ASY1基因(Armstrong等 2002)等。
3 程序性细胞死亡与细胞核雄性不育
PCD是多细胞有机体为控制机体发育、抵御
环境压力及病菌侵袭(即控制生长和生存)、由基
因调控的主动性细胞死亡过程。在植物中，PCD
发生在某些发育时期，例如木质部发生、胚胎发
生、通气组织形成及某些生殖过程等(Pennell和
Lamb 1997；Hatsugai等 2006)。从结构水平来讲，
绒毡层的 PCD 特征表现为顺序的细胞结构的消
除。绒毡层的分化及之后的退化与花药减数分裂
后的发育成熟相协调一致，不正确的细胞死亡将
导致生殖失败，甚至是雄性不育(Wu和 Cheung
2000；Li等 2006)。减数分裂过程中的异常 PCD
同样会导致雄性不育(Yang等 2003b)。
3.1 拟南芥MMD1基因 Yang等(2003b)在拟南芥
中鉴定并分离出的一个雄性母细胞死亡基因male
meiocyte death1 (mmd1)。研究表明，突变体的
花粉母细胞在终变期之前一直表现正常，在终变
期之后胞质分裂之前显示出程序性死亡的信号。
程序性死亡主要表现在染色体行为的缺陷、细胞
质收缩和染色体片段化，紧接着细胞死亡。
MMD1编码一个含有 plant homeo domain
(PHD)同源异型结构域的核蛋白并在花粉母细胞减
数分离期优先表达。后研究表明，MMD1可能与
减数分离期间基因的表达调控有关，mmd1突变
体引发了花粉母细胞的 PCD。BLAST搜索显示，
MMD1与一些包含PHD结构域的蛋白存在一定的
相似性，例如与拟南芥MS1的全长序列相似性为
26% (Yang等 2003b)。
3.2 拟南芥MS1基因 已知拟南芥MS1基因编码
一个雄配子正常发育所必需的、带有PHD指状结
构域的转录调控因子。表型分析显示，纯合 ms1
突变体不能产生有活性的花粉。花粉的退化发生
在小孢子从四分体中释放后不久，此时绒毡层也
异常中空化(Wilson等 2001)。Vizcay-Barrena和
Wilson (2006)根据拟南芥ms1隐性突变体研究的结
果认为，绒毡层的退化不是一个非控制事件，而
是一个 PCD的过程。拟南芥ms1突变体在减数分
裂期和早期发育阶段表现正常，但是在小孢子释
放后，小孢子细胞质和绒毡层变成不规则粒状并
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中空化，最终导致未成熟花粉的败育。突变体胼
胝质壁中的花粉粒外壁能正常发生，但之后的发
育即受到严重的影响。一旦胼胝质降解，便会引
起孢粉沉积的异常，产生不规则的钉状结构，而
不是野生型的棒状结构。
基于 TUNEL (末端脱氧核苷酸转移酶介导的
d U T P 缺口末端标记 )染色和超微结构分析，
Vizcay-Barrena和Wilson (2006)推测MS1基因可能
有 2种作用：(1) MS1可能通过修饰花粉壁发育相
关的(调控壁物质分泌的)绒毡层基因的转录而起作
用，然后形成花粉壁物质。这些过程可能启动正
常的绒毡层 PCD，从而促进绒毡层壁物质向花粉
粒上的沉积；(2) MS1基因可能是通过直接调控绒
毡层 PCD和衰退来控制绒毡层的发育。MS1基因
在其表达期间，可能通过抑制 PCD的表达来调控
绒毡层的增殖。
3.3 水稻TDR基因 绒毡层细胞的分化及其随后的
退化是与花药减数分裂后的发育程序高度一致的，
绒毡层提前或延迟退化将导致雄性不育。Li 等
(2006)鉴定一个水稻绒毡层延迟退化的单隐性核不
育基因 Tapetum Degeneration Retardation (TDR)。
在 tdr花药中，绒毡层的 PCD过程延迟而维持中
层细胞，最终导致完全的雄性不育。
TDR编码一个带有bHLH结构域的552个氨基
酸的转录因子，bHLH位于第 280与 341个氨基酸
之间；在第 290至 296个氨基酸之间存在一个核
定位信号序列(RKRRKK)。TDR与拟南芥AMS具
有 32%的相似性。RT-PCR分析早期花药表达基
因OsCP1 (编码一个半胱氨酸蛋白酶)和Osc6 (编
码一个蛋白酶抑制因子)显示，在野生型中随着花
药发育到中空化和成熟花粉粒阶段，它们的转录
都明显降低。在 tdr花药中OsCP1的转录本降低
了，且没有检测到 Osc6的表达，表明它们可能
在 TDR基因下游表达。染色质免疫沉淀反应和凝
胶迁移电泳分析进一步证实，T D R 直接调控
OsCP1和Osc6，可能是通过上调他们的表达来调
控绒毡层的退化(Li等 2006)。
结合透射电子显微镜观察的结果，L i 等
(2006)认为，在 tdr突变体绒毡层中由于缺乏PCD
过程而不能提供小孢子正常发育所需要的重要物质
和信号，从而导致小孢子的崩溃和雄性不育。
4 结语
细胞核雄性不育是花药中孢子体组织和配子
体组织时空调控表达异常的结果。在孢子体组织
中绒毡层是花药壁内最为重要的一层细胞，为小
孢子的发育提供营养物质并调控小孢子的释放。
绒毡层发育的异常表现在绒毡层命运的决定、提
前或延迟退化，而小孢子母细胞减数分裂的异常
表现在染色体的断裂和同源染色体配对的失败。
由于败育基因的多样性和时空调控表达的复杂性，
目前的研究还不能全面揭示植物细胞核雄性不育的
分子机制。今后的研究还需要结合遗传转化、分
子检测和序列分析等方法，以及基因芯片、酵母
三杂交系统和反义RNA等新的研究工具，对细胞
核雄性不育进行全面系统的研究，以阐明其分子
机制及信号通路。这些可先在拟南芥和水稻一类
模式植物中进行系统研究之后，而后推广到其它
作物。
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