全 文 ：植物保护学报 Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｐｌａｎｔ Ｐｒｏｔｅｃｔｉｏｎ， ２０１５， ４２（６）： ８７７ － ８８３ ＤＯＩ： １０􀆰 １３８０２ ／ ｊ． ｃｎｋｉ． ｚｗｂｈｘｂ． ２０１５􀆰 ０６􀆰 ００３
基金项目：国家现代农业（玉米）产业技术体系（ＣＡＲＳ⁃０２），中国农业科学院作物科学研究所中央级公益性科研院所基本科研业务费
专项（１６１００９２０１５００２⁃０１）
∗通讯作者（Ａｕｔｈｏｒ ｆｏｒ ｃｏｒｒｅｓｐｏｎｄｅｎｃｅ）， Ｅ⁃ｍａｉｌ： ｗａｎｇｘｉａｏｍｉｎｇ＠ ｃａａｓ． ｃｎ
收稿日期： ２０１５ － ０７ － ２７
多堆柄锈菌侵染玉米的细胞学及超微结构特征
江　 凯　 段灿星　 武小菲　 杨知还　 王晓鸣∗
（中国农业科学院作物科学研究所， 农作物基因资源与基因改良国家重大科学工程， 北京 １０００８１）
摘要： 为明确玉米对多堆柄锈菌 Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ侵染后病理反应的细胞学特征，利用扫描和透射
电镜技术分析了玉米自交系与多堆柄锈菌互作中二者的细胞变化过程。 多堆柄锈菌对玉米的侵染
主要以直接穿透叶片表皮侵入为主，少量可从气孔和细胞间隙侵入。 接种后，病菌夏孢子在感病自
交系叶片上快速并大量萌发，在叶表生长蔓延并侵入表皮组织细胞，７ ｄ 后形成夏孢子堆；在抗病
自交系上，病菌萌发、菌丝生长均受到明显抑制，少量入侵的病菌也由于寄主细胞死亡而导致菌丝
和夏孢子干瘪死亡。 侵染早期在感病寄主细胞间隙出现菌丝并穿透细胞壁，在胞内产生分枝菌丝，
此时寄主细胞结构正常；随着菌丝进一步扩展，叶绿体等结构发生紊乱，被侵染细胞逐渐死亡。 在
抗病自交系上，接菌 ２４ ｈ后寄主即出现过敏性坏死反应，侵入位点与周围细胞快速坏死，抑制菌丝
生长蔓延；叶绿体中清晰可见深色颗粒状物质；７２ ｈ 后细胞壁外侧产生大量致密的深色结晶体，应
为与抗病反应相关的酚类物质。 表明抗多堆柄锈菌的玉米材料可能存在 ２ 种抗病途径，即寄主与
病菌互作中由分子识别引起的免疫反应和病菌侵入后的系统防卫反应。
关键词： 玉米； 多堆柄锈菌； 互作； 细胞学
Ｈｉｓｔｏｌｏｇｙ ａｎｄ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ ｍａｉｚｅ ｌｉｎｅｓ ｉｎｆｅｃｔｅｄ ｂｙ Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ
Ｊｉａｎｇ Ｋａｉ　 Ｄｕａｎ Ｃａｎｘｉｎｇ　 Ｗｕ Ｘｉａｏｆｅｉ　 Ｙａｎｇ Ｚｈｉｈｕａｎ　 Ｗａｎｇ Ｘｉａｏｍｉｎｇ∗
（Ｎａｔｉｏｎａｌ Ｋｅｙ Ｆａｃｉｌｉｔｙ ｏｆ Ｃｒｏｐ Ｇｅｎｅ Ｒｅｓｏｕｒｃｅｓ ａｎｄ Ｇｅｎｅｔｉｃ Ｉｍｐｒｏｖｅｍｅｎｔ， Ｉｎｓｔｉｔｕｔｅ ｏｆ Ｃｒｏｐ Ｓｃｉｅｎｃｅ，
Ｃｈｉｎｅｓｅ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ， Ｂｅｉｊｉｎｇ １０００８１， Ｃｈｉｎａ）
Ａｂｓｔｒａｃｔ： Ｈｉｓｔｏｌｏｇｙ ａｎｄ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ ｍａｉｚｅ ｌｅａｖｅｓ ｉｎｆｅｃｔｅｄ ｂｙ Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ ｗｅｒｅ ａｎａｌｙｚｅｄ ｂｙ ｕｓｉｎｇ
ｓｃａｎｎｉｎｇ ａｎｄ ｔｒａｎｓｍｉｓｓｉｏｎ ｅｌｅｃｔｒｏｎ ｍｉｃｒｏｓｃｏｐｅｓ． Ｔｈｅ ｒｕｓｔ ｐａｔｈｏｇｅｎ ｉｎｆｅｃｔｉｏｎ ｏｆ ｍａｉｚｅ ｌｅａｖｅｓ ｗａｓ ｍａｉｎｌｙ
ｃａｕｓｅｄ ｂｙ ｈｙｐｈａｅ ｐｅｎｅｔｒａｔｉｎｇ ｄｉｒｅｃｔｌｙ ｔｈｒｏｕｇｈ ｃｅｌｌ ｗａｌｌｓ ｏｆ ｅｐｉｄｅｒｍｉｓ， ａｎｄ ｓｏｍｅ ｉｎｆｅｃｔｉｏｎｓ ｗｅｒｅ ｉｎｉｔｉａｔｅｄ
ｔｈｒｏｕｇｈ ｓｔｏｍａ ａｎｄ ｉｎｔｅｒｃｅｌｌｕｌａｒ ｓｐａｃｅ． Ｉｎ ｓｕｓｃｅｐｔｉｂｌｅ ｌｉｎｅｓ ｔｈｅ ｕｒｅｄｏｓｐｏｒｅｓ ｇｅｒｍｉｎａｔｅｄ ｓｏｏｎ ａｆｔｅｒ
ｉｎｏｃｕｌａｔｉｏｎ ａｎｄ ｔｈｅ ｈｙｐｈａｅ ｇｒｅｗ ｆａｓｔ ａｎｄ ｉｎｆｅｃｔｅｄ ｔｈｅ ｌｅａｆ ｃｅｌｌｓ． Ａｔ ｔｈｅ ７ｔｈ ｄａｙ ａｆｔｅｒ ｉｎｏｃｕｌａｔｉｏｎ ｔｈｅ ｕｒｅｄｉａ
ｄｅｖｅｌｏｐｅｄ． Ｉｎ ｒｅｓｉｓｔａｎｔ ｌｉｎｅｓ ｔｈｅ ｕｒｅｄｏｓｐｏｒｅｓ ｇｅｒｍｉｎａｔｉｏｎ ａｎｄ ｈｙｐｈａｌ ｇｒｏｗｔｈ ｗｅｒｅ ｉｎｈｉｂｉｔｅｄ ａｎｄ ａ ｆｅｗ
ｕｒｅｄｏｓｐｏｒｅｓ ｔｈａｔ ｗｅｒｅ ｓｕｃｃｅｓｓｆｕｌｌｙ ｐｅｎｅｔｒａｔｅｄ ｉｎｔｏ ｈｏｓｔ ｃｅｌｌｓ ａｌｓｏ ｄｉｅ ｓｏｏｎ ｂｅｃａｕｓｅ ｏｆ ｈｏｓｔ ｒｅｓｉｓｔａｎｃｅ ｒｅａｃｔｉｏｎ
ｉｎ ｉｎｆｅｃｔｅｄ ｃｅｌｌｓ． Ｉｎ ｅａｒｌｙ ｓｔａｇｅ ａｆｔｅｒ ｉｎｏｃｕｌａｔｉｏｎ， ｔｈｅ ｃｅｌｌ ａｎｄ ｏｒｇａｎｅｌｌｅ ａｒｃｈｉｔｅｃｔｕｒｅｓ ｗｅｒｅ ｒｅｇｕｌａｒ ｉｎ
ｓｕｓｃｅｐｔｉｂｌｅ ｌｉｎｅｓ． Ａｆｔｅｒ ２４ ｈ ｔｈｅ ｆｕｎｇａｌ ｈｙｐｈａｅ ｃｏｕｌｄ ｂｅ ｆｏｕｎｄ ｉｎ ｃｅｌｌｓ； ｉｎｔｅｒｃｅｌｌｕｌａｒ ｓｐａｃｅ ａｎｄ ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔ
ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ａｎｄ ｏｔｈｅｒ ｏｒｇａｎｅｌｌｅｓ ｗｅｒｅ ｄｅｒａｎｇｅｄ ｔｈａｔ ｃａｕｓｅｄ ｃｅｌｌ ｄｅａｔｈ． Ｉｎ ｔｈｅ ｒｅｓｉｓｔａｎｔ ｌｉｎｅｓ ｔｈｅ ｃｅｌｌ ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ
ｗａｓ ｉｎｔｅｇｒａｔｅ， ａｎｄ ｔｈｅ ｈｙｐｅｒｓｅｎｓｉｔｉｖｅ ｒｅｓｐｏｎｓｅ ａｐｐｅａｒｅｄ ａｒｏｕｎｄ ｔｈｅ ｉｎｆｅｃｔｉｏｎ ｃｅｌｌｓ ａｎｄ ｂｌａｃｋ ｐａｒｔｉｃｌｅｓ ｗｅｒｅ
ｆｏｕｎｄ ｉｎ ｔｈｅ ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔ ａｆｔｅｒ ２４ ｈ ｉｎｏｃｕｌａｔｉｏｎ， ｗｈｉｃｈ ｉｎｈｉｂｉｔｅｄ ｒｕｓｔ ｈｙｐｈａｌ ｇｒｏｗｔｈ ａｎｄ ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ ｉｎ ｔｈｅ
ｃｅｌｌｓ． Ａｆｔｅｒ ７２ ｈ ｔｈｅｒｅ ｗｅｒｅ ａ ｌｏｔ ｏｆ ｄｅｎｓｅ ａｎｄ ｂｌａｃｋ ｃｒｙｓｔａｌ ｓｕｂｓｔａｎｃｅｓ ａｃｃｕｍｕｌａｔｅｄ ｉｎ ｉｎｔｅｒｃｅｌｌｕｌａｒ ｓｐａｃｅ，
ｗｈｉｃｈ ｓｈｏｕｌｄ ｂｅ ｐｈｅｎｏｌｉｃ ｃｏｍｐｏｕｎｄｓ． Ｉｔ ｉｎｄｉｃａｔｅｄ ｔｈａｔ ｔｈｅ ｒｅｓｉｓｔａｎｃｅ ｉｎ Ｐ． ｐｏｌｙｓｏｒａ⁃ｒｅｓｉｓｔａｎｔ ｍａｉｚｅ ｌｉｎｅｓ
ｍｉｇｈｔ ｂｅ ｃｏｎｔｒｏｌｌｅｄ ｂｙ ｉｍｍｕｎｅ ｒｅｓｐｏｎｓｅ ａｆｔｅｒ ｍｏｌｅｃｕｌａｒ ｒｅｃｏｇｎｉｔｉｏｎ ｄｕｒｉｎｇ ｐａｔｈｏｇｅｎ⁃ｍａｉｚｅ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎ ａｎｄ
ｂｙ ｄｅｆｅｎｓｅ ｓｙｓｔｅｍ ａｆｔｅｒ ｓｕｃｃｅｓｓｆｕｌ ｉｎｆｅｃｔｉｏｎ ｏｆ ｔｈｅ ｐａｔｈｏｇｅｎ．
Ｋｅｙ ｗｏｒｄｓ： ｍａｉｚｅ； Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ； ｈｏｓｔ⁃ｐａｔｈｏｇｅｎ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎ； ｈｉｓｔｏｌｏｇｙ
　 　 由多堆柄锈菌 Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ Ｕｎｄｅｒｗ．引起的
玉米南方锈病是世界性的气流传播病害，在亚洲、非
洲、大洋洲、中北美洲和南美洲等热带和亚热带地区
普遍发生并造成了严重损失（Ｒｈｉｎｄ ｅｔ ａｌ． ，１９５２；Ｒｏ⁃
ｄｒｉｇｕｅｚ⁃Ａｒｄｏｎ ｅｔ ａｌ． ， １９８０； Ｐａｙａｋ， １９９４ ）。 我国于
１９７２ 年在海南首次发现该病害，自 ２０ 世纪 ９０ 年代
以来其发生呈明显上升趋势，在河南南部、山东南
部、安徽北部、江苏北部玉米主产区以及广东和广西
局部地区时常暴发，已成为玉米生产中的主要病害
（王晓鸣等，２００６；刘骏等，２００９）。 南方锈病病菌能
侵染玉米所有地上部绿色组织，严重发生时，橘黄色
的夏孢子堆可布满玉米叶片，严重消耗营养，破坏绿
色组织，短期内叶片干枯，失去光合和制造养分的能
力，导致植株早衰，严重影响产量（郭云燕等，２０１３；
田耀加等，２０１４）。
扫描和透射电镜技术已广泛应用于植物抗性生
理及病原菌侵染后的植物组织病理学研究中。 在玉
米病害研究中，吕国忠和薛玉梅（１９９９）利用透射电
镜技术观察和明确了新月弯孢菌 Ｃｕｒｖｕｌａｒｉａ ｌｕｎａｔａ
毒素对玉米叶片超微结构的破坏情况；李照会等
（２００２）观察发现，玉米植株感染水稻黑条矮缩病毒
Ｒｉｃｅ ｂｌａｃｋ⁃ｓｔｒｅａｋｅｄ ｄｗａｒｆ ｖｉｒｕｓ后，叶肉细胞中叶绿体
数量减少，细胞质丰富，细胞器发生不同程度的病
变；郭兴启等（２００４）发现，不同抗性水平的玉米感
染甘蔗花叶病毒 Ｓｕｇａｒｃａｎｅ ｍｏｓａｉｃ ｖｉｒｕｓ后，抗病和感
病植株中叶片细胞超微结构的变化存在明显差异；
高洪敏等（２００６）发现玉米接种肿囊腐霉 Ｐｙｔｈｉｕｍ
ｉｎｆｌａｔｕｍ后，玉米胚根组织细胞壁、细胞器、细胞膜
和细胞核都产生了不同程度的破坏。
关于玉米与南方锈病病原多堆柄锈菌互作中的
细胞病理学研究尚未见报道。 因此，本研究采用扫
描和透射电镜技术，以经多年田间鉴定获得的抗病
与感病玉米自交系为材料，对温室接菌 １２ ｈ 至 ７ ｄ
内病菌在寄主上的发育过程和寄主反应过程中细胞
病理学变化进行了系统观察，旨在明晰多堆柄锈菌
的侵染过程及玉米对多堆柄锈菌的抗病和感病过
程，为进一步研究多堆柄锈菌与玉米互作的抗病机
制和培育抗病品种提供有价值的细胞学资料。
１ 材料与方法
１􀆰 １ 材料
供试病原菌及玉米自交系：多堆柄锈菌 Ｐ．
ｐｏｌｙｓｏｒａ采自广西壮族自治区农业科学院玉米研究
所南宁吴圩试验场。 玉米自交系包括齐 ３１９ （高
抗）、辽 ２２０４（高抗）、冀库 ６（抗病）、自 ３３０（抗病）、
黄早四（高感）和 Ｂ７３（高感），均由本课题组保存并
提供。
试剂及仪器：戊二醛、锇酸、丙酮、醋酸双氧铀和
柠檬酸铅均为国产分析纯。 Ｓ⁃４８００ 扫描电子显微
镜、Ｓ⁃７５００ 透射电子显微镜，日本日立集团。
１􀆰 ２ 方法
１􀆰 ２􀆰 １ 多堆柄锈菌夏孢子的处理及接种
将收集自田间病叶上的多堆柄锈菌夏孢子自纱
布上洗脱在无菌水中，用孔径 ４８ μｍ 网筛过滤除去
小斑病菌分生孢子及其它较大的杂质，再经孔径 １８
μｍ网筛过滤除去其它杂菌的微小孢子，然后用无
菌水冲洗筛上物，制作孢子悬浮液。 将玉米材料种
植于装有灭菌土壤的盆中，在幼苗 ５ 叶期喷雾接种，
在相对湿度高于 ８０％ 、２７℃条件下保湿 ２４ ｈ，置于
２６ ～ ２８℃温室中培养，备用。
１􀆰 ２􀆰 ２ 多堆柄锈菌侵染玉米的电镜观察
扫描电镜样品制备：分别于接菌后 １２、２４、４８、
７２、９６ ｈ和 ７ ｄ时取样，剪成 ０􀆰 ５ ｃｍ × １ ｃｍ 的矩形
小块，置于 ０􀆰 １ ｍｏｌ ／ Ｌ、ｐＨ ７􀆰 ０ 磷酸缓冲液配制的
３􀆰 ０％戊二醛固定液进行固定，２４ ｈ之后用磷酸缓冲
液冲洗多次，去掉多余的戊二醛，之后用 １％的锇酸
固定。 样品经过脱水、干燥、粘台、真空喷金后，扫描
电子显微镜观察并照相。
透射电镜样品制备：材料采集及前期固定与扫
描电子显微镜样品处理相同，将样本放入 ２􀆰 ５％戊
二醛进行固定，之后用 １％ 锇酸固定，依次置于
５０％ 、７０％ 、８０％ 、９０％和 １００％丙酮中梯度脱水，然
后包埋，超薄切片经醋酸双氧铀和柠檬酸铅双重染
色，最后用透射电子显微镜观察并照相。 扫描和透
射电镜样品每一时间点各玉米自交系分别取 ４ 株上
的叶片作为 ４ 次重复。
８７８ 植　 物　 保　 护　 学　 报 ４２ 卷
２ 结果与分析
２􀆰 １ 多堆柄锈菌在玉米叶片上的萌发与侵入
玉米叶片接菌 １２ ｈ 后，在感病材料黄早四上锈
菌发育快，菌丝通过芽孔生出，快速生长延伸，长度
超过 ３０ μｍ（图 １⁃ａ）；此时抗病材料辽 ２２０４ 上病菌
夏孢子尚未萌发。 除锈菌发育菌态在抗病和感病材
料间表现出差异外，孢子萌发数量也存在较大差异：
在高抗材料齐 ３１９ 上，萌发的夏孢子数量少，而在感
病材料上，明显萌发的孢子数量多。
接菌 ２４ ｈ后，感病材料 Ｂ７３ 上萌发的菌丝开始
通过直接穿透或从气孔伸入的方式进行侵染（图 １⁃
ｂ）；而在抗病材料辽 ２２０４ 上，夏孢子刚萌发长出菌
丝，长度明显短于感病材料上的病菌（图 １⁃ｃ）。 接
菌 ４８ ｈ后，感病材料 Ｂ７３ 叶片表面可见菌丝生长旺
盛（图 １⁃ｄ）；并开始侵染玉米叶片组织：菌丝通过细
胞间隙和气孔侵入，菌丝顶部可能含有细胞壁分解
酶，直接穿透表皮细胞后侵入；在抗病材料冀库 ６ 上
则仅有稀疏的菌丝（图 １⁃ｅ）。 接菌 ７２ ｈ 后，在感病
材料黄早四叶片组织表面可见锈菌菌丝生长状态依
旧旺盛（图 １⁃ｆ）；抗病材料辽 ２２０４ 上的菌丝较少，部
分夏孢子出现干瘪状态（图 １⁃ｇ）。 接菌 ９６ ｈ 后，在
感病材料黄早四叶片组织表面病菌菌丝长达 ３００
μｍ（图 １⁃ｈ）；抗病材料齐 ３１９ 上的菌丝仍很少，长
度也仅有 ５０ ～ １００ μｍ（图 １⁃ｉ）。 观察结果表明，接
种后感病材料上病菌菌态的发育明显较抗病材料上
的发育快、生长旺盛，侵染早而多。
图 １ 多堆柄锈菌夏孢子侵染玉米叶片表皮组织过程的扫描电镜观察
Ｆｉｇ． １ Ｏｂｓｅｒｖａｔｉｏｎ ｏｆ Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ ｉｎｆｅｃｔｉｏｎ ｉｎ ｍａｉｚｅ ｌｅａｆ ｂｙ ｓｃａｎｎｉｎｇ ｅｌｅｃｔｒｏｎ ｍｉｃｒｏｓｃｏｐｅ
ａ、ｂ ～ ｃ、ｄ ～ ｅ、ｆ ～ ｇ、ｈ ～ ｉ： 分别为接种后 １２、２４、４８、７２、９６ ｈ； 感病自交系： 黄早四（ａ、ｆ、ｈ）和 Ｂ７３（ｂ、ｄ）； 抗病自交系：
辽 ２２０４（ｃ、ｇ）、冀库 ６（ｅ）和齐 ３１９（ｉ）； Ｕ： 夏孢子； Ｈ： 菌丝； Ｓ： 叶片气孔。 ａ， ｂ － ｃ， ｄ － ｅ， ｆ － ｇ， ｈ － ｉ： １２， ２４， ４８， ７２ ａｎｄ
９６ ｈｏｕｒｓ ａｆｔｅｒ ｉｎｏｃｕｌａｔｉｏｎ， ｒｅｓｐｅｃｔｉｖｅｌｙ； ｓｕｓｃｅｐｔｉｂｌｅ ｌｉｎｅｓ： Ｈｕａｎｇｚａｏｓｉ （ａ， ｆ， ｈ） ａｎｄ Ｂ７３ （ｂ， ｄ）； ｒｅｓｉｓｔａｎｔ ｌｉｎｅｓ： Ｌｉａｏ ２２０４ （ｃ，
ｇ）， Ｊｉｋｕ ６ （ｅ） ａｎｄ Ｑｉ ３１９ （ｉ）； Ｕ： ｕｒｅｄｏｓｐｏｒｅ； Ｈ： ｈｙｐｈａ； Ｓ： ｓｔｏｍａ ｏｆ ｌｅａｆ．
　
９７８６ 期 江　 凯等： 多堆柄锈菌侵染玉米的细胞学及超微结构特征
２􀆰 ２ 多堆柄锈菌夏孢子堆在玉米叶表皮的发育
抗病和感病玉米材料在温室接种 ７ ｄ 后观察发
现，在感病材料黄早四上，当锈菌菌丝在寄主细胞间
隙扩展一段时间后，于寄主表皮下聚集成垫状并产
生夏孢子而形成凸起的疱状组织（图 ２⁃ａ）；夏孢子
成熟后因大量堆积而突破寄主表皮组织，生成肉眼
可见的夏孢子堆，大量成熟的夏孢子分布在孢子堆
中或散落在周围（图 ２⁃ｂ、ｃ）；在高湿条件下，夏孢子
会直接萌发（图 ２⁃ｄ）。 在抗病材料齐 ３１９ 上，病菌
在叶片上由于无法与寄主形成亲和关系，导致不萌
发而逐渐死亡（图 ２⁃ｅ），仅有少数夏孢子能够萌发
并侵入寄主组织，但侵入菌丝由于寄主的抗病反应
而极少形成夏孢子堆，叶片表面少量萌发的夏孢子
及菌丝因无法获得营养而干瘪死亡（图 ２⁃ｆ）。
图 ２ 玉米叶表皮上多堆柄锈菌夏孢子堆的发育
Ｆｉｇ． ２ Ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ ｏｆ Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ ｕｒｅｄｉａ ｏｎ ｍａｉｚｅ ｌｉｎｅｓ ｏｆ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｒｅｓｉｓｔａｎｔ ｌｅｖｅｌ
ａ： 感病材料黄早四上未突破表皮组织的夏孢子堆； ｂ ～ ｄ： 黄早四上破裂的夏孢子堆和大量夏孢子； ｅ ～ ｆ： 抗病材料齐
３１９ 上干瘪死亡的夏孢子和菌丝； Ｕ： 夏孢子； Ｕｓ： 夏孢子堆； Ｈ： 菌丝。 ａ： Ｕｒｅｄｉａ ｕｎｄｅｒ ｔｈｅ ｌｅａｆ ｅｐｉｄｅｒｍａｌ ｔｉｓｓｕｅ ｏｆ ｓｕｓｃｅｐｔｉ⁃
ｂｌｅ ｌｉｎｅ Ｈｕａｎｇｚａｏｓｉ； ｂ － ｄ： ｕｒｅｄｉａ ｔｈｒｏｕｇｈ ｔｈｅ ｌｅａｆ ｅｐｉｄｅｒｍａｌ ｔｉｓｓｕｅ ａｎｄ ｍａｎｙ ｕｒｅｄｏｓｐｏｒｅｓ ｏｆ ｓｕｓｃｅｐｔｉｂｌｅ ｌｉｎｅ Ｈｕａｎｇｚａｏｓｉ； ｅ － ｆ：
ｄｅａｄ ｕｒｅｄｏｓｐｏｒｅｓ ａｎｄ ｈｙｐｈａｅ ｏｎ ｒｅｓｉｓｔａｎｔ ｌｉｎｅ Ｑｉ ３１９； Ｕ： ｕｒｅｄｏｓｐｏｒｅ； Ｕｓ： ｕｒｅｄｉｕｍ； Ｈ： ｈｙｐｈａ．
　
２􀆰 ３ 玉米与多堆柄锈菌互作中细胞结构变化
未接种的健康玉米叶片组织结构正常，细胞内
物质含量丰富，细胞器排列均匀；细胞内含有大量叶
绿体且规律地排列在细胞质膜上，叶绿体具有完整
的双层膜，片层结构清晰，排列有序；细胞内含有大
量线粒体，并且外膜结构完整，由内膜内陷形成许多
脊，清晰易辩。
接菌 １２ ｈ后，感病材料黄早四（图 ３⁃ａ）和抗病
材料自 ３３０（图 ３⁃ｂ）的叶片表皮细胞结构正常，叶绿
体膜层清晰、完整，未出现异常。 ２４ ｈ 后黄早四细
胞中部分叶绿体出现结构紊乱（图 ３⁃ｃ），此时抗病
材料齐 ３１９ 的细胞及叶绿体等细胞器结构保持完整
（图 ３⁃ｄ）。 ４８ ｈ后黄早四叶绿体中膜层结构进一步
被破坏，出现许多深色、盘状结构（图 ３⁃ｅ）；齐 ３１９
叶片细胞中叶绿体膜层结构保持完整，但在叶绿体
中出现深色颗粒状物（图 ３⁃ｆ）。 ７２ ｈ 后黄早四的细
胞内和细胞间可见较多的菌丝结构，已侵染的细胞
内细胞器被破坏，仅存少量叶绿体（图 ３⁃ｇ）；在抗性
材料辽 ２２０４ 中，叶绿体基本完整，含有深色颗粒状
物，少数出现深色的盘状结构，细胞壁外侧出现大量
深色结晶体沉积，可能为酚类物质（图 ３⁃ｈ）。 ９６ ｈ
后黄早四细胞内出现较多的锈菌菌丝，细胞器结构
被破坏，叶绿体分解而呈弥散状，细胞死亡（图 ３⁃ｉ）；
齐 ３１９ 的细胞间也可见少量病菌菌丝，但寄主细胞
及叶绿体等细胞器结构保持完好（图 ３⁃ｊ）。 ７ ｄ 后
感病材料 Ｂ７３ 的细胞内有锈菌菌丝，细胞壁发生破
裂，细胞器膜结构被破坏，紊乱并融为一团（图 ３⁃
ｋ）；齐 ３１９ 的细胞间隙存在少量菌丝，细胞间隙和
叶肉细胞内存在大量结晶状致密物，应为酚类物质，
细胞及叶绿体结构完好（图 ３⁃ｌ）。
０８８ 植　 物　 保　 护　 学　 报 ４２ 卷
图 ３ 多堆柄锈菌侵染玉米叶表皮组织的透射电镜观察
Ｆｉｇ． ３ Ｏｂｓｅｒｖａｔｉｏｎ ｏｆ Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ ｉｎｆｅｃｔｉｏｎ ｉｎ ｔｈｅ ｌｅａｆ ｃｅｌｌ ｏｆ ｍａｉｚｅ ｂｙ ｔｒａｎｓｍｉｓｓｉｏｎ ｅｌｅｃｔｒｏｎ ｍｉｃｒｏｓｃｏｐｅ
ａ ～ ｂ、ｃ ～ ｄ、ｅ ～ ｆ、ｇ ～ ｈ、ｉ ～ ｊ、ｋ ～ ｌ： 分别为接种后 １２、２４、４８、７２、９６ ｈ和 ７ ｄ； 感病自交系： ａ、ｃ、ｅ、ｇ和 ｉ为黄早四，ｋ为
Ｂ７３； 抗病自交系： ｂ为自 ３３０，ｄ、ｆ、ｊ、ｌ为齐 ３１９，ｈ为辽 ２２０４； Ｃｈ： 叶绿体； Ｄｌ： 盘状结构； Ｂｐ： 黑色颗粒状物； Ｈ： 锈菌菌
丝； Ｂｃ： 黑色结晶体； Ｎ： 细胞核。 ａ － ｂ， ｃ － ｄ， ｅ － ｆ， ｇ － ｈ， ｉ － ｊ， ｋ － ｌ： １２， ２４， ４８， ７２， ９６ ｈ ａｎｄ ７ ｄ ａｆｔｅｒ ｉｎｏｃｕｌａｔｉｏｎ， ｒｅ⁃
ｓｐｅｃｔｉｖｅｌｙ； ａ， ｃ， ｅ， ｇ， ｉ ａｒｅ ｓｕｓｃｅｐｔｉｂｌｅ ｌｉｎｅｓ Ｈｕａｎｇｚａｏｓｉ ａｎｄ ｋ ｉｓ Ｂ７３； ｂ ｉｓ ｒｅｓｉｓｔａｎｔ ｌｉｎｅｓ Ｚｉ ３３０， ｄ， ｆ， ｌ ａｒｅ Ｑｉ ３９ ａｎｄ ｈ ｉｓ Ｌｉａｏ
２２０４； Ｃｈ： ｃｈｌｏｒｏｐｌａｓｔ； Ｄｌ： ｄｉｓｋ⁃ｌｉｋｅ ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ； Ｂｐ： ｂｌａｃｋ ｐａｒｔｉｃｌｅ； Ｈ： ｆｕｎｇａｌ ｈｙｐｈａ； Ｂｃ： ｂｌａｃｋ ｃｒｙｓｔａｌ； Ｎ： ｎｕｃｌｅｕｓ．
　
３ 讨论
南方锈病是玉米生产中的重要病害，探讨多堆
柄锈菌与玉米互作机制是未来利用玉米抗病性控制
南方锈病流行的重要内容。 本研究利用扫描和透射
电镜从细胞学角度观察了多堆柄锈菌侵染不同抗性
水平的玉米后，病原菌的生长发育状况以及寄主细
胞所发生的组织病理学反应。 与感病材料相比，多
堆柄锈菌在抗病材料上萌发少、萌发时间推迟、病菌
菌丝发育较慢。 因此，推断抗病寄主可能在与锈菌
夏孢子接触后即通过分子识别引发一系列的信号传
导，在非亲和反应的互作中寄主产生含有抑制病菌
萌发和菌丝生长的物质，这可能是寄主对锈菌等专
性寄生真菌表现抗病性的第一道防线 （程曦等，
２０１２）。 本研究发现，多堆柄锈菌对玉米叶片的侵
染存在 ３ 种侵入方式，在观察的样本中，１６ 例锈菌
通过菌丝从叶表面直接穿透细胞壁侵入，２ 例从细
胞气孔侵入，只有 １ 例从细胞间隙侵入。 因此，多堆
柄锈菌侵染玉米的主要方式为从叶片表皮的直接侵
入，这种侵入方式类似于大豆锈菌 Ｐｈａｋｏｐｓｏｒａ
ｐａｃｈｙｒｈｉｚｉ对大豆的侵染（Ｅｄｗａｒｄｓ ＆ Ｂｏｎｄｅ，２０１１）和
小麦叶锈病菌 Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｒｅｃｏｎｄｉｔａ ｆ． ｔｒｉｔｉｃｉ 对小麦的
侵染（黄国红等，２００３），而与苹果炭疽叶枯病病菌
Ｇｌｏｍｅｒｅｌｌａ ｃｉｎｇｕｌａｔａ 对苹果叶片（任斌等，２０１４）、球
毛壳菌 Ｃｈａｅｔｏｍｉｕｍ ｇｌｏｂｏｓｕｍ 对毛白杨叶片的侵染
方式不同（米士伟等，２０１１）。
本研究在观察温室接种的玉米时发现，叶片受
到多堆柄锈菌侵染时，抗病材料叶片组织中出现透
明坏死斑，透射电镜观察到抗性材料的侵入点有部
分细胞解体死亡，限制侵染的菌丝在寄主组织中扩
１８８６ 期 江　 凯等： 多堆柄锈菌侵染玉米的细胞学及超微结构特征
展和繁殖，从而表现出抗病反应，这与小麦叶锈病菌
与小麦互作的研究结果一致（张凤国等，１９９１）。 在
感病材料的细胞中，侵染早期可以发现细胞间隙出
现菌丝，逐渐在细胞内出现菌丝，但寄主细胞结构完
好；至侵染后期，寄主细胞内和细胞间的菌丝大量繁
殖，在叶片表皮组织内产生夏孢子堆。 细胞间菌丝
可继续向四周扩展，达到一定数量后形成次生夏孢
子堆，即“卫星孢子堆”现象（邢国珍，２０１２）。
抗病自交系在与多堆柄锈菌互作中也存在一些
其它的抗病机制，如叶肉细胞内、细胞间隙产生的深
色结晶物和电子致密物质、细胞壁增厚、叶绿体中出
现大量淀粉粒等，均与寄主的防卫反应密切相关。
许多研究表明，植物受病原菌侵染或昆虫咬食后在
受害细胞内出现一些特异性化合物的聚集，常以嗜
锇酸的电子致密物方式存在于寄主细胞壁或厚壁组
织内，以保护正常的细胞组织，这类电子致密物已被
证明是酚类化合物（Ｂｅｎｈａｍｏｕ，１９９５），可阻止病原
菌或昆虫对植物的进一步伤害（Ｒｅｙ ｅｔ ａｌ． ，１９９８；胡
剑和王国英，２００２；段灿星等，２０１２）。 酚类物质一
般在不利的外界环境或在有害生物的胁迫条件下被
诱导产生，或有的早已在宿主体内存在，但含量较
少，诱导后这些物质浓度增加才能够起到抑制病原
菌生长和繁殖的作用（孙万春，２００８）。 因此，玉米
与多堆柄锈菌的抗病互作中，即存在诱导寄主产生
免疫反应的抗病机制，也存在通过提高防卫反应而
抑制病菌发育和存活的抗病机制。
参 考 文 献 （Ｒｅｆｅｒｅｎｃｅｓ）
Ｂｅｎｈａｍｏｕ Ｎ． １９９５． Ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ａｎｄ ｃｙｔｏｃｈｅｍｉｃａｌ ａｓｐｅｃｔｓ ｏｆ ｔｈｅ
ｒｅｓｐｏｎｓｅ ｏｆ ｅｇｇｐｌａｎｔ ｐａｒｅｎｃｈｙｍａ ｃｅｌｌｓ ｉｎ ｄｉｒｅｃｔ ｃｏｎｔａｃｔ ｗｉｔｈ Ｖｅｒ⁃
ｔｉｃｉｌｌｉｕｍ⁃ｉｎｆｅｃｔｅｄ ｘｙｌｅｍ ｖｅｓｓｅｌｓ． Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ ａｎｄ Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ
Ｐｌａｎｔ Ｐａｔｈｏｌｏｇｙ， ４６（４）： ３２１ － ３３８
Ｃｈｅｎｇ Ｘ， Ｔｉａｎ ＣＪ， Ｌｉ ＡＮ， Ｑｉｕ ＪＬ． ２０１２． Ａｄｖａｎｃｅｓ ｏｎ ｍｏｌｅｃｕｌａｒ
ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ｏｆ ｐｌａｎｔ⁃ｐａｔｈｏｇｅｎ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎｓ． Ｈｅｒｅｄｉｔａｓ， ３４（２）：
１３４ － １４４ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［程曦， 田彩娟， 李爱宁， 邱金龙．
２０１２． 植物与病原微生物互作分子基础的研究进展． 遗传，
３４（２）： １３４ － １４４］
Ｄｕａｎ ＣＸ， Ｙｕ ＪＪ， Ｌｉ ＷＣ， Ｂａｉ ＪＹ， Ｃｈｅｎ ＭＧ， Ｚｈｕ ＺＤ， Ｗａｎｇ ＸＭ．
２０１２． Ｅｆｆｅｃｔ ｏｆ ｓｍａｌｌ ｂｒｏｗｎ ｐｌａｎｔｈｏｐｐｅｒ ｓｔｒｅｓｓ ｏｎ ｄｅｆｅｎｓｅ ｅｎ⁃
ｚｙｍｅ ａｃｔｉｖｉｔｉｅｓ ａｎｄ ｃｅｌｌ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｉｎ ｒｉｃｅ ｌｅａｆ． Ｐｌａｎｔ Ｐｈｙｓｉｏｌ⁃
ｏｇｙ Ｊｏｕｒｎａｌ， ４８（１０）： ９７１ － ９７８ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［段灿星，余娇
娇， 李万昌， 白剑宇， 陈茂功， 朱振东， 王晓鸣． ２０１２． 灰
飞虱胁迫对水稻叶片中防御酶活性及细胞超微结构的影
响． 植物生理学报， ４８ （１０）： ９７１ － ９７８］
Ｅｄｗａｒｄｓ ＨＨ， Ｂｏｎｄｅ ＭＲ． ２０１１． Ｐｅｎｅｔｒａｔｉｏｎ ａｎｄ ｅｓｔａｂｌｉｓｈｍｅｎｔ ｏｆ
Ｐｈａｋｏｐｓｏｒａ ｐａｃｈｙｒｈｉｚｉ ｉｎ ｓｏｙｂｅａｎ ｌｅａｖｅｓ ａｓ ｏｂｓｅｒｖｅｄ ｂｙ ｔｒａｎｓｍｉｓ⁃
ｓｉｏｎ ｅｌｅｃｔｒｏｎ ｍｉｃｒｏｓｃｏｐｙ． Ｐｈｙｔｏｐａｔｈｏｌｏｇｙ， １０１（７）： ８９４ －９００
Ｇａｏ ＨＭ， Ｎｉｎｇ ＪＬ， Ｙｕ Ｂ， Ｃａｏ ＺＢ， Ｌｉｕ Ｊ， Ｌü ＣＢ， Ｃｈｅｎ Ｊ． ２００６．
Ｔｈｅ ｉｎｆｌｕｅｎｃｅ ｏｆ ｔｈｅ ｐａｔｈｏｇｅｎｉｃ ｆａｃｔｏｒｓ ｏｆ ｃｏｒｎ ｓｔａｌｋ ｒｏｔ ｐａｔｈｏ⁃
ｇｅｎｓ ｔｏ ｔｈｅ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ ｍａｉｚｅ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｍａｉｚｅ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ，
１４（２）： １４７ － １４９ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［高洪敏， 宁家林， 于兵， 曹
祖波， 刘君， 吕春波， 陈捷． ２００６． 玉米茎腐病菌致病因子
对玉米超微结构的影响． 玉米科学， １４（２）： １４７ － １４９］
Ｇｕｏ ＸＱ， Ｚｈｕ ＸＰ， Ｚｈａｎｇ ＪＤ， Ｇｕｏ ＹＫ． ２００４． Ｃｈａｎｇｅｓ ｏｆ ｃｅｌｌ ｕｌｔｒａ⁃
ｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ ｍａｉｚｅ ｌｅａｖｅｓ ｉｎｆｅｃｔｅｄ ｂｙ Ｍａｉｚｅ ｄｗａｒｆ ｍｏｓａｉｃ ｖｉｒｕｓ．
Ｓｃｉｅｎｔｉａ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａ Ｓｉｎｉｃａ， ３７（１）： ７２ － ７５ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［郭
兴启， 竺晓平， 张杰道， 郭延奎． ２００４． 感染玉米矮花叶病
毒后玉米叶片细胞超微结构的变化． 中国农业科学， ３７
（１）： ７２ － ７５］
Ｇｕｏ ＹＹ， Ｃｈｅｎ ＭＧ， Ｓｕｎ ＳＬ， Ｗｕ ＸＦ， Ｊｉａｎｇ Ｋ， Ｚｈｕ ＺＤ， Ｌｉ ＨＪ， Ｈｅ
ＹＱ， Ｗａｎｇ ＸＭ． ２０１３． Ｇｅｎｅｔｉｃ ｄｉｖｅｒｓｉｔｙ ｏｆ Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ
Ｕｎｄｅｒｗ． ｉｎ Ｃｈｉｎａ． Ｓｃｉｅｎｔｉａ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａ Ｓｉｎｉｃａ， ４６ （ ２１ ）：
４５２３ － ４５３３ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［郭云燕， 陈茂功， 孙素丽， 武小
菲， 江凯， 朱振东， 李洪杰， 何月秋， 王晓鸣． ２０１３． 中国
玉米南方锈病病原菌遗传多样性． 中国农业科学， ４６（２１）：
４５２３ － ４５３３］
Ｈｕ Ｊ， Ｗａｎｇ ＧＹ． ２００２． Ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎ ｂｅｔｗｅｅｎ ｆｕｎｇａｌ
ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ ａｎｄ ｈｏｓｔ ｒｅａｃｔｉｏｎｓ ｉｎ ｍａｉｚｅ ｒｏｏｔ ｉｎｆｅｃｔｅｄ ｂｙ Ｐｙｔｈｉ⁃
ｕｍ ｉｎｆｌａｔｕｍ． Ａｃｔａ Ｐｈｙｔｏｐａｔｈｏｌｏｇｉｃａ Ｓｉｎｉｃａ， ３２（３）： ２４１ － ２４６
（ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［胡剑， 王国英． ２００２． 玉米感染肿囊腐霉后
寄主 － 病原物互作的超微结构研究． 植物病理学报， ３２
（３）： ２４１ － ２４６］
Ｈｕａｎｇ ＧＨ， Ｋａｎｇ ＺＳ， Ｚｈｕ ＺＹ， Ｌｉ ＺＱ． ２００３． Ｈｉｓｔｏｐａｔｈｏｌｏｇｉｃａｌ ａｎｄ
ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ｓｔｕｄｉｅｓ ｏｎ ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ ｏｆ Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｒｅｃｏｎｄｉｔａ ｆ．
ｓｐ． ｔｒｉｔｉｃｉ ｉｎ ａ ｓｕｓｃｅｐｔｉｂｌｅ ｗｈｅａｔ ｃｕｌｔｉｖａｒ． Ａｃｔａ Ｐｈｙｔｏｐａｔｈｏｌｏｇｉｃａ
Ｓｉｎｉｃａ， ３３（１）： ５２ － ５６ （ ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［黄国红， 康振生， 朱
之堉， 李振歧． ２００３． 小麦叶锈菌在感病寄主上发育的组织
病理学和超微结构研究． 植物病理学报， ３３（１）： ５２ － ５６］
Ｌｉ ＺＨ， Ｇｕｏ ＸＱ， Ｙｅ ＢＨ， Ｇｕｏ ＹＫ． ２００２． Ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ａｌｔｅｒａｔｉｏｎ
ｏｆ ｍａｉｚｅ ｐｌａｎｔｓ ｉｎｆｅｃｔｅｄ ｗｉｔｈ Ｍａｉｚｅ ｒｏｕｇｈ ｄｗａｒｆ ｖｉｒｕｓ． Ｓｃｉｅｎｔｉａ
Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａ Ｓｉｎｉｃａ， ３５（３）： ２６４ － ２６６ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［李照会，
郭兴启， 叶保华， 郭延奎． ２００２． 感染玉米粗缩病毒后玉米
植株的超微结构病变研究． 中国农业科学， ３５（３）： ２６４ －
２６６］
Ｌｉｕ Ｊ， Ｍａ Ｑ， Ｙｕ Ｋ， Ｗａｎｇ ＸＭ． ２００９． Ｄｉｓｔｒｉｂｕｔｉｏｎ ｏｆ ｓｏｕｔｈｅｒｎ ｃｏｒｎ
ｒｕｓｔ ａｎｄ ｃｏｒｎ ｖａｒｉｅｔｉｅｓ ｒｅｓｉｓｔａｎｃｅ ｔｏ ｔｈｅ ｒｕｓｔ ｉｎ Ｃｈｉｎａ． Ｃｒｏｐｓ，
（３）： ７１ － ７４ （ ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［刘骏， 马青， 于凯， 王晓鸣．
２００９． 我国玉米南方锈病发生区域和玉米品种田间抗性的
研究． 作物杂志， （３）： ７１ － ７４］
Ｌü ＧＺ， Ｘｕｅ ＹＭ． １９９９． Ｂｉｏａｓｓａｙ ｏｆ ｔｈｅ ｔｏｘｉｎ ｆｒｏｍ Ｃｕｒｖｕｌａｒｉａ ｌｕｎａｔａ
ａｎｄ ｉｔｓ ｅｆｆｅｃｔ ｏｎ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒｅ ｏｆ ｍａｉｚｅ ｌｅａｖｅｓ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｓｈｅｎ⁃
ｙａｎｇ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ， ３０（３）： ２１２ － ２１４ （ ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ）
［吕国忠， 薛玉梅． １９９９． 玉米弯孢菌叶斑病菌毒素的生物
活性测定及对玉米叶片超微结构的影响． 沈阳农业大学学
报， ３０（３）： ２１２ － ２１４］
Ｍｉ ＳＷ， Ｄａｉ Ｙ， Ｌｉｕ ＸＧ， Ｍｅｎｇ ＱＧ， Ｇａｏ ＫＸ， Ｍｅｎｄｇｅｎ Ｋ． ２０１１．
Ｉｎｆｅｃｔｉｏｎ ａｎｄ ｃｏｌｏｎｉｚａｔｉｏｎ ｏｆ Ｃｈａｅｔｏｍｉｕｍ ｇｌｏｂｏｓｕｍ ＮＤ３５ ｏｎ
ｈｏｓｔ ｐｌａｎｔ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｐｌａｎｔ Ｐｒｏｔｅｃｔｉｏｎ， ３８（６）： ４９３ － ４９８ （ ｉｎ
Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［米士伟， 戴杨， 刘晓光， 孟庆果， 高克祥， Ｍｅｎｄ⁃
２８８ 植　 物　 保　 护　 学　 报 ４２ 卷
ｇｅｎ Ｋ． ２０１１． 球毛壳 ＮＤ３５ 菌株在宿主植物上的侵染定殖．
植物保护学报， ３８（６）： ４９３ － ４９８］
Ｐａｙａｋ ＭＭ． １９９４． Ｉｎｔｒｏｄｕｃｔｉｏｎ ｏｆ Ｐｕｃｃｉｎｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ， ｐｏｌｙｓｏｒａ ｒｕｓｔ ｏｆ
ｍａｉｚｅ ｉｎ Ｉｎｄｉａ． Ｃｕｒｒｅｎｔ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ６６（４）： ３１７ － ３１８
Ｒｅｎ Ｂ， Ｇａｏ ＸＮ， Ｈａｎ ＱＭ， Ｈｕａｎｇ ＬＬ． ２０１４． Ｅｔｉｏｌｏｇｙ ａｎｄ ｉｎｆｅｃｔｉｏｎ
ｐｒｏｃｅｓｓ ｏｆ Ｇｌｏｍｅｒｅｌｌａ ｃｉｎｇｕｌａｔａ ｃａｕｓｉｎｇ Ｇｌｏｍｅｒｅｌｌａ ｌｅａｆ ｓｐｏｔ ｏｆ
ａｐｐｌｅ． Ｊｏｕｒｎａｌ ｏｆ Ｐｌａｎｔ Ｐｒｏｔｅｃｔｉｏｎ， ４１（５）： ６０８ － ６１４ （ｉｎ Ｃｈｉ⁃
ｎｅｓｅ） ［任斌， 高小宁， 韩青梅， 黄丽丽． ２０１４． 苹果炭疽叶
枯病病原 Ｇｌｏｍｅｒｅｌｌａ ｃｉｎｇｕｌａｔａ 及其侵染过程． 植物保护学
报， ４１（５）： ６０８ － ６１４
Ｒｅｙ Ｐ， Ｂｅｎｈａｍｏｕ Ｎ， Ｗｕｌｆｆ Ｅ， Ｔｉｒｉｌｌｙ Ｙ． １９９８． Ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎｓ ｂｅ⁃
ｔｗｅｅｎ ｔｏｍａｔｏ （Ｌｙｃｏｐｅｒｓｉｃｏｎ ｅｓｃｕｌｅｎｔｕｍ） ｒｏｏｔ ｔｉｓｓｕｅｓ ａｎｄ ｔｈｅ ｍｙ⁃
ｃｏｐａｒａｓｉｔｅ Ｐｙｔｈｉｕｍ ｏｌｉｇａｎｄｒｕｍ． Ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ ａｎｄ Ｍｏｌｅｃｕｌａｒ
Ｐｌａｎｔ Ｐａｔｈｏｌｏｇｙ， ５３（２）： １０５ － １２２
Ｒｈｉｎｄ Ｄ， Ｗａｔｅｒｓｏｎ ＪＭ， Ｄｅｉｇｈｔｏｎ ＦＣ． １９５２． Ｏｃｃｕｒｒｅｎｃｅ ｏｆ Ｐｕｃｃｉｎ⁃
ｉａ ｐｏｌｙｓｏｒａ Ｕｎｄｅｒｗ． ｉｎ Ｗｅｓｔ Ａｆｒｉｃａ． Ｎａｔｕｒｅ， １６９： ６３１ － ６３２
Ｒｏｄｒｉｇｕｅｚ⁃Ａｒｄｏｎ Ｒ， Ｓｃｏｔｔ ＧＥ， Ｋｉｎｇ ＳＢ． １９８０． Ｍａｉｚｅ ｙｉｅｌｄ ｌｏｓｓｅｓ
ｃａｕｓｅｄ ｂｙ ｓｏｕｔｈｅｒｎ ｃｏｒｎ ｒｕｓｔ． Ｃｒｏｐ Ｓｃｉｅｎｃｅ， ２０（６）： ８１２ － ８１４
Ｓｕｎ ＷＣ． ２００８． Ｔｈｅ ｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌ ａｎｄ ｍｏｌｅｃｕｌａｒ ｍｅｃｈａｎｉｓｍｓ ｏｆ ｓｉｌｉ⁃
ｃｏｎ⁃ｅｎｈａｎｃｅｄ ｒｅｓｉｓｔａｎｃｅ ｔｏ ｒｉｃｅ ｂｌａｓｔ． Ｐｈ． Ｄ Ｔｈｅｓｉｓ． Ｂｅｉｊｉｎｇ：
Ｃｈｉｎｅｓｅ Ａｃａｄｅｍｙ ｏｆ Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｓｃｉｅｎｃｅｓ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［孙万
春． ２００８． 硅提高水稻对稻瘟病抗性的生理与分子机理． 博
士学位论文． 北京： 中国农业科学院］
Ｔｉａｎ ＹＪ， Ｚｈａｏ ＳＧ， Ｚｈａｎｇ Ｊ， Ｗａｎｇ ＱＹ， Ｈｕａｎｇ ＬＨ， Ｃｈｅｎ ＨＤ．
２０１４． Ｒｅｓｅａｒｃｈ ｐｒｏｇｒｅｓｓ ｏｎ ｃｏｒｎ ｒｕｓｔ ｉｎ Ｃｈｉｎａ． Ｃｈｉｎｅｓｅ Ａｇｒｉ⁃
ｃｕｌｔｕｒａｌ Ｓｃｉｅｎｃｅ Ｂｕｌｌｅｔｉｎ， ３０（４）： ２２６ － ２３１ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［田
耀加， 赵守光， 张晶， 王秋燕， 黄亮华， 陈红弟． ２０１４． 中
国玉米锈病研究进展． 中国农学通报， ３０（４）： ２２６ － ２３１］
Ｗａｎｇ ＸＭ， Ｊｉｎ ＱＭ， Ｓｈｉ Ｊ， Ｗａｎｇ ＺＹ， Ｌｉ Ｘ． ２００６． Ｔｈｅ ｓｔａｔｕｓ ｏｆ
ｍａｉｚｅ ｄｉｓｅａｓｅｓ ａｎｄ ｔｈｅ ｐｏｓｓｉｂｌｅ ｅｆｆｅｃｔ ｏｆ ｖａｒｉｅｔｙ ｒｅｓｉｓｔａｎｃｅ ｏｎ
ｄｉｓｅａｓｅ ｏｃｃｕｒｒｅｎｃｅ ｉｎ ｔｈｅ ｆｕｔｕｒｅ． Ａｃｔａ Ｐｈｙｔｏｐａｔｈｏｌｏｇｉｃａ Ｓｉｎｉｃａ，
３６（１）： １ － １１ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［王晓鸣， 晋齐鸣， 石洁， 王作
英， 李晓． ２００６． 玉米病害发生现状与推广品种抗性对未来
病害发展的影响． 植物病理学报， ３６（１）： １ － １１］
Ｘｉｎｇ ＧＺ． ２０１２． Ｇｅｎｅｔｉｃ ｄｉｖｅｒｓｉｔｙ ａｎｄ ｕｌｔｒａｓｔｒｕｃｔｕｒａｌ ｓｔｕｄｉｅｓ ｏｆ
ｓｏｕｔｈｅｒｎ ｃｏｒｎ ｒｕｓｔ ｉｎ Ｃｈｉｎａ． Ｍａｓｔｅｒ Ｔｈｅｓｉｓ． Ｚｈｅｎｇｚｈｏｕ： Ｈｅｎａｎ
Ａｇｒｉｃｕｌｔｕｒａｌ Ｕｎｉｖｅｒｓｉｔｙ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［邢国珍． ２０１２． 中国玉
米南方锈菌的分子遗传多样性和超微结构研究． 硕士学位
论文． 郑州： 河南农业大学］
Ｚｈａｎｇ ＦＧ， Ｗａｎｇ ＺＸ， Ｗａｎｇ ＹＸ， Ｚｈｕ ＺＹ． １９９１． Ａ ｈｉｓｔｏｐａｔｈｏｌｏｇｉ⁃
ｃａｌ ｓｔｕｄｙ ｏｎ ｔｈｅ ｉｎｔｅｒａｃｔｉｏｎ ｏｆ ｗｈｅａｔ ｃｕｌｔｉｖａｒｓ ａｎｄ ｌｅａｆ ｒｕｓｔ ｒａｃｅｓ
ｗｉｔｈ ｄｉｆｆｅｒｅｎｔ ｃｏｍｐａｔｉｂｉｌｉｔｉｅｓ． Ａｃｔａ Ｐｈｙｔｏｐａｔｈｏｌｏｇｉｃａ Ｓｉｎｉｃａ， ２１
（４）： ２７１ － ２７６ （ｉｎ Ｃｈｉｎｅｓｅ） ［张凤国， 王智炘， 汪宜萱， 朱
之堉． １９９１． 不同亲和性的小麦品种和叶锈菌小种相互作
用的组织病理学研究． 植物病理学报， ２１（４）： ２７１ － ２７６］
（责任编辑：李美娟）
３８８６ 期 江　 凯等： 多堆柄锈菌侵染玉米的细胞学及超微结构特征