全 文 ：植物病理学报
ACTA PHYTOPATHOLOGICA SINICA　 43(5): 541-548(2013)
收稿日期: 2012-06-15; 修回日期: 2013-07-12
基金项目: 公益性行业(农业)科研专项(3-22 和 200903033); 山东省科技攻关计划项目(2008GG10009028 和 2011GNC11002)
通讯作者: 王英姿,研究员,主要从事植物保护研究; Tel:0535-6352015, E-mail: ytnkyzbs@yahoo. com. cn
第一作者: 刘保友,男,山东成武人,农艺师,主要从事植物病理学研究; E-mail:lbaoyou@yahoo. com. cn。
苹果轮纹病菌对苯醚甲环唑
和氟硅唑的敏感性及其交互抗性
刘保友, 张 伟, 栾炳辉, 王培松, 王英姿*
(山东省烟台市农业科学研究院, 烟台 265500)
摘要:为明确苹果轮纹病菌对苯醚甲环唑和氟硅唑的敏感性状况,本研究采用菌丝生长速率法检测了 90 个采自山东省各
地区的苹果轮纹病菌对苯醚甲环唑和氟硅唑的敏感性。 实验结果表明,苯醚甲环唑和氟硅唑对轮纹病菌的 EC50平均值分
别为 0. 198 1 ±0. 247 1 μg·mL -1和 0. 117 4 ±0. 121 8 μg·mL -1。 频次分布图显示,苹果轮纹病菌群体中出现了敏感性降
低的亚群体。 三唑类杀菌剂苯醚甲环唑、氟硅唑和戊唑醇之间具有交互抗性;而三唑类杀菌剂苯醚甲环唑、氟硅唑、戊唑醇
与代森锰锌之间不存在交互抗性。 田间试验结果表明,苯醚甲环唑和氟硅唑对高敏感性和低敏感性病菌引起的枝干轮纹
病具有同等的防治效果。 本研究结果为田间防控苹果轮纹病的杀菌剂合理轮换使用提供了理论依据。
关键词:苹果轮纹病菌; 敏感性; 交互抗性; 三唑类杀菌剂; 代森锰锌
Sensitivity of Botryosphaeria dothidea to difenoconazole and flusilazole and cross-
resistance of different fungicides 　 LIU Bao-you, ZHANG Wei, LUAN Bing-hui, WANG
Pei-song, WANG Ying-zi 　 (Yantai Agricultural Sci & Tech Institute, Yantai 265500, China)
Abstract: The sensitivities of Botryosphaeria dothidea,the causal agent of apple ring rot,to difenoconazole and
flusilazole fungicides were determined in 90 isolates collected from 17 cities of Shandong, China by measuring
the mycelial growth on the fungicide-amended media. The means of the 50% effective concentration values
(EC50) were 0. 198 1 ±0. 247 1 μg·mL -1 and 0. 117 4 ±0. 121 8 μg·mL -1,respectively. The results of fre-
quency-analysis showed that low resistant subcolony had been discovered. There was cross-resistance among
difenoconazoel,flusilazole and tebuconazole,but no cross-resistance between triazole fungicides and mancozeb.
Difenoconazoel and flusilazole presented the same control effect to apple ring rot caused by high sensitivity and
low sensitivity isolates through trunk artificial inoculation. The results provided a theoretical basis for using fun-
gicides efficiently to prevent and control apple ring rot in the field.
Key words: Botryosphaeria dothidea; sensitivity; cross-resistance; triazole fungicides; mancozeb
中图分类号: S436. 611　 　 　 　 　 文献标识码: A　 　 　 　 　 文章编号: 0412-0914(2013)05-0541-08
　 　 苹果轮纹病(Botryosphaeria dothidea)主要分
布于中国、韩国和日本等国家,是苹果树的一种重
要病害[1]。 该病主要危害果实和枝干,且在果实
储藏期仍可发病,给苹果生产造成巨大损失,山东
苹果产区发生普遍且枝干轮纹病具有逐年加重的
趋势[2]。 国内外近年来报道了有关苹果轮纹病菌
致病性[3]、侵染机制的初步研究[4 ~ 5]以及生物制剂
对轮纹病防治作用的研究[6 ~ 7],但化学杀菌剂仍是
防治苹果轮纹病的主要手段。 其中,苯醚甲环唑和
氟硅唑是近年筛选出防治苹果轮纹病的重要化学
　
植物病理学报 43 卷
农药品种[8],具有广谱、低毒和内吸性等特点,同
时对苹果早期落叶病、白粉病和锈病等均具有良好
的治疗作用,作为甾醇脱甲基化抑制剂可导致细胞
膜不能形成,致使病菌死亡[9],但此类药剂被杀菌
剂抗性行动委员会划分为中等抗性风险的药剂。
三唑类杀菌剂因其作用位点单一,长期连续使
用易使病原菌产生抗性。 国内外已有多种病原菌
对苯醚甲环唑和氟硅唑敏感性研究的报道,智利苹
果黑星病菌[10]和小麦赤霉菌[11]对苯醚甲环唑出
现了抗性,小麦纹枯病菌[12]和山核桃干腐病菌[13]
对苯醚甲环唑仍保持高的敏感性。 Richard 等[14]
研究表明,连续 3 年应用氟硅唑防治小麦叶枯病
菌,敏感性保持不变;而 Stefan 等[15]发现,连续使
用氟硅唑 3 年,苹果黑星病菌对氟硅唑产生了抗
性,且氟硅唑与苯醚甲环唑、戊唑醇等其他三唑类
杀菌剂存在交互抗性;Zhang 等[16]研究明确了番
茄叶霉病菌对氟硅唑产生了抗性,并表明氟硅唑与
腈菌唑、三唑酮等三唑类杀菌剂间存在交互抗性。
近年来,山东苹果园普遍应用苯醚甲环唑和氟硅唑
防治苹果轮纹病,具有敏感性降低的潜在可能性。
本研究检测了山东省不同地区苹果轮纹病菌对苯
醚甲环唑和氟硅唑的敏感性,并比较了三唑类杀菌
剂之间及其与代森锰锌之间的交互抗性,为苹果轮
纹病菌的抗性治理及正确制定病害防控策略提供
了基本理论依据。
1　 材料与方法
1. 1　 供试菌株
从山东济南、烟台、威海和淄博等 17 个地区,采
集了 300余份枝干轮纹病瘤和病果样本。 经组织分
离、单菌丝纯化及鉴定,保存菌株 272个。 挑选出 90
个代表性菌株(表 1),用于敏感性测定实验。
1. 2　 供试药剂
95%苯醚甲环唑原药,江苏丰登农药有限公司
产品;95%氟硅唑原药,江西禾益化工有限公司产
品。 准确称取原药,用丙酮溶解后,配制成 10 000
μg·mL -1母液;然后稀释成系列浓度,备用。
1. 3　 实验方法
1. 3. 1　 含药 PDA 培养基的制备　 将溶化的 PDA
培养基冷却至 45 ℃,再用微量移液器吸取上述稀
释液分别加入 49 mL 的 PDA 培养基中,配成终浓
度分别为 5. 000 0、2. 500 0、1. 250 0、0. 625 0、
0． 312 5、0. 156 3 和 0. 078 1 μg·mL -1的含药培养
基平板。
1. 3. 2 　 敏感性测定 　 参照 Mu[17]的方法,将病
原菌在 PDA培养基上培养 5 d,自菌落边缘打取
6 mm的菌饼,用接种针将菌饼接种于含药平板
中央,置于 26℃培养箱中,培养 5 d 测定菌落直
径。 设不含药剂处理为空白对照,每处理重复 3
次。
1. 4　 数据统计与分析
采用十字交叉法垂直测量菌落直径各 1 次,求
其平均值,减去 6 mm 菌饼直径,即为菌落生长直
径。 根据 3 次重复的实验结果,求出各浓度梯度的
平均直径,计算不同浓度梯度的菌丝生长抑制率。
菌丝生长抑制率 =
空白对照菌落生长直径 -药剂处理菌落生长直径
空白对照菌落生长直径
× 100
　 　 用各浓度对数值及相应的菌丝生长抑制率几
率值作回归分析,计算杀菌剂对不同苹果轮纹病菌
的 EC50和相关系数。
1. 5　 不同杀菌剂之间交互抗性分析
采用线性分析方法分析不同杀菌剂两者之间
的 EC50线性回归方程和相关系数,作出包括回归
直线图像和散点图的直线回归图,确定不同杀菌剂
间有无交互抗性。
1. 6 　 三唑类杀菌剂对不同敏感性病菌的田间控
制效果
1. 6. 1　 供试苹果树 　 试验于烟台市农科院农场
13 年生苹果园中进行,品种为高感轮纹病的红富
士,选择未停止生长的春梢进行接种。 为了避免杀
菌剂对致病性测定的影响,试验期间未施任何其他
杀菌剂。
1. 6. 2　 供试菌株　 针对苯醚甲环唑,选用高敏感
性菌株 LW294、LW344、LW426 和低敏感性菌株
LW338、LW348、LW390;针对氟硅唑,选用高敏感
性菌株 LW294、LW344、LW426 和低敏感性菌株
LW224、LW305、LW348。
245
　
　 5 期 　 　 刘保友,等:苹果轮纹病菌对苯醚甲环唑和氟硅唑的敏感性及其交互抗性
Table 1　 Places and distribution of Botryosphaeria dothidea strains in Shandong Province
Code of strain Time of collection Location Code of strain Time of collection Location
LW006 2007-08-03 Mouping Yantai LW302 2008-10-11 Shanting Zaozhuang
LW012 2007-08-09 Fushan Yantai LW305 2008-10-11 Yanzhou Jining
LW019 2007-10-19 Fushan Yantai LW314 2008-10-11 Mengyin Linyi
LW077 2007-10-25 Longkou Yantai LW316 2008-10-11 Mengyin Linyi
LW080 2007-10-25 Longkou Yantai LW318 2008-10-11 Mengyin Linyi
LW089 2007-10-25 Penglai Yantai LW320 2008-10-11 Mengyin Linyi
LW094 2007-10-25 Penglai Yantai LW322 2008-10-11 Pingyi Linyi
LW101 2007-11-02 Qixia Yantai LW328 2008-10-11 Mengyin Linyi
LW112 2007-11-02 Qixia Yantai LW332 2008-10-12 Yiyuan Zibo
LW118 2007-11-02 Qixia Yantai LW336 2008-10-12 Yiyuan Zibo
LW131 2007-11-02 Zhaoyuan Yantai LW338 2008-10-12 Yiyuan Zibo
LW150 2007-11-02 Zhaoyuan Yantai LW340 2008-10-12 Yiyuan Zibo
LW152 2007-11-02 Zhaoyuan Yantai LW342 2008-10-12 Yiyuan Zibo
LW160 2007-11-03 Wendeng Weihai LW344 2008-10-12 Yiyuan Zibo
LW161 2007-11-03 Wendeng Weihai LW345 2008-10-12 Zhangdian Zibo
LW166 2007-11-04 Wendeng Weihai LW348 2008-10-12 Zhangdian Zibo
LW168 2007-11-04 Wendeng Weihai LW350 2008-10-12 Linzi Zibo
LW175 2007-11-04 Rushan Weihai LW352 2008-10-12 Linzi Zibo
LW177 2007-11-04 Rushan Weihai LW354 2008-10-12 Guangrao Dongying
LW180 2007-11-04 Rushan Weihai LW356 2008-10-12 Guangrao Dongying
LW182 2007-11-04 Rushan Weihai LW358 2008-10-12 Guangrao Dongying
LW190 2007-11-04 Mouping Yantai LW364 2008-10-12 Lijin Dongying
LW204 2008-10-15 Donggang Rizhao LW370 2008-10-12 Boxing Binzhou
LW212 2008-10-15 Donggang Rizhao LW374 2008-10-12 Boxing Binzhou
LW222 2008-10-08 Decheng Dezhou LW376 2008-10-12 Bincheng Binzhou
LW224 2008-10-08 Decheng Dezhou LW380 2008-10-13 Wulian Rizhao
LW229 2008-10-08 Decheng Dezhou LW382 2008-10-13 Wulian Rizhao
LW234 2008-10-08 Lingxian Dezhou LW384 2008-10-13 Anqiu Weifang
LW237 2008-10-09 Donge Liaocheng LW390 2008-10-13 Anqiu Weifang
LW240 2008-10-09 Donge Liaocheng LW392 2008-10-13 Anqiu Weifang
LW241 2008-10-09 Donge Liaocheng LW396 2008-10-13 Zhucheng Weifang
LW244 2008-10-09 Chengguan Liaocheng LW400 2008-10-13 Fangzi Weifang
LW256 2008-10-09 Pingyin Jinan LW402 2008-10-13 Wulian Rizhao
LW258 2008-10-09 Pingyin Jinan LW404 2008-10-13 Anqiu Weifang
LW268 2008-10-12 Xintai Taian LW406 2008-10-13 Jiaonan Qingdao
LW270 2008-10-12 Xintai Taian LW408 2008-10-13 Jiaonan Qingdao
LW272 2008-10-12 Xintai Taian LW410 2008-10-13 Jiaonan Qingdao
LW274 2008-10-12 Gangcheng Laiwu LW412 2008-10-13 Jiaonan Qingdao
LW276 2008-10-12 Gangcheng Laiwu LW414 2008-10-13 Jiaonan Qingdao
LW282 2008-10-10 Juye Heze LW418 2008-10-14 Pingdu Qingdao
LW284 2008-10-10 Juye Heze LW423 2008-10-14 Laixi Qingdao
LW286 2008-10-10 Juye Heze LW424 2008-10-14 Laixi Qingdao
LW288 2008-10-10 Juye Heze LW426 2008-10-14 Laixi Qingdao
LW294 2008-10-11 Tengzhou Zaozhuang LW430 2008-10-14 Pingdu Qingdao
LW300 2008-10-11 Shanting Zaozhuang Y039 2008-01-02 Fushan Yantai
345
　
植物病理学报 43 卷
1. 6. 3　 接种方法　 参照 Liu 等[3]的方法,每个当
年生枝条接种 1 个 6 mm的菌饼,接种春梢部位均
选择由上向下数的第 3 个枝节,每菌株重复 20 次。
接种前用 70%乙醇对接种部位表面消毒,待乙醇
挥发后接种菌饼,用脱脂棉浸沾无菌水缚于菌饼
上,随后缠 3 cm宽的保鲜膜,保湿 7 d 后去掉保鲜
膜、脱脂棉和菌饼,以不接种菌饼处理作对照。 接
种部位用记号笔作标记以便调查。 2010 ~ 2011 年
5 月底集中接种轮纹病菌。
1. 6. 4　 供试药剂 　 供试药剂为 10%苯醚甲环唑
WG 2 000 倍(瑞士先正达作物保护有限公司)和
40%氟硅唑 EC 4 000 倍(美国杜邦公司),去掉保
湿条件后喷施 1 次,随后每隔 15 d 喷施 1 次,每年
共喷施 6 次。
1. 6. 5　 调查方法与时间　 对接种枝条发病情况按
病情分级标准进行记载[3]。 分级标准如下:0 级:
无病瘤产生;1 级:有零星散生的病瘤,数量少于 5
个;3 级:病瘤散生,数量多于 5 个,不连片;5 级:病
瘤较多,数量多于 10 个,少数病瘤连片;7 级:病瘤
多且密集、连片;9 级:病瘤密集、连片,接种部位表
皮组织死亡,略凹陷。
接种后 150 d时调查枝条发病情况,计算病情
指数和控制效果。
病情指数 =∑(各级病枝数 ×各级数值)调查总枝数 ×9 ×100
病情指数 =对照病情指数 -处理病情指数对照病情指数 ×100
2　 结果与分析
2. 1　 苹果轮纹病菌对苯醚甲环唑的敏感性
苯醚甲环唑对 90 株苹果轮纹病菌的 EC50值分
布于 0. 006 9 ~1. 292 0 μg·mL -1范围内,最高值约
为最低值的 187倍,EC50平均值为 0. 198 1 ±0. 247 1
μg·mL -1。 通过 SPSS分析W正态检验结果为:W
=0. 673 9,P = 0. 000 < 0. 050 0,对苯醚甲环唑敏感
性的频次分布不符合正态分布;偏斜度 Sk = 2. 547
9,频次分布图呈正偏态(图 1)。 这表明不同苹果轮
纹病菌对苯醚甲环唑的敏感性出现了较大分化,且
出现敏感性降低的亚群体。 来自淄博张店的
LW348和来自潍坊安丘的 LW392 两菌株的 EC50值
较高,分别为 1. 254 4和 1. 292 0 μg·mL -1。
2. 2　 苹果轮纹病菌对氟硅唑的敏感性
氟硅唑对 90 株苹果轮纹病菌的 EC50值分布
于 0. 001 1 ~ 0. 499 8 μg·mL -1范围内,最高值约
为最低值的 454倍,EC50平均值为 0. 1 174 ±0. 121 8
μg·mL -1,敏感性频次分布图出现多峰现象(图
2)。 通过 SPSS 分析 W 正态检验结果为:W =
0． 778 1,P = 0. 000 < 0. 050 0,对氟硅唑敏感性的
频次分布不符合正态分布;偏斜度 Sk =1. 618 8,频
次分布图呈正偏态(图 2)。 这表明不同苹果轮纹
病菌对氟硅唑的敏感性出现了分化。 苹果轮纹病
菌对氟硅唑主体表现为敏感,但也存在敏感性降低
的亚群体。
Fig. 1　 The sensitivity frequency of 90 isolates of Botryosphaeria dothidea to difenoconazole
445
　
　 5 期 　 　 刘保友,等:苹果轮纹病菌对苯醚甲环唑和氟硅唑的敏感性及其交互抗性
Fig. 2　 The sensitivity frequency of 90 isolates of Botryosphaeria dothidea to flusilazole
2. 3 　 苹果轮纹病菌对苯醚甲环唑和氟硅唑的交
互抗性
将苹果轮纹病菌对苯醚甲环唑和氟硅唑的
EC50值进行了两两数据整体相关分析,即分别用每
种杀菌剂对 90 个菌株的 EC50值进行线性分析(图
3)。 轮纹病菌对苯醚甲环唑和氟硅唑的敏感性之
间的相关系数( r)为 0. 799 3(P < 0. 05),表明两种
杀菌剂之间存在交互抗性。
Fig. 3 　 Cross-resistance between difenocon-
azole and flusilazole
2. 4 　 苯醚甲环唑和氟硅唑对不同敏感性病菌的
控制效果
2010 ~ 2011 年,通过在一年生枝条上人工接
种苹果轮纹病菌,评价了苯醚甲环唑和氟硅唑对不
同敏感性病菌的控制效果。 结果表明,苯醚甲环唑
和氟硅唑对不同敏感性病菌引致的枝干轮纹病控
制效果没有区别(表 2、表 3),这显示 2 种三唑类杀
菌剂仍可有效控制苹果轮纹病,但在田间实际推广
应用中,须与其他不同作用机制的杀菌剂合理轮换
使用。
3　 讨论与结论
本研究测定了 90 个苹果轮纹病菌对苯醚甲环
唑和氟硅唑的敏感性,结果表明苹果轮纹病菌群体
中存在敏感性降低的亚群体,且 2 种三唑类杀菌剂
存在交互抗性,这说明苹果轮纹病菌对苯醚甲环唑
和氟硅唑存在较大的抗性风险。 田间试验结果表
明,苯醚甲环唑和氟硅唑对防治高敏感性和低敏感
性病菌引起的枝干轮纹病具有同等的效果,说明这
2 种三唑类杀菌剂仍可有效控制苹果轮纹病。 病
原菌对杀菌剂抗性风险是由杀菌剂和病害共同决
定的[18],如杀菌剂的选择压力、抗性突变体适合
度、敏感性分化机理等,还有待进一步深入研究。
本文作者已研究表明苹果轮纹病菌对戊唑醇
和代森锰锌的敏感性[19 ~ 20],部分苹果轮纹病菌已
对戊唑醇产生了低水平抗性[19]。 苯醚甲环唑、氟
硅唑同戊唑醇的敏感性相关系数分别为 0. 501 1
(P <0. 05)和 0. 439 1(P <0. 05)(图 4),表明 3 种
三唑类杀菌剂间具有交互抗性。
　 　 苯醚甲环唑、氟硅唑、戊唑醇同代森锰锌[20]的
敏感性相关系数分别为 0. 119 6(P >0. 05)、0. 037 4
545
　
植物病理学报 43 卷
Table 2　 The control effect of difenoconazole on apple ring rot
Isolate
2010 2011
Disease index
CK Treatment
Control effect / %
Disease index
CK Treatment
Control effect / %
High
sensitivity
LW294 60. 00 24. 66 58. 90 55. 56 18. 89 66. 00
LW344 63. 33 25. 56 59. 64 58. 89 18. 33 68. 87
LW426 25. 73 11. 70 54. 53 22. 22 7. 78 64. 99
Low
sensitivity
LW338 65. 56 26. 11 60. 17 61. 11 21. 67 64. 54
LW348 31. 67 12. 78 59. 65 27. 45 8. 33 69. 65
LW390 19. 44 8. 33 57. 15 17. 78 6. 43 63. 84
Table 3　 The control effect of flusilazole on apple ring rot
Isolate
2010 2011
Disease index
CK Treatment
Control effect / %
Disease index
CK Treatment
Control effect / %
High
sensitivity
LW294 60. 00 24. 44 59. 27 55. 56 21. 67 61. 00
LW344 63. 33 25. 56 59. 64 58. 89 21. 67 63. 20
LW426 25. 73 10. 56 58. 96 22. 22 8. 50 61. 75
Low
sensitivity
LW224 39. 44 15. 56 60. 55 33. 92 12. 87 62. 06
LW305 15. 79 6. 17 60. 92 11. 67 4. 44 61. 95
LW348 31. 67 12. 96 59. 08 27. 45 10. 56 61. 53
Fig. 4　 Cross-resistance between tebuconazole and other two triazole fungicides
(P >0. 05)和 0. 170 6(P >0. 05)(图 5),表明三唑
类杀菌剂同代森锰锌不存在交互抗性。 这可能由
于抑菌和杀菌作用机制有所不同造成,三唑类杀菌
剂主要通过破坏和阻止病菌细胞膜中麦角甾醇的
生物合成起作用[9];代森锰锌主要抑制菌体内丙
酮酸的氧化。 还应进一步明确三唑类杀菌剂与其
他类杀菌剂的交互抗性。
　 　 苹果生产上已普遍应用三唑类杀菌剂防治苹
果轮纹病等病害,应须加强三唑类杀菌剂与有机硫
类等不同作用机制杀菌剂的合理搭配与轮换使用,
制定合理的防治措施,为生产上科学合理用药提供
基本理论依据。
645
　
　 5 期 　 　 刘保友,等:苹果轮纹病菌对苯醚甲环唑和氟硅唑的敏感性及其交互抗性
Fig. 5　 Cross-resistance between mancozeb and three triazole fungicides
参考文献
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责任编辑:张宗英
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