全 文 ：书犇犗犐：１０．１１６８６／犮狔狓犫２０１５２５３ 犺狋狋狆：／／犮狔狓犫．犾狕狌．犲犱狌．犮狀
方强恩，张勃，师尚礼．紫花苜蓿根颈芽发育成枝过程中叶元的发生模式研究．草业学报，２０１５，２４（１２）：１４６１５４．
ＦＡＮＧＱｉａｎｇＥｎ，ＺＨＡＮＧＢｏ，ＳＨＩＳｈａｎｇＬｉ．Ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔｏｆｐｈｙｔｏｍｅｒｓｐｒｏｄｕｃｅｄｂｙｒｏｏｔｃｒｏｗｎｓｈｏｏｔｓｉｎ犕犲犱犻犮犪犵狅狊犪狋犻狏犪．ＡｃｔａＰｒａｔａｃｕｌｔｕｒａｅ
Ｓｉｎｉｃａ，２０１５，２４（１２）：１４６１５４．
紫花苜蓿根颈芽发育成枝过程中叶元的发生模式研究
方强恩，张勃，师尚礼
（草业生态系统教育部重点实验室，甘肃农业大学草业学院，甘肃省草业工程实验室，中－美草地畜牧业可持续发展研究中心，甘肃 兰州７３００７０）
摘要：叶元由节、节间、叶器官以及叶腋下的侧生分生组织组成，是植物茎枝生长发育的基本单位。本研究首次采
用扫描电镜技术，通过跟踪观察 ＷＬ１６８紫花苜蓿根颈芽从萌发至孕蕾期顶端分生组织的微形态发育过程，初步探
讨了苜蓿叶元的发生发育规律。结果显示，在苜蓿叶元发生过程中，复叶原基以向顶式的模式形成。腋芽原基和
复叶原基均起源于顶端分生组织，但两者并非同步生长，苜蓿叶元的发育过程由此表现出两种模式：模式Ⅰ和模式
Ⅱ。模式Ⅰ，复叶原基发育能力强，腋芽原基在侧小叶原基形成后才出现，发育速度缓慢；模式Ⅱ，腋芽原基在托叶
原基形成后便开始发生，相对模式Ⅰ发生时间提前，生长速度明显快于复叶原基和生长锥。苜蓿根颈芽在返青出
土前，其叶元以模式Ⅰ发生，出土后，转变为模式Ⅱ。当地上叶元数增加到１６～１７时，腋芽原基发育为花序，小花
原基开始出现。分析表明，根颈芽叶元的发生由模式Ｉ转向模式Ⅱ是苜蓿营养生长向生殖生长转变的标志，苜蓿根
颈芽在返青出土前已完成了其营养器官的发生，出土后即转入成花过渡期。
关键词：紫花苜蓿；根颈芽；叶元；原基
犇犲狏犲犾狅狆犿犲狀狋狅犳狆犺狔狋狅犿犲狉狊狆狉狅犱狌犮犲犱犫狔狉狅狅狋犮狉狅狑狀狊犺狅狅狋狊犻狀犕犲犱犻犮犪犵狅狊犪狋犻狏犪
ＦＡＮＧＱｉａｎｇＥｎ，ＺＨＡＮＧＢｏ，ＳＨＩＳｈａｎｇＬｉ
犓犲狔犔犪犫狅狉犪狋狅狉狔狅犳犌狉犪狊狊犾犪狀犱犈犮狅狊狔狊狋犲犿，犕犻狀犻狊狋狉狔狅犳犈犱狌犮犪狋犻狅狀，犆狅犾犾犲犵犲狅犳犘狉犪狋犪犮狌犾狋狌狉犪犾犛犮犻犲狀犮犲，犌犪狀狊狌犃犵狉犻犮狌犾狋狌狉犪犾犝狀犻狏犲狉狊犻
狋狔，犘狉犪狋犪犮狌犾狋狌狉犪犾犈狀犵犻狀犲犲狉犻狀犵犔犪犫狅狉犪狋狅狉狔狅犳犌犪狀狊狌犘狉狅狏犻狀犮犲，犛犻狀狅犝．犛．犆犲狀狋犲狉犳狅狉犌狉犪狕犻狀犵犾犪狀犱犈犮狅狊狔狊狋犲犿犛狌狊狋犪犻狀犪犫犻犾犻狋狔，
犔犪狀狕犺狅狌７３００７０，犆犺犻狀犪
犃犫狊狋狉犪犮狋：Ｔｈｅｐｈｙｔｏｍｅｒ，ｃｏｎｓｉｓｔｉｎｇｏｆａｎｏｄｅ，ｌｅａｆｌｉｋｅｏｒｇａｎ，ｉｎｔｅｒｎｏｄｅ，ａｎｄｌａｔｅｒａｌｍｅｒｉｓｔｅｍｉｎｔｈｅａｘｉｌｏｆａ
ｌｅａｆ，ｉｓａｂａｓｉｃｓｔｒｕｃｔｕｒａｌｕｎｉｔｏｆｓｈｏｏｔｇｒｏｗｔｈａｎｄｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ．Ｗｉｔｈｓｃａｎｎｉｎｇｅｌｅｃｔｒｏｎｍｉｃｒｏｓｃｏｐｙ（ＳＥＭ），
ｔｈｅｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔａｌｃｈａｒａｃｔｅｒｉｓｔｉｃｓｏｆｐｈｙｔｏｍｅｒｓｉｎａｌｆａｌｆａｖａｒｉｅｔｙ‘ＷＬ１６８’ｗｅｒｅｏｂｓｅｒｖｅｄｔｈｒｏｕｇｈｏｕｔｔｈｅｄｅｖｅｌ
ｏｐｍｅｎｔａｌｐｈａｓｅｓｏｆｔｈｅａｐｉｃａｌｍｅｒｉｓｔｅｍｉｎｃｒｏｗｎｂｕｄｓｆｒｏｍｓｐｒｏｕｔｉｎｇｔｏｆｌｏｗｅｒｉｎｇ．Ｄｕｒｉｎｇｔｈｅｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔｏｆ
ｐｈｙｔｏｍｅｒｓ，ｔｈｅｐｒｉｍｏｒｄｉａｌｃｏｍｐｏｕｎｄｌｅａｆｅｍｅｒｇｅｄｉｎａｎａｃｒｏｐｅｔａｌｐａｔｔｅｒｎ．Ｂｏｔｈｔｈｅｐｒｉｍｏｒｄｉａｌａｘｉｌａｒｙｂｕｄａｎｄ
ｃｏｍｐｏｕｎｄｌｅａｆｏｒｉｇｉｎａｔｅｄｆｒｏｍｔｈｅａｐｉｃａｌｍｅｒｉｓｔｅｍ，ｂｕｔｔｈｅｙｄｉｆｆｅｒｅｄｉｎｔｈｅｒｈｙｔｈｍｏｆｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ；ｐｈｙｔｏｍｅｒｓ
ｓｈｏｗｅｄｔｗｏｐａｔｔｅｒｎｓｏｆｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ．ＰａｔｔｅｒｎＩｗａｓｆｅａｔｕｒｅｄｂｙｔｈｅｆａｓｔｅｒｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔｏｆｐｒｉｍｏｒｄｉａｌｃｏｍｐｏｕｎｄ
ｌｅａｖｅｓｔｈａｎｐｒｉｍｏｒｄｉａｌａｘｉｌａｒｙｂｕｄｓｗｈｉｃｈａｐｐｅａｒｅｄａｆｔｅｒｔｈｅｆｏｒｍａｔｉｏｎｏｆｌａｔｅｒａｌｐｒｉｍｏｒｄｉａｌｌｅａｖｅｓ．Ｆｏｒｐａｔｔｅｒｎ
Ⅱ，ｐｒｉｍｏｒｄｉａｌａｘｉｌａｒｙｂｕｄｓｇｒｅｗｆａｓｔｅｒｔｈａｎｐｒｉｍｏｒｄｉａｌｃｏｍｐｏｕｎｄｌｅａｖｅｓ，ｉｎｉｔｉａｔｉｎｇａｆｔｅｒｔｈｅｆｏｒｍａｔｉｏｎｏｆｐｒｉ
ｍｏｒｄｉａｌｓｔｉｐｕｌｅｓ．Ｂｅｆｏｒｅｔｈｅｃｒｏｗｎｂｕｄｅｍｅｒｇｅｄｆｒｏｍｔｈｅｓｏｉｌ，ｔｈｅｐｈｙｔｏｍｅｒｄｅｖｅｌｏｐｅｄｔｈｒｏｕｇｈｐａｔｔｅｒｎⅠ，
第２４卷 第１２期
Ｖｏｌ．２４，Ｎｏ．１２
草 业 学 报
ＡＣＴＡＰＲＡＴＡＣＵＬＴＵＲＡＥＳＩＮＩＣＡ
２０１５年１２月
Ｄｅｃ，２０１５
收稿日期：２０１５０５１４；改回日期：２０１５０６２６
基金项目：国家现代牧草产业技术体系－栽培与草地管理（ＣＡＲＡ３５），农业部牧草种质资源保护与利用（ＮＢ２１３０１３５）和甘肃农业大学盛彤笙科
技创新基金（ＧＳＡＵＳＴＳ１２２８）资助。
作者简介：方强恩（１９８０），男，甘肃天水人，讲师，在读博士。Ｅｍａｉｌ：ｆａｎｇｑｅｎ＠１６３．ｃｏｍ
通信作者Ｃｏｒｒｅｓｐｏｎｄｉｎｇａｕｔｈｏｒ．Ｅｍａｉｌ：ｓｈｉｓｈｌ＠ｇｓａｕ．ｅｄｕ．ｃｎ
ａｎｄｉｍｍｅｄｉａｔｅｌｙａｆｔｅｒｅｍｅｒｇｅｎｃｅ，ｔｈｒｏｕｇｈｐａｔｔｅｒｎⅡ．Ｗｈｅｎｔｈｅｎｕｍｂｅｒｏｆａｂｏｖｅｇｒｏｕｎｄｐｈｙｔｏｍｅｒｒｅａｃｈｅｄ
１６－１７，ｔｈｅａｘｉｌａｒｙｍｅｒｉｓｔｅｍｂｅｃａｍｅｒｅｐｒｏｄｕｃｔｉｖｅ．Ｉｔｗａｓｃｏｎｃｌｕｄｅｄｔｈａｔｔｈｅｓｈｉｆｔｏｆｐｈｙｔｏｍｅｒｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ
ｆｒｏｍｐａｔｔｅｒｎⅠｔｏｐａｔｔｅｒｎⅡｃａｎｂｅａｎｉｎｄｉｃａｔｏｒｏｆｔｈｅｔｒａｎｓｉｔｉｏｎｆｒｏｍｖｅｇｅｔａｔｉｖｅｔｏｒｅｐｒｏｄｕｃｔｉｖｅｇｒｏｗｔｈｉｎａｌ
ｆａｌｆａ．
犓犲狔狑狅狉犱狊：ａｌｆａｌｆａ；ｃｒｏｗｎｂｕｄ；ｐｈｙｔｏｍｅｒ；ｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ
高等植物的生长发育是由顶端分生组织（ｓｈｏｏｔａｐｉｃａｌｍｅｒｉｓｔｅｍ，ＳＡＭ）不断产生重复单位，即叶元（ｐｈｙ
ｔｏｍｅｒ）（又称体节ｍｅｔａｍｅｒ）的过程［１３］。每个叶元包括两类亚单位：节点亚单位（ｎｏｄａｌｓｕｂｕｎｉｔ）和节间亚单位
（ｉｎｔｅｒｎｏｄａｌｓｕｂｕｎｉｔ），前者产生侧生结构（包括叶片、腋芽），后者形成茎结构（ｃａｕｌｉｎｅｓｔｒｕｃｔｕｒｅｓ）［４］。植物结构
的这种重复发育模式，使得只需跟踪观察茎端分生组织的变化特征就能窥视其发育的全貌。在植物不同生长阶
段，虽然叶元中各组成部分（节间、叶和腋芽）的发育特点不尽相同［４］，但其“节－茎－叶连续体（ｎｏｄｅｓｔｅｍｌｅａｆ
ｃｏｎｔｉｕｕｍ）”结构不会变化，它是植物内在的自主性生理单元（ａｕｔｏｎｏｍｏｕｓｐｈｙｓｉｏｌｏｇｉｃａｌｕｎｉｔｓ）［５６］。叶元所体现
的这种拓扑学特征，为研究植物生长规律提供了新的视角和手段［７１０］。
目前，研究者已通过叶元研究对水稻（犗狉狔狕犪狊犪狋犻狏犪）、玉米（犣犲犪犿犪狔狊）、大麦（犎狅狉犱犲狌犿狏狌犾犵犪狉犲）、白三叶
（犜狉犻犳狅犾犻狌犿狉犲狆犲狀狊）等栽培植物的生长发育规律进行了探索，并获得了很多有价值的成果［８，１２１４］。Ｆｏｕｒｎｉｅｒ和
Ａｎｄｒｉｅｕ［１５］研究表明，玉米茎秆的生长进程可划分为４个阶段，其中叶元长度变化和叶鞘的出现是阶段１向阶段
２转变的起始标志。Ｓｙｌｖｉｅ和Ｊｅａｎ［７］应用叶元概念研究了水稻叶片和分蘖发生的同步性，结果发现主茎和蘖枝
的叶片同步发生，腋芽能否发育为蘖芽取决于其空间拓扑位置以及主茎的发育阶段。Ｋｕｒｉｈａｒａ等［１１］研究发现，
分析马铃薯（犛狅犾犪狀狌犿狋狌犫犲狉狅狊狌犿）叶元的数量特征可以有效评价块茎在不同生长阶段的发育状态，从而预测最终
块茎产量。
紫花苜蓿（犕犲犱犻犮犪犵狅狊犪狋犻狏犪，文中简称苜蓿）是世界上种植规模最大、利用价值最高的优质牧草［１６］。在其地
下根颈部能持续形成大量根颈芽是苜蓿最重要的生长特性［１７］，这种特性有利于苜蓿抗寒、抗旱和再生［１８］。苜蓿
的再生枝主要来自根颈芽［１９２０］，单株根颈芽数量和发育成枝能力是决定苜蓿高产的关键因素［２１］，但目前有关根
颈芽发育成枝的规律仍不清楚。因此，研究根颈芽的发生发育机理对苜蓿育种和高产栽培均有重要意义。最新
研究发现，拟南芥的茎端生长由营养阶段向生殖阶段转变时其叶元特征发生了显著变化，叶元中第一个节间的伸
长是该植物转向生殖生长的可靠标志［４，２２］。据此推测，苜蓿根颈芽从萌发出土到发育成枝、成花过程中，其叶元
的发生方式可能也存在着某种规律性变化。本研究选取 ＷＬ１６８紫花苜蓿为材料，利用扫描电镜跟踪观察了根
颈芽发育成熟前后其芽端叶元的发生过程，试图回答两个问题：１）苜蓿叶元中叶片、腋芽的发生方式及其早期发
育的时间次序是怎样的；２）根颈芽从营养生长期向生殖生长期转变时，叶元的发生方式是否发生了变化。
１ 材料与方法
１．１ 材料
试验材料为 ＷＬ１６８（犕．狊犪狋犻狏犪‘ＷＬ１６８’），种子购自北京正道生态科技有限公司。ＷＬ１６８是近年来由美国
牧草资源公司（ＦｏｒａｇｅＧｅｎｅｔｉｃｓＩｎｔｅｒｎａｔｉｏｎａｌ，ＦＧＩ）培育出的高产、优质、多抗紫花苜蓿品种，秋眠级为２，抗寒级
为１。该品种适应性强，在我国东北、内蒙古、新疆、西藏、甘肃和青海等地均可种植，是干旱、寒冷地区的首选品
种。
１．２ 试验地概况及种植管理
试验在甘肃农业大学兰州牧草试验站进行，该地区属温带半干旱大陆性气候，四季分明、光照充足。海拔
１５１７．３ｍ。年平均降雨量３２０ｍｍ，年日照时数２４７４．４ｈ。田间试验小区面积３ｍ×３ｍ，４次重复。２０１３年４
月１７日播种。播前结合整地施磷肥７５０ｋｇ／ｈｍ２、氮磷复合肥３７５ｋｇ／ｈｍ２。条播，播种行距３０ｃｍ，播量为１５
ｋｇ／ｈｍ２。播种深度１．５～２．０ｃｍ。田间管理包括间苗、中耕除草、适时灌溉。播种当年分别于７月５日、８月２５
７４１第１２期 方强恩 等：紫花苜蓿根颈芽发育成枝过程中叶元的发生模式研究
日两次刈割，每次留茬高度均为５ｃｍ。
１．３ 试验方法
取样：自２０１４年３月５日开始取样。每次挖取５株长势一致的植株（根颈深为３ｃｍ左右），在距离根颈１ｃｍ
内的部位摘取长度相似的根颈芽１５个，其中５个清洗后用２．５％戊二醛固定，用于扫描电镜观测。另１０个用
５０％ＦＡＡ固定，以备统计叶元数。芽出土前，每５ｄ取样１次。芽出土后，按叶龄（地上完全展开的叶片数）取
样，直到１３叶龄时（孕蕾期）结束。
叶元数的统计方法：取ＦＡＡ固定后的芽置于解剖镜下，用针和镊子自下而上逐个剥下鳞叶（ｓｃａｌｅｌｅａｆ，芽基
部的鳞片状叶）和幼叶（ｅｍｂｒｙｏｎｉｃｌｅａｆ，芽顶端没有展开的早期叶），直到芽端生长锥和两个叶原基外露。鳞叶数
和幼叶数之和便是叶元数。对于芽生长出土后发育而来的再生枝，分地下叶元数和地上叶元数两部分分别统计。
地下叶元数即地下鳞叶（ｓｃａｌｅ）数，地上叶元数是地上茎部展开的叶片数（即叶龄数）和顶端幼叶数之和。
叶元发生过程的扫描电镜观察：取２．５％戊二醛固定２ｈ后的芽，切取顶端１～２ｃｍ，放在铺有滤纸的培养皿
中，滤纸提前用ＰＢＳ缓冲液浸湿，然后在解剖镜下轻轻剥离幼叶直至芽露出生长锥，立即移入培养皿内用０．１
ｍｍｏｌ／Ｌ的ＰＢＳ冲洗３次，每次１５ｍｉｎ；然后依次用３０％，５０％，７０％，８５％，９５％和１００％的乙醇脱水，每次１５～
２０ｍｉｎ，其中１００％乙醇置换２次；用１∶１的乙醇∶叔丁醇溶液置换３０ｍｉｎ，再用１００％叔丁醇置换２次，每次３０
ｍｉｎ；将置换后的芽置于４℃ 冰箱中预冷，然后放入ＶＦＤ２１Ｓ冷冻干燥仪中进行干燥。待样品干燥后，用碳导电
胶粘到样品台上，在 ＭＳＰ２Ｓ型磁控离子溅射仪上喷金９０ｓ。最后用日立Ｓ３４００Ｎ扫描电镜（ｓｃａｎｎｉｎｇｅｌｅｃｔｒｏｎ
ｍｉｃｒｏｓｃｏｐｅ，ＳＥＭ）进行观察、拍照。
２ 结果与分析
２．１ 叶元的发生模式
发育成熟的苜蓿叶元由三出复叶、腋芽、节、节间组成，复叶包括托叶、一对侧小叶和一个顶端小叶（图１，图
２Ａ）。苜蓿根颈芽萌发出土发育为枝条的过程，是顶端分生组织不断重复形成叶元的过程（图２Ｂ），利用扫描电
镜技术可以完整地观察到叶元的初始发育变化。从时间进程看，一个叶元的发育正好是伴随复叶原基的形成而
完成的（图１）。依据早期叶原基、托叶原基、侧小叶原基、腋芽原基和顶端小叶原基发生的时空次序，苜蓿叶元的
发育形成过程可区分为５个阶段（ｓｔａｇｅｓ，Ｓ１～Ｓ５，图１）。
本研究发现，在根颈芽出土前后的不同发育时期，叶元形成过程中５个阶段的发生特点不尽相同，总体表现
为两种发育模式。
２．１．１ 模式Ⅰ 该模式下叶元的发生过程：在Ｓ１ 阶段，芽顶端组织通过分化生长，首先在其一侧边缘出现凸
起，形成条状的早期叶原基（ｉｎｃｉｐｉｅｎｔｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ，图１Ａ），此时未见其他任何器官的分化。Ｓ２ 阶段，叶原基
向高、宽、厚３个方向生长，在其两侧分化出了托叶原基（ｓｔｉｐｕｌｅｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ，ＳＴ）。托叶原基半包围顶端分生组
织（图１Ａ）。Ｓ３ 阶段，在托叶原基和叶原基之间形成了两个侧小叶原基（ｌａｔｅｒａｌｌｅａｆｌｅｔｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ，ＬＬ，图１Ｂ）。
同时，在相对叶原基１８０°方向的位置，下一个叶元的早期叶原基已经开始显现（图１Ｂ，※）。Ｓ４ 阶段，在叶原基近
轴基部出现了腋芽原基（ａｘｉｌａｒｙｂｕｄｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ，ＡＢ，图１Ｃ）。由于叶原基与生长锥同时在不断进行顶端生长
和边缘生长，在该阶段托叶和侧小叶原基更加清晰易辨。Ｓ５ 阶段，在叶原基远轴面发育出了毛状体（ｔｒｉｃｈｏｍｅｓ）
（图１Ｄ，箭头），顶端小叶原基（ｔｅｒｍｉｎａｌｌｅａｆｌｅｔｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ，ＴＬ）形成，发育增大的托叶和叶片原基明显向内收
拢，包裹住了腋芽原基和部分顶端分生组织。至此，一个叶元单位中的所有组成结构便全部发育形成。模式Ⅰ中
叶元各组成的形成顺序为：早期叶原基（节）→托叶原基→侧小叶原基→腋芽原基→顶端小叶原基。
２．１．２ 模式Ⅱ 在模式Ⅱ中，Ｓ１ 阶段的发育与模式Ⅰ相同（图１Ｅ）。Ｓ２ 阶段，１对托叶原基（ＳＴ）在早期叶原
基两侧形成，此时在其基部已能隐约看到正在发生的腋芽原基（图１Ｅ，※）。Ｓ３ 阶段，腋芽原基（ＡＢ）形成（图
１Ｆ），同时，在斜对叶原基（夹角小于１８０°）的位置，又开始了下一个叶元的发育（图１Ｆ，※）。Ｓ４ 阶段，在托叶原基
和叶原基中间出现２个侧叶原基（ＬＬ）（图１Ｇ），该阶段中腋芽原基发育速度很快，其生长高度已经与叶原基接
８４１ 草 业 学 报 第２４卷
近。Ｓ５ 阶段，在叶原基顶端远轴面可以看到正在形成的毛状体（图１Ｈ，箭头），顶端小叶原基（ＴＬ）发育形成。此
时，腋芽原基继续在偏离中心的位置快速生长，膨大鼓起，体积几乎与生长锥相同，而且生长高度明显超出叶片。
至此，一个叶元单元全部发育完成。模式Ⅱ中叶元各组成的形成顺序是：早期叶原基（节）→托叶原基→腋芽原基
→侧小叶原基→顶端小叶原基。
图１ 紫花苜蓿叶元的两种形成模式
犉犻犵．１ 犜狑狅狋狔狆犲狊狅犳狆犪狋狋犲狉狀狊狅犳狆犺狔狋狅犿犲狉犱犲狏犲犾狅狆犿犲狀狋犻狀犪犾犳犪犾犳犪
Ｓ１～Ｓ５：叶元发生的５个阶段；模式Ⅰ：Ａ～Ｄ；模式Ⅱ：Ｅ～Ｈ；Ａ：Ｓ１阶段，在顶端分生组织（ＳＡＭ）边缘出现条状的早期叶原基；Ｓ２ 阶段，一对托叶
原基（ＳＴ）在叶原基两侧出现；Ｂ：Ｓ３阶段，在托叶原基和叶原基之间形成了一对侧小叶原基（ＬＬ），在其对生位置为下一个叶元的早期叶原基（※）；Ｃ：
Ｓ４阶段，腋芽原基（ＡＢ）开始在叶原基基部形成；Ｄ：Ｓ５阶段，早期叶原基背部出现毛状体（箭头），顶端小叶原基（ＴＬ）形成，腋芽原基被包裹在增大的
幼叶中；Ｅ：Ｓ１阶段，在ＳＡＭ边缘出现条状的早期叶原基；Ｓ２阶段，一对托叶原基（ＳＴ）形成，叶原基基部分生组织开始分化（※）；Ｆ：Ｓ３ 阶段，腋芽原
基（ＡＢ）形成，其斜对位置为下一个叶元的早期叶原基（※）；Ｇ：Ｓ４阶段，侧小叶原基（ＬＬ）形成；Ｈ：Ｓ５ 阶段，早期叶原基背部出现毛状体（箭头），顶端
小叶原基（ＴＬ）形成，腋芽原基增大，高出叶原基。标尺：Ａ～Ｈ：３０μｍ。Ｓ１～Ｓ５：５ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔａｌｓｔａｇｅｓｏｆｐｈｙｔｏｍｅｒｒｅｓｐｅｃｔｉｖｅｌｙ；ＰａｔｔｅｒｎＩ：Ａ～Ｄ；
ＰａｔｔｅｒｎⅡ：Ｅ～Ｈ；Ａ：Ｓ１，ａｓｅｍｉｃｉｒｃｕｌａｒｉｎｃｉｐｉｅｎｔｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍｉｓｉｎｉｔｉａｔｅｄｆｒｏｍｔｈｅｅｄｇｅｏｆｓｈｏｏｔａｐｉｃａｌｍｅｒｉｓｔｅｍ （ＳＡＭ）．Ｓ２，ａｐａｉｒｏｆｓｔｉｐｕｌｅ
ｐｒｉｍｏｒｄｉａ（ＳＴ）ｉｓｉｎｉｔｉａｔｅｄｆｒｏｍｔｗｏｌａｔｅｒａｌｓｉｄｅｓｏｆｉｎｃｉｐｉｅｎｔｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ．Ｂ：Ｓ３，ａｐａｉｒｏｆｌａｔｅｒａｌｌｅａｆｌｅｔｐｒｉｍｏｒｄｉａｌ（ＬＬ）ｅｍｅｒｇｅｓｂｅｔｗｅｅｎｔｈｅ
ｓｔｉｐｕｌｅａｎｄｉｎｃｉｐｉｅｎｔｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ，ａｎｄｔｈｅｏｐｐｏｓｉｔｅｉｓｔｈｅｉｎｃｉｐｉｅｎｔｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍｏｆｎｅｘｔｐｈｙｔｏｍｅｒ（ａｓｔｅｒｉｓｋ）．Ｃ：Ｓ４，ａｎａｘｉｌａｒｙｂｕｄｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ
ｅｍｅｒｇｅｓａｔｔｈｅｂａｓｅｏｆｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ；Ｄ：Ｓ５，ａｔｅｒｍｉｎａｌｌｅａｆｌｅｔｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ（ＴＬ）ｉｓｉｎｉｔｉａｔｅｄ，ｗｉｔｈｔｈｅｔｒｉｃｈｏｍｅｓｏｎｔｈｅａｂａｘｉａｌｓｕｒｆａｃｅｏｆｔｈｅｉｎｃｉｐ
ｉｅｎｔｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ（ａｒｒｏｗ）．Ｔｈｅａｘｉｌａｒｙｂｕｄｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍｉｓｓｈｉｅｌｄｅｄｂｙｇｒｏｗｉｎｇｅｍｂｒｙｏｎｉｃｌｅａｆ．Ｅ：Ｓ１，ａｓｅｍｉｃｉｒｃｕｌａｒｉｎｃｉｐｉｅｎｔｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍｉｓｉｎｉｔｉ
ａｔｅｄｆｒｏｍｔｈｅｅｄｇｅｏｆＳＡＭ．Ｓ２，ａｐａｉｒｏｆｓｔｉｐｕｌｅｐｒｉｍｏｒｄｉａ（ＳＴ）ｉｓｉｎｉｔｉａｔｅｄｆｒｏｍｔｗｏｌａｔｅｒａｌｓｉｄｅｓｏｆｉｎｃｉｐｉｅｎｔｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ，ａｎｄａｄｅｖｅｌｏｐｉｎｇｍｅｒ
ｉｓｔｅｍａｔｔｈｅｂａｓｅｏｆｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍｉｓｖｉｓｉｂｌｅ（ａｓｔｅｒｉｓｋ）；Ｆ：Ｓ３，ａｎａｘｉｌａｒｙｂｕｄｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ（ＡＢ）ｉｓｉｎｉｔｉａｔｅｄ，ａｎｄｎｅｘｔｔｏｔｈｅｏｐｐｏｓｉｔｅｉｓｔｈｅｉｎｃｉｐｉ
ｅｎｔｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍｏｆｎｅｗｌｙｄｅｖｅｌｏｐｉｎｇｐｈｙｔｏｍｅｒ（ａｓｔｅｒｉｓｋ）．Ｇ：Ｓ４，ａｐａｉｒｏｆｌａｔｅｒａｌｌｅａｆｌｅｔｐｒｉｍｏｒｄｉａｌ（ＬＬ）ｅｍｅｒｇｅｓｂｅｔｗｅｅｎｔｈｅｓｔｉｐｕｌｅａｎｄｉｎｃｉｐｉｅｎｔ
ｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ；Ｈ：Ｓ５，ｔｒｉｃｈｏｍｅｓａｒｅｄｅｖｅｌｏｐｉｎｇｏｎｔｈｅａｂａｘｉａｌｓｕｒｆａｃｅｏｆｔｈｅｉｎｃｉｐｉｅｎｔｌｅａｆｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍ（ａｒｒｏｗ），ｍｅａｎｗｈｉｌｅ，ａｔｅｒｍｉｎａｌｌｅａｆｌｅｔｐｒｉ
ｍｏｒｄｉｕｍ（ＴＬ）ｉｓｉｎｉｔｉａｔｅｄ，ｗｉｔｈｔｈｅａｘｉｌａｒｙｂｕｄｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍｏｕｔｇｒｏｗｉｎｇｔｈｅｅｍｂｒｙｏｎｉｃｌｅａｆ．ＳｃａｌｅｂａｒｓｉｎＡ－Ｈ：３０μｍ．
２．２ 根颈芽发育进程中叶元的变化特征
根颈芽在出土前，叶元以模式Ⅰ发生（图２，表１）。新的叶元总是在前一叶元的相对位置（１８０°）有规律的出
现。随着叶元数的增加，芽不断增长，临出土时叶元数已增至（１８．３０±１．４０）个（表１）。芽出土后，很快进入３叶
龄期，在地下预先形成的叶元中有（１０．２０±１．１０）个已露出地面，地下保留约（７．００±２．００）个叶元（表１）。与出
土前相比，此时新叶元开始在偏离上一叶元正对面的位置发生，腋芽原基的发育速度明显快于小叶原基，叶元发
育开始表现出模式Ⅱ的发生特征（图２Ｄ～Ｉ）。随后，新叶元的发生愈加偏离前一叶元的中心轴，腋生分生组织发
生速度不断增加，体积变大（图２Ｅ～Ｉ）。
１０叶龄期，叶元形成速度增加，此时在芽顶端能同时看到３个正在发育的叶元（图２Ｇ）。到１１叶龄期，叶元
９４１第１２期 方强恩 等：紫花苜蓿根颈芽发育成枝过程中叶元的发生模式研究
形成速度进一步加快（表１），芽端有５个叶元正在发育（图２Ｈ），地上叶元数已增加到（１７．５０±１．２９）个（表１）。
此时第１６节的腋生分生组织已经发育为花序原基，并在其基部开始出现苞片和花原基（图２Ｈ）。自１１叶龄开
始，花序原基快速分化，发育速度和生长体积均远远超过了顶端分生组织（图２Ｈ～Ｉ），从此，苜蓿开始纵向由下而
上、横向从外到内不断分化出大量花原基（图２Ｉ）。
图２ 紫花苜蓿根颈芽生长成枝过程中叶元的发育变化
犉犻犵．２ 犇犲狏犲犾狅狆犿犲狀狋犪犾犮犺犪狀犵犲狊狅犳狆犺狔狋狅犿犲狉犻狀犪犾犳犪犾犳犪犱狌狉犻狀犵狋犺犲犵狉狅狑狋犺狅犳狊犺狅狅狋狊狆狉狅狌狋犲犱犫狔犮狉狅狑狀犫狌犱
Ａ：苜蓿叶元的组成，包括节、节间、复叶和腋芽；Ｂ：苜蓿根颈芽发育为枝条的过程是芽端不断重复形成叶元的过程；Ｃ～Ｉ：根颈芽不同发育阶段叶
元发生的微形态；Ｃ：出土前，叶元以模式Ⅰ发生，新的叶元在相对的位置发生；Ｄ：３叶龄期，叶元以模式Ⅱ发生，新的叶元在其相邻的位置发生，地上
叶元已增加至１１；Ｅ：６叶龄期，腋生分生组织发育增大；Ｆ：８叶龄期，地上第１５叶元形成，腋芽原基膨大鼓起；Ｇ：１０叶龄期，地上叶元增加至１７，同时
３个叶元正在发育；Ｈ：１１叶龄期，可见５个正在发育的叶元，在１６叶元位点，腋生分生组织分化为花序原基；Ｉ：１３叶龄期，花序原基中小花原基开始
发生，地上叶元增加至２２；标尺：Ｃ～Ｆ：３０μｍ；Ｉ：３０μｍ；Ｇ～Ｈ：４０μｍ。Ａ：Ａｐｈｙｔｏｍｅｒｉｎａｌｆａｌｆａｃｏｎｓｉｓｔｓｏｆａｎｏｄｅ，ｉｎｔｅｒｎｏｄｅ，ｃｏｍｐｏｕｎｄｌｅａｆ，ａｎｄ
ｔｈｅａｘｉｌａｒｙｂｕｄｏｆｔｈｅｌｅａｆ；Ｂ：Ｔｈｅｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔｏｆｓｈｏｏｔｏｆａｌｆａｌｆａｆｒｏｍｃｒｏｗｎｂｕｄｏｃｃｕｒｓｔｈｒｏｕｇｈｔｈｅｒｅｐｅａｔｅｄｄｉｆｆｅｒｅｎｔｉａｔｉｏｎｏｆｐｈｙｔｏｍｅｒｓｂｙａｐｉｃａｌ
ｍｅｒｉｓｔｅｍｓ；Ｃ～Ｉ：Ｔｈｅｍｉｃｒｏｍｏｒｐｈｏｌｏｇｉｓｏｆｐｈｙｔｏｍｅｒｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔｉｎｄｉｆｆｅｒｅｎｔｐｈａｓｅｓｏｆｃｒｏｗｎｂｕｄｇｒｏｗｔｈ；Ｃ：Ｂｅｆｏｒｅｃｒｏｗｎｂｕｄｅｍｅｒｇｉｎｇｆｒｏｍ
ｓｏｉｌ，ｐｈｙｔｏｍｅｒｄｅｖｅｌｏｐｓｗｉｔｈｔｈｅｔｙｐｅⅠｐａｔｔｅｒｎ．Ｔｈｅｎｅｗｌｙｄｅｖｅｌｏｐｉｎｇｐｈｙｔｏｍｅｒｉｓｉｎｉｔｉａｔｅｄａｔｔｈｅｏｐｐｏｓｉｔｅｓｉｄｅ；Ｄ：３ｌｅａｆｓｔａｇｅ，ｔｈｅｉｎｉｔｉａｔｉｏｎｏｆ
ｐｈｙｔｏｍｅｒｓｆｏｌｏｗｓｔｈｅｔｙｐｅⅡｐａｔｔｅｒｎ，ｗｉｔｈｔｈｅｎｅｗｐｈｙｔｏｍｅｒｉｎｉｔｉａｔｅｄａｔｌａｔｅｒａｌｓｉｄｅ，ａｎｄｔｈｅｎｕｍｂｅｒｏｆａｂｏｖｅｇｒｏｕｎｄｐｈｙｔｏｍｅｒｓｉｓｕｐｔｏ１１；Ｅ：６
ｌｅａｆｓｔａｇｅ，ｔｈｅａｘｉｌａｒｙｍｅｒｉｓｔｅｍｉｓｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙｅｘｐａｎｄｅｄ；Ｆ：８ｌｅａｆｓｔａｇｅ，ｔｈｅ１５ｔｈｐｈｙｔｏｍｅｒａｂｏｖｅｇｒｏｕｎｄｉｓｉｎｉｔｉａｔｅｄ，ａｎｄｔｈｅａｘｉｌａｒｙｂｕｄｐｒｉｍｏｒｄｉ
ｕｍｉｓｅｘｐａｎｄｅｄ；Ｇ：１０ｌｅａｆｓｔａｇｅ，ａｂｏｖｅｇｒｏｕｎｄｐｈｙｔｏｍｅｒｓｎｕｍｂｅｒｉｓｅｑｕａｌｔｏ１７，ｗｉｔｈｔｈｒｅｅｐｈｙｔｏｍｅｒｓｄｅｖｅｌｏｐｉｎｇ；Ｈ：１１ｌｅａｆｓｔａｇｅ，ｆｉｖｅｐｈｙｔｏｍｅｒｓ
ａｒｅｄｅｖｅｌｏｐｉｎｇ，ｔｈｅｉｎｆｌｏｒｅｓｃｅｎｃｅｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍｉｓｄｅｖｅｌｏｐｅｄｆｒｏｍｔｈｅａｘｉｌａｒｙｍｅｒｉｓｔｅｍｏｆｔｈｅ１６ｔｈｐｈｙｔｏｍｅｒ；Ｉ：１３ｌｅａｆｓｔａｇｅ，ａｂｏｖｅｇｒｏｕｎｄｐｈｙｔｏｍｅｒ
ｎｕｍｂｅｒｉｓｕｐｔｏ２２，ａｎｄｔｈｅｆｌｏｒｅｔｐｒｉｍｏｒｄｉａｉｓｉｎｉｔｉａｔｅｄ．Ｓｃａｌｅｂａｒ＝３０μｍｉｎＣ～Ｆ；３０μｍｉｎＩ；４０μｍｉｎＧ～Ｈ．
０５１ 草 业 学 报 第２４卷
表１ 返青期紫花苜蓿根颈芽发育进程中叶元的变化特征
犜犪犫犾犲１ 犘犺狔狋狅犿犲狉犱犲狏犲犾狅狆犿犲狀狋犪犾犮犺犪狉犪犮狋犲狉犻狊狋犻犮狊狅犳犮狉狅狑狀犫狌犱狅犳犪犾犳犪犾犳犪犱狌狉犻狀犵狊狆狉犻狀犵狉犲犵狉狅狑狋犺
叶龄
Ｌｅａｆｓｔａｇｅ
地下叶元数
Ｎｕｍｂｅｒｏｆ
ｕｎｄｅｒｇｒｏｕｎｄ
ｐｈｙｔｏｍｅｒ
地上叶元数
Ｎｕｍｂｅｒｏｆ
ａｂｏｖｅｇｒｏｕｎｄ
ｐｈｙｔｏｍｅｒ
叶元发生
模式
Ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔａｌ
ｐａｔｔｅｒｎ
叶元间相对着
生位置
Ｒｅｌａｔｉｖｅｌｏｃａｔｉｏｎ
ｂｅｔｗｅｅｎｐｈｙｔｏｍｅｒｓ
备注
Ｎｏｔｅｓ
图示
Ｉｌｕｓｔｒａｔｉｏｎｓ
出土前Ｂｅｆｏｒｅｅｍｅｒｇｅｎｃｅ １８．３０±１．４０ － Ⅰ 相对着生Ｏｐｐｏｓｉｔｅ － Ｆｉｇ．２Ｃ
３ ７．００±２．００ １０．２０±１．１０ Ⅱ 相邻着生Ａｄｊａｃｅｎｔ － Ｆｉｇ．２Ｄ
６ ５．８０±１．７９ １３．００±１．４１ Ⅱ 相邻着生Ａｄｊａｃｅｎｔ － Ｆｉｇ．２Ｅ
８ ７．１０±１．６７ １４．１３±１．４８ Ⅱ 相邻着生Ａｄｊａｃｅｎｔ － Ｆｉｇ．２Ｆ
１０ ６．７５±２．７５ １５．７５±０．９６ Ⅱ 相邻着生Ａｄｊａｃｅｎｔ － Ｆｉｇ．２Ｇ
１１ ８．７５±２．８７ １７．５０±１．２９ Ⅱ 相邻着生Ａｄｊａｃｅｎｔ 第一个花序原基出现 Ｆｉｒｓｔｉｎ
ｆｌｏｒｅｓｃｅｎｃｅｐｒｉｍｏｒｄｉｕｍｖｉｓｉｂｌｅ
Ｆｉｇ．２Ｈ
１３ ７．１４±１．０７ １９．７１±１．２５ Ⅱ 相邻着生Ａｄｊａｃｅｎｔ 小花开始形成Ｂｅｇｉｎｎｉｎｇｏｆｆｌｏ
ｒｅｔｓｆｏｒｍａｔｉｏｎ
Ｆｉｇ．２Ｉ
３ 讨论
３．１ 苜蓿叶元发育过程中叶片与腋芽原基的发生
豆科植物复叶的发生方式具有多样性。研究报道，百脉根（犔狅狋狌狊犼犪狆狅狀犻犮狌狊）叶原基的发生顺序是向基式
（ｂａｓｉｐｅｔａｌ）的［２３］。蒺藜苜蓿（犕．狋狉狌狀犮犪狋狌犾犪）的复叶则以向顶式（ａｃｒｏｐｅｔａｌ）的模式发生［２４］。豌豆（犘犻狊狌犿狊犪狋犻
狏狌犿）复叶结构特殊，叶顶端有卷须，在叶片早期发育过程中，小叶原基是向顶式发生的，但卷须却是以向基式的
模式发生［２５］。本研究发现，紫花苜蓿的复叶发生模式为向顶式，与蒺藜苜蓿相同。复叶原基在发生过程中共出
现了早期叶原基、托叶原基、侧小叶原基和顶端小叶原基４个原基类型，这４个类型的原基沿纵轴方向自下而上
依次形成。关于植物复叶中小叶沿纵轴发生方向的差异性，有一种解释认为是由于复叶原基纵轴方向激活小叶
原基细胞发生分化的区域不同而引起的。如果叶原基基部细胞分化活跃，新的小叶原基会由顶向基发育，相反，
如果顶部细胞分化活跃，则新小叶原基由基向顶发育［２６］。Ｉｋｅｕｃｈｉ等［２７］通过对白屈菜（犆犺犲犾犻犱狅狀犻狌犿犿犪犼狌狊）的研
究发现，虽然白屈菜的叶原基表现出向基式的发育模式，但叶原基中活跃细胞在纵轴方向开始分化生长的位点是
不固定的，该研究结果显然与上述解释不符。目前关于植物叶片发生方式的多样性问题还没有合理的解释［２８］，
其形成机理有待进一步研究。
本研究发现，苜蓿叶元的形成过程表现出两种模式：模式Ⅰ和模式Ⅱ。在这两种模式中，腋芽原基的发生时
间和发育能力并不同。模式Ⅰ，在托叶原基和侧小叶原基形成期间还观察不到腋芽原基。腋芽原基直到侧小叶
原基形成后才出现，且生长缓慢，之后被增大的叶原基包围；模式Ⅱ中，腋芽原基在托叶原基形成期就已经发生，
该原基发生后生长快速，很快高出了叶原基和生长锥（见图１Ｆ－Ｈ）。Ｌｏｎｇ和Ｂａｒｔｏｎ［２９］研究发现，在拟南芥早期
生长阶段，其基生叶腋部观察不到腋生分生组织，腋生分生组织一直到茎生叶片形成之后才出现，这与本文研究
结果相似。关于腋芽分生组织的发生原理有两种解释［３０］：一是保留分生组织假说（ｒｅｓｅｒｖｅｍｅｒｉｓｔｅｍｈｙｐｏｔｈｅ
ｓｉｓ），这一假说认为腋芽原基与其上的叶片原基一样都起源于同一群顶端分生组织细胞，这些细胞从来没有丧失
它们的分生特性。另一种假说为从头起始假说（ｉｎｉｔｉａｔｉｏｎｄｅｎｏｖｏｈｙｐｏｔｈｅｓｉｓ），认为腋芽分生组织是在叶片形成
后由其腋部的细胞重新起始形成的。据此判断，苜蓿和拟南芥腋芽的发生特征似乎符合从头起始假说。但有学
者通过原位杂交技术研究发现，拟南芥在营养生长期，其基部叶腋中虽然观察不到组织学上有明显区别的腋芽分
生组织，但在原基的近轴一侧已有部分细胞表达ＬＡＳ基因，ＬＡＳ是腋芽分生组织起始所需要的基因，由此表明
该位置早已具备形成腋芽分生组织的潜力，这一结果又支持了保留分生组织假说［３１］。Ｌｅｙｓｅｒ［３２］分析认为，保留
分生组织假说和从头起始假说可能并非明显不同的机制，只是其调控基因的表达和原基中细胞分化范围不同而
１５１第１２期 方强恩 等：紫花苜蓿根颈芽发育成枝过程中叶元的发生模式研究
已。
３．２ 苜蓿叶元发生模式的意义
植物在不同发育时期，其叶元各组成（节间、叶片和腋芽）的生长发育会表现出相应的变异性［３］。这种变异性
可以用来鉴别植物的发育阶段［３３３４］。Ｐｏｕｔｅａｕ和Ａｌｂｅｒｔｉｎｉ［４］通过分析叶元的变化特征评价了拟南芥营养生长向
生殖生长转变的过程，结果发现，在营养生长期，叶元中仅见基生的叶片，观察不到明显的节间和腋枝。当发育转
向生殖生长阶段时，叶元发生了两次标志性变化：一次是节间首次伸长生长（ｂｏｌｔｉｎｇ），节部发育出腋生繁殖枝
（ｐａｒａｃｌａｄｅ）；另一次是从节部直接开出第一朵花。由于这两次变化发生的时间和空间是不同的，因此拟南芥的生
殖生长表现出两个不同的发育区段：茎生叶区和花序区，在茎生叶区叶元侧生结构包括茎生叶和发达的侧生分
枝，而花序区叶元的侧生结构仅有小花。Ｌｅｙｓｅｒ［３２］简练概括了拟南芥整个发育阶段的变化特征，认为拟南芥叶
片原基和腋芽原基都是由初生分生组织产生的原基分化而来，但在营养生长阶段，原基主要用于产生叶片；成花
过渡期，原基主要用于产生腋芽分生组织；到成花期，腋芽分生组织发育为小花。本研究发现，苜蓿叶元的发育变
化特征与拟南芥相似。当叶元以模式Ⅰ发育时，叶原基发生早，且发育快速。腋芽原基在侧小叶原基形成后才出
现，发育缓慢，很快被增大的叶片原基包围。显然，该模式下分生组织细胞的分化主要倾向于产生叶原基，叶原基
对腋芽和生长锥起到明显的保护作用。当转变到模式Ⅱ后，腋芽原基在托叶原基形成后便出现，与模式Ⅰ相比，
发生时间提前，且生长速度明显快于叶原基和生长锥。该时期叶器官的发育相对滞后，分生组织细胞的分化以腋
芽发育为主。叶片由于发育迟缓，对芽端生长锥和腋芽原基的保护作用明显减弱。两个叶元间的相对着生位置
也发生了变化（表１）。当地上叶元数增加到１６～１７后，腋芽分生组织发育为花序原基，苞片和小花原基也开始
形成。根据Ｌｅｙｓｅｒ［３２］的观点，在苜蓿根颈芽发育过程中，叶元的模式Ⅰ发育时期为营养器官生长期，模式Ⅱ发育
时期为成花过渡期，叶元发生方式由模式Ⅰ转向模式Ⅱ是苜蓿营养生长向生殖生长转变的标志。当地上叶元数
增加到１６～１７后，发育进入成花期。
苜蓿根颈芽发育成枝的能力决定单茎生物量的形成，是影响苜蓿高产的一个潜在指标［２１］。本研究首次从叶
元水平揭示了苜蓿根颈芽发育进程中生长阶段的转变过程和判断方法，这为根颈芽发育成枝机理和苜蓿高产栽
培技术研究提供了理论基础。
３．３ 苜蓿根颈芽的预生长
大多数温带多年生草本植物会利用前一年或更早预发生的芽在当年形成更新枝［３５３６］，不同植物再生芽的预
发生时间是不同的。Ｍｅｌｏｃｈｅ和Ｄｉｇｇｌｅ［３７］发现，蔷薇科羽叶花属植物犃犮狅犿犪狊狋狔犾犻狊狉狅狊狊犻犻的叶和花序提前３年预
先发生。高山植物珠芽蓼（犘狅犾狔犵狅狀狌犿狏犻狏犻狆犪狉狌犿）的叶与花序从预发生到成熟至少需要４年时间［３８］。不同物
种间芽的预先发育程度也存在差异。有些植物仅预先形成茎、叶等营养器官，也有植物会预先形成茎、叶以及花
序［３９４０］。目前关于草本植物芽预生长的研究主要集中在温带高山草原与北极冻原植物的生态适应性方面［３８，４１］，
有关栽培作物芽预生长规律的研究鲜有报道。本文研究发现，苜蓿根颈芽的大多数叶节是在前一个生长季形成
的。返青出土前根颈芽已经预先形成（１８．３０±１．４０）个叶元。出土后，早期预先形成的（１０．２０±１．１０）个叶元随
之露出地面，叶元的发生模式此时也由出土前的模式Ⅰ转变为模式Ⅱ，当地上叶元数增加到（１７．５０±１．２９）个时，
腋芽分生组织发育为花序。根据上述研究结果分析，苜蓿根颈芽在返青出土前已经预先完成了营养器官的发生，
出土后便立即向成花期过渡。Ｓｔｕｂｂｅｎｄｉｅｃｋ和Ｂｕｒｚｌａｆｆ［４２］在对格兰马草（犅狅狌狋犲犾狅狌犪犵狉犪犮犻犾犻狊）叶元发育的研究中
发现，该植物分蘖芽从发生到开花平均发育１３个叶元，其中前６个叶元是提前１年预发生的，后７个叶元在返青
期形成并很快发育为生殖枝，这种预生长特性与本研究结果相似。Ｄｉｇｇｌｅ［３８］认为，芽的预生长特性有利于植物茎
叶和繁殖结构在下一个生长季开始后迅速成熟。因此，根颈芽的预先发育为苜蓿返青期的快速生长和高产牧草
的形成奠定了基础。
犚犲犳犲狉犲狀犮犲狊：
［１］ ＭüｎｄｅｒｍａｎｎＬ，ＥｒａｓｍｕｓＹ，ＬａｎｅＢ，犲狋犪犾．Ｑｕａｎｔｉｔａｔｉｖｅｍｏｄｅｌｉｎｇｏｆ犃狉犪犫犻犱狅狆狊犻狊ｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ．ＰｌａｎｔＰｈｙｓｉｏｌｏｇｙ，２００５，
１３９：９６０９６８．
２５１ 草 业 学 报 第２４卷
［２］ ＥｖｅｒｔＲＦ．Ｅｓａｕ’ｓＰｌａｎｔＡｎａｔｏｍｙ（３ｒｄｅｄ．）［Ｍ］．ＮｅｗＪｅｒｓｅｙ：ＪｏｈｎＷｉｌｅｙ＆Ｓｏｎｓ，Ｉｎｃ，２００６．
［３］ ＣｈｅｐｌｉｃｋＧＰ．Ｐｏｐｕｌａｔｉｏｎｄｉｆｆｅｒｅｎｔｉａｔｉｏｎｉｎｔｈｅｔｉｌｅｒａｒｃｈｉｔｅｃｔｕｒｅｏｆ犕犻犮狉狅狊狋犲犵犻狌犿狏犻犿犻狀犲狌犿 （Ｐｏａｃｅａｅ）ｉｎｒｅｌａｔｉｏｎｔｏｈａｂｉｔａｔ．
ＰｌａｎｔＳｐｅｃｉｅｓＢｉｏｌｏｇｙ，２０１５，３０：１６２７．
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ｏｆＢｏｔａｎｙ，２０１１，１０７：１０１７１０２７．
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ｔｉｖａｒ．ＡｎｎａｌｓｏｆＢｏｔａｎｙ，２００５，９５：４０１４１２．
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［９］ ＳｉｎｇｅｌｓＡ，ＩｎｍａｎＢａｍｂｅｒＮＧ．Ｍｏｄｅｌｉｎｇｇｅｎｅｔｉｃａｎｄｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔａｌｃｏｎｔｒｏｌｏｆｂｉｏｍａｓｓｐａｒｔｉｔｉｏｎｉｎｇａｔｐｌａｎｔａｎｄｐｈｙｔｏｍｅｒ
ｌｅｖｅｌｏｆｓｕｇａｒｃａｎｅｇｒｏｗｎｉｎｃｏｎｔｒｏｌｅｄｅｎｖｉｒｏｎｍｅｎｔｓ．Ｃｒｏｐ＆ＰａｓｔｕｒｅＳｃｉｅｎｃｅ，２０１１，６２：６６８１．
［１０］ ＺｈｕＪＱ，ＢｒｕｎｏＡ，ＪａｎＶ，犲狋犪犾．Ｔｏｗａｒｄｓｍｏｄｅｌｉｎｇｔｈｅｆｌｅｘｉｂｌｅｔｉｍｉｎｇｏｆｓｈｏｏｔｄｅｖｅｌｏｐｍｅｎｔ：ｓｉｍｕｌａｔｉｏｎｏｆｍａｉｚｅｏｒｇａｎｏ
ｇｅｎｅｓｉｓｂａｓｅｄｏｎｃｏｏｒｄｉｎａｔｉｏｎｗｉｔｈｉｎａｎｄｂｅｔｗｅｅｎｐｈｙｔｏｍｅｒｓ．ＡｎｎａｌｓｏｆＢｏｔａｎｙ，２０１４，１１４：７５３７６２．
［１１］ ＫｕｒｉｈａｒａＨ，ＫｕｒｏｄａＴ，ＫｉｎｏｓｈｉｔａＯ．Ｍｏｒｐｈｏｌｏｇｉｃａｌｂａｓｅｓｏｆｓｈｏｏｔｇｒｏｗｔｈｔｏｅｓｔｉｍａｔｅｔｕｂｅｒｙｉｅｌｄｓｗｉｔｈｓｐｅｃｉａｌｒｅｆｅｒｅｎｃｅｔｏ
ｐｈｙｔｏｍｅｒｃｏｎｃｅｐｔｉｎｐｏｔａｔｏｐｌａｎｔ．ＪａｐａｎｅｓｅＪｏｕｒｎａｌｏｆＣｒｏｐＳｃｉｅｎｃｅ，１９７８，４７：６９０６９８．
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ｔｏｍｅｒｏｎａｘｉｌａｒｙｂｕｄｏｕｔｇｒｏｗｔｈｉｎ犜狉犻犳狅犾犻狌犿狉犲狆犲狀狊Ｌ．Ｏｅｃｏｌｏｇｉａ，１９９４，１００：２３６２４２．
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４５１ 草 业 学 报 第２４卷