全 文 ：林业科学研究 2007, 20( 1): 74~ 78
Forest R esearch
文章编号: 10011498( 2007) 01007405
榕小蜂传粉行为对其繁殖的影响
谢晓波 1, 2, 陶 玫 2, 彭艳琼 1, 徐法健 1, 2, 杨大荣 1*
( 1.中国科学院西双版纳热带植物园,云南昆明 650223; 2.云南农业大学植保学院,云南昆明 650201 )
摘要: 在西双版纳热带雨林中,对叶榕的传粉榕小蜂不同运载花粉的过程对寄主榕果和自身后代的繁殖都有影响。
传粉榕小蜂主动为对叶榕传粉,在雌株上的榕果内, 榕小蜂传粉使雌花受精发育成种子, 榕小蜂不能在雌果中繁衍
后代; 在雄株上的榕果里,只有雄花和榕小蜂寄生的雌花,而不能产生种子。从雄花期榕果内出来的传粉榕小蜂雌
蜂, 飞到其它雄树上寻找雌花期的榕果产卵繁殖后代,经过飞翔的一只雌蜂在一个榕果内制造瘿花 353. 93 91. 72
朵, 最终发育到成虫期的榕小蜂数量为每果 283. 28 101. 42只, 平均瘿花率和成蜂率分别是 0. 26和 0. 81。通过控
制实验阻断繁殖雌蜂的飞行过程,一只雌蜂在一个榕果内可制造瘿花 446. 74 60. 06朵, 完成发育的榕小蜂数量是
386. 15 87. 46只,平均瘿花率和成蜂率分别是 0. 31和 0. 88。显然, 飞行运载花粉的代价直接减少了传粉榕小蜂
繁育后代的数量。
关键词: 对叶榕;传粉榕小蜂; 传粉行为;繁殖
中图分类号: S718. 4 文献标识码: A
收稿日期: 20051025
基金项目: 国家自然科学基金 ( 30670358, 30571507 )和中国科学院植物园与生物分类学研究项目 (KSCX2YWZ003)
作者简介: 谢晓波 ( 1981 ) ,男,山西运城人,在读研究生,农业昆虫和害虫防治专业,主要研究方向为植物保护和生态学.
* 通信作者: Em ai:l yangdr@ xtbg. ac. cn
The Impacts of Pollinating Behaviour of FigW asp on Its Reproduction
X IE X iaobo1, TAO M ei2, PENG Yanqiong1, XU Fajian1, 2, YANG Darong1
( 1. X ishuangbanna Trop ical Botan icalGarden, CAS, Kunm ing 650223, Yunnan, Ch ina;
2. College ofP lantProtect ion, Yunnan Agricu lturalUn ivers ity, Kunm ing 650201, Yunnan, Ch ina)
Abstract: Research w as carried out on the reproductive impacts of d ifferent carry po llen process o f figpo llinating
w asp o fF icus hisp ida in the trop ica l rainforest of X ishuangbanna. The results show ed that the po llinatorw as active
po llinat ion, and the female figs just produced seeds rather than w asps, wh ile the male figs produced w asps, and
there w as a seed insidema le fig. The po llinator! s foundresses leftm alefloral fig and looked fo r new receptive fig for
reproduct ion. A foundress average ly made 353. 93 91. 72 ga lls, and on ly 283. 28 101. 42 w asps w ere able to
comp le te life cycles. The rat io of galls and w asps w as 0. 26 and 0. 81 respect ively. In contro lled experimen,t a no
fly ing foundress w as introduced inside sing le fig, wh ich itmade 446. 74 60. 06 ga lls and fina lly 386. 15 87. 46
comp le ted life cycles. The rat io o f galls and w asps w as 0. 31 and 0. 88 respectively. In contras,t no fly ing foundress
alw ays reproducedmore o ffspring than that o f flying foundress. Th is implies that carry ing po llen and fly w ould in
crease reproductive costs of figpo llinating w asp.
Key words:F icus hisp ida; figpollinat ing w asp; pollinating act ion; reproduction
榕树 (F icus spp. )只有依靠榕小蜂传粉才能完
成有性繁殖,榕小蜂是榕树唯一的传粉昆虫,传粉榕
小蜂也必须依靠榕果内的雌花子房才能繁衍后代。
榕树和榕小蜂之间有着一对一的专性共生关系, 两
第 1期 谢晓波等: 榕小蜂传粉行为对其繁殖的影响
者这种互惠的关系早在白垩纪就已建立, 经过长期
的协同进化,二者关系已发展到高度专一, 互不可缺
的高级阶段 [ 1~ 8 ]。榕树和传粉榕小蜂为了彼此的
种群繁衍,两者在结构、行为等许多方面已经发生了
适应性改变 [ 9 ~ 11]。榕小蜂的传粉模式有主动传粉
和被动传粉之分, 通过寄主榕果内花药与胚珠的比
率,以及榕小蜂胸部花粉筐、前足基节上花粉刷的有
无,能判断一种传粉榕小蜂的传粉模式,主动传粉的
榕小蜂通常有两个发达的花粉筐和一对花粉刷, 并
且花药与胚珠的比率小于 0. 16 [ 11]。其次榕小蜂的
行为和寄主榕果内雄花的排列方式也能反映出传粉
的模式,榕小蜂有积极采粉行为,而雄花是整齐排列
在顶生苞片口的榕树种类常被认为是主动传粉的类
型。在榕小蜂中,大多数的种类是主动传粉的,极少
数种类还保留着祖先原始被动传粉的模式, 这种以
主动的传粉为主的模式被认为是榕小蜂协同进化的
一个结果 [ 12, 13 ]。
对叶榕 ( F icus hisp ida L) , 雌雄异株, 分布在广
东、海南、广西、云南和贵州,国外分布在印度、泰国、
马来西亚等地 [ 14]。国外主要在印度开展过对叶榕
的研究,报道了对叶榕传粉小蜂 (C eratosolen solm si
marchaliMayr)的生态学和行为学, 以及在雌雄同株
榕树上进行的榕树及其传粉榕小蜂繁殖特点的研
究 [ 15, 16 ]。国内仅本课题组在西双版纳研究了对叶
榕的传粉生物学、影响对叶榕及其传粉者繁殖的因
素,以及对叶榕果内榕小蜂群落结构等内容 [ 17~ 20]。
虽然, K jellberg等曾经通过花药与胚珠的比率预测
过对叶榕的传粉模式,但是缺乏对榕小蜂传粉行为
学的观察。更值得关注的是, 榕小蜂所有传粉行为
学方面的观察目前仍然局限在采粉和散粉两个阶
段 [ 21] ,而中间运载花粉的过程, 国内外同行还没有
对其开展研究。本研究将通过控制榕小蜂运载花粉
的行为来了解这一过程对榕小蜂繁殖造成的影响。
1 研究材料和方法
1. 1 研究材料
对叶榕,灌木和小乔木, 雌雄异株, 枝被糙毛。
叶通常对生,厚纸质, 卵状椭圆形或倒卵状椭圆形,
长 10~ 25 cm, 宽 5 ~ 10 cm, 全缘或有钝锯齿; 榕果
少有腋生或生于落叶枝上, 多数生于老茎发出的下
垂无叶枝上, 陀螺形, 成熟时黄色, 直径 1. 5 ~ 3. 8
cm,表面散生苞片和糙毛; 雄花生于雄株榕果内壁
近口部,四周多圈分布, 无花被, 有膜,雄蕊 1枚; 瘿
花生于内果腔, 占据果腔 80% , 无花被, 花柱近顶
生,粗短;雌花生于雌株榕果内, 无花被,子房红色,
短椭圆形,花柱长, 被毛,花间有刚毛。在西双版纳
热带植物园中,选取 4株对叶榕雄株和 4株对叶榕
雌株作为观察对象,以其中一株雄树作为控制性放
蜂的实验树。
对叶榕小蜂, 雌雄异形。雌虫:具翅,体黑色, 一
生要交配孕卵、采集榕树花粉、飞出其繁殖果, 寻找
对叶榕隐头花序内雌花开放的榕树, 其中一部分雌
蜂到新的雌株接受果内传粉, 受精后的雌花最后发
育成种子;另一部分雌蜂到雄株接受果内产卵、繁殖
后代。
雄虫:无翅,色绛红,具较发达的生殖器和口器,
一生仅起到与雌蜂交配和为雌蜂开凿出蜂口的
作用。
1. 2 研究方法
1. 2. 1 榕小蜂传粉模式的观察 采集接近雄花期
榕果,实验室内剖开榕果,对雄花的着生方式拍照记
录。当看到雌蜂离开瘿花进入果腔时, 把果移到
OLYMPUSCO11体视镜下观察传粉榕小蜂的采粉行
为及花粉筐和花粉刷的结构。另外从雌树上采摘刚
进入传粉榕小蜂的榕果,带到实验室内, 在体视镜下
观察榕小蜂的散粉行为。
1. 2. 2 雌雄株果内传粉的后果 从雌雄株上采集
正处于雌花期的榕果, 在 OLYMPUSCO11体视镜下
观察雌花结构上的差异, 当榕果发育到间花期的后
期阶段,从不同树上采集、解剖大量榕果, 记录雌果
内是否有榕小蜂的后代出现, 雄果内是否有种子
出现。
1. 2. 3 对叶榕单果的放蜂实验 为了使传粉榕小
蜂有一段飞行距离,选择一株孤立的对叶榕雄树, 该
树与临近的对叶榕雄株至少相距 200 m, 在实验树
结果量较多的时期, 用纱网袋 ( 20 cm ∀ 20 cm, 120
筛目 )隔离刚结的隐头果,当榕果发育到雌花期时,
准备蜂源进行单果放蜂试验。本实验用两种方法准
备蜂源,一种是作为对照的蜂源,直接用在榕果周围
盘旋、自然飞翔的传粉榕小蜂雌蜂对隔离单果进行
放蜂,为了保证这部分蜂源有一段距离的飞行过程,
在放蜂的前一天,移走了试验树上所有成熟或接近
成熟的榕果, 并抛弃到远离试验株的地方。次日放
蜂时,直接从实验树上的榕果周围捕捉飞翔的传粉
榕小蜂雌蜂对隔离果放蜂, 每个果只放一头雌蜂。
另一种蜂源的准备是在放蜂当日, 到其它对叶榕雄
75
林 业 科 学 研 究 第 20卷
株上采集雄花期榕果,放入隔离袋内让传粉榕小蜂
自然羽化、进入袋中, 然后取袋内的雌蜂对隔离单果
进行放蜂实验,与前一处理不同的是,这部分蜂源没
有飞行过程。两个处理放蜂实验均在 2005年 10月
8日一天内完成,经过 38~ 40 d的发育,榕果进入雄
花期, 榕小蜂完成了生活史。一共获得实验果 56
个,其中放飞翔雌蜂的榕果 29个, 放未飞翔雌蜂的
榕果 27个。榕果进入雄花期将被及时采摘,在封闭
的纱网袋内,让榕小蜂自然羽化、从榕果进入袋内,
再把每个样果内羽化出来的小蜂收集起来置于
75%的酒精中, 作好标签; 最后统计雌雄蜂的数量、
计数各个样果内的健全瘿花 (瘿花壁上有出蜂孔 )、
败育花、雄花、发育不健全瘿花 (瘿花壁上没有出蜂
孔,瘿花瘦小、颜色浑浊 )的数量等各项指标。
1. 2. 4 数据分析 由于两个处理所产生的总瘿花
数量、榕小蜂数量,以及瘿花率和成蜂率不呈正态分
布,因此选择 U检验方法,对两个处理之间总瘿花数
量和榕小蜂数量, 相应的瘿花率和成蜂率之间的差
异性进行比较, 检验不同处理之间总瘿花数量和榕
小蜂数量,相应的瘿花率和成蜂率之间是否有差异,
以及差异性是否显著。
2 结果与分析
2. 1 对叶榕传粉小蜂的传粉模式
传粉榕小蜂胸部花粉筐的有无、大小,以及前足
基节上花粉刷的有无, 是预测榕小蜂主动还是被动
传粉的重要指标。对叶榕传粉小蜂的胸部具有两个
发达的花粉筐和一对花粉刷, 它们会主动用前足基
节上的花粉刷把花粉收集到胸部的花粉筐内,然后
飞行寻找处于接受期的隐头果。当进入接受期的隐
头果内,它们又用花粉刷从花粉筐中掏出一些花粉
放在柱头上。对叶榕传粉小蜂发达的花粉筐、花粉
刷和主动的传粉行为从一个侧面示意其是主动传粉
的。从寄主榕树的角度分析传粉模式, 花粉囊 /胚珠
的比率是一个重要指标,对叶榕花粉囊 /胚珠的比率
为 0. 035,远小于被动传粉类 0. 16的低限指标,说明
对叶榕属于主动传粉类型 (见表 1)。还有雄花的着
生位置、散粉特征和传粉榕小蜂的雄蜂的行为也能
从一个侧面作证榕树和榕小蜂的传粉模式。在对叶
榕雄株榕果内,雄花着生在苞片口周围 (图 1), 雄蜂
交配完后不去咬断雄花, 雄花上的花粉粒也不散落
到果腔中去, 说明它们是主动传粉的类型。无论从
传粉榕小蜂的特征还是寄主榕树的传粉特征,都显
示对叶榕与其传粉榕小蜂是主动传粉的类型。
表 1 对叶榕传粉模式的指标
种类 样本量 雌花数量 雄花数量 花粉囊 /胚珠 花粉筐 花粉刷 传粉模式
对叶榕 29 1 376. 41 323. 14 47. 96 3. 58 0. 035
传粉榕小蜂 20 2个 1对 主动传粉
图 1 对叶榕雄株果内雄花的排列状
2. 2 传粉对传粉榕小蜂繁殖的影响
着生在对叶榕雄株果内的雌花花柱比较短, 光
滑,柱头膨大向外扩散呈喇叭状, 适合于榕小蜂产
卵,即使被传粉的雌花也不能形成种子, 因此雄株上
的榕果只是提供给榕小蜂繁殖后代。相比之下, 着
生在雌果内的雌花花柱较长, 花柱细小、弯曲, 着生
有一些细毛, 并相互交织缠绕在一起,其结构有利于
花粉的粘附和花粉管的萌发,而不利于榕小蜂产卵,
因此在雌株的榕果内,只生产着种子。可见在雌雄
株果内传粉对传粉榕小蜂的繁殖有两种结局 雌
株果内传粉榕小蜂的繁殖成功为零, 在雄株果内, 传
粉榕小蜂正常繁殖后代, 受寄主榕果和传粉榕小蜂
自身繁殖状态的影响。每只榕小蜂在每个榕果内繁
殖后代数量最少为 276只,最多为 444只。
2. 3 花粉运输对传粉榕小蜂后代数量的影响
榕果雄花期, 传粉榕小蜂成虫采粉后离开, 去寻
找正处于雌花期的接受果繁殖后代, 经过飞翔寻找
寄主的传粉榕小蜂,一只雌蜂可制造的瘿花数量有
197~ 614朵不等, 平均制造的瘿花量为 353. 93
76
第 1期 谢晓波等: 榕小蜂传粉行为对其繁殖的影响
91. 72朵, 这些瘿花最终能完成发育, 羽化出 85~
444只不等,平均 283. 28 101. 42只的传粉榕小蜂。
如果阻断繁殖雌蜂的飞行过程, 一只雌蜂可制造的
瘿花数量为 356~ 687朵不等, 平均 446. 74 60. 06
朵,最终发育成 38~ 468只榕小蜂, 平均榕小蜂 386.
15 87. 46只。经过飞行过程的传粉榕小蜂雌蜂生
产瘿花数量和子代榕小蜂数量均极显著地低于未飞
行雌蜂生产的瘿花和后代榕小蜂数量 (瘿花: U =
127. 50, P < 0. 01; 榕小蜂: U = 137. 00, P < 0. 01 )
(图 2)。
图 2 雌蜂飞行与否生产的瘿花和子代榕小蜂数量
2. 4 花粉运输对传粉榕小蜂后代瘿花率和成蜂率
的影响
榕小蜂的瘿花率等于总瘿花数量和总雌花数量
的比值,成蜂率等于榕小蜂成虫数量与总瘿花数量
的比值。经过飞行过程的榕小蜂, 每只蜂制造的瘿
花率从 0. 14到 0. 39不等,平均瘿花率 0. 26 0. 07;
没有飞行过程的雌蜂,其瘿花率极显著地高于飞行
雌蜂的 ( U = 195. 00, P < 0. 01), 每只制造的影响率
为 0. 22到 0. 52, 平均 0. 31 0. 056。对于成蜂率,
有飞行过程雌蜂,其后代的成蜂率为 0. 21~ 0. 97不
等,平均 0. 82 0. 21;而未飞行雌蜂,其后代的成蜂
率在 0. 098~ 0. 98之间, 平均 0. 88 0. 21,后者比前
者显著地高 ( U = 213. 00, P< 0. 01) (图 3)。
3 讨论
主动传粉在自然界中是很少发生,见报道的只有
榕小蜂为榕树主动传粉 [ 22] ,丝兰蛾 (Tegeticula yucca
图 3 雌蜂飞行与否生产的瘿花率和子代榕小蜂的成蜂率
ｓｅｌａ（Ｒｉｌｅｙ））为丝兰 ( Yucca smalliana Fern. )主动传
粉 [ 23] ,以及仙人掌蛾 (Upiga virescens)的主动传粉 [ 24]。
在已知的 750种榕树种类中,大约 1/3的榕树种类,
其榕小蜂是被动地为它们传粉,而大多数的榕小蜂种
是主动传粉的模式,它被认为是榕小蜂长期协同进化
的结果 [ 11, 12]。当榕树从原始的雌雄同株类型进化到
雌雄异株类型时,榕树功能性分化导致了雌株果接受
传粉,受精后发育成种子,而雄株果生产雄花,以及让
榕小蜂繁殖后代。虽然雌雄株榕果内雌花的形态和
结构已经分别特异化,但是研究证据表明,无论在雌
株果和雄株果内, 花粉管均能在雌花花柱内萌发, 但
是雄株果内的雌花花柱光滑,相互之间独立,于是花
粉管不能在花柱之间延伸,导致最终不能形成种子,
而较短的花柱与传粉榕小蜂的产卵器长度相匹配,适
合于产卵繁殖榕小蜂后代。相比之下,雌株果内的雌
花通过花柱之间的细毛连接成一个联合的柱头平台
( Synst igma),有利于接受花粉和花粉管的萌发,而较
长的花柱使榕小蜂不能产卵繁殖,最终雌果就只生产
种子。对叶榕是典型的雌雄异株类型,其花部的形态
特征及其传粉榕小蜂的行为学的观察研究结果与前
人在雌雄异株种类上的研究结果一致 [ 11]。
为了彼此种群的繁衍, 榕树和传粉榕小蜂各自
都有付出和回报,榕树为传粉榕小蜂提供了繁殖的
栖息地和食物,并获得了传粉的回报,而榕小蜂为了
繁殖后代,不惜进入雌株的榕果内,丧失繁殖后代的
机会。先前的作者报道: 虽然对叶榕雌雄株榕果吸
引到的传粉榕小蜂数量不同, 但雌株榕果成功地模
拟雄株上的榕果,致使传粉小蜂仍不加选择地进入
77
林 业 科 学 研 究 第 20卷
雌果 [ 15, 16 ]。榕小蜂除了付出部分进入雌果不能繁
殖子代的雌蜂外, 其自身的活动也影响到繁殖力的
大小, 在本研究中, 有飞行过程的传粉榕小蜂, 无论
是产生的瘿花还是羽化出来的后代榕小蜂数量, 均
明显比未飞行雌蜂繁殖的少。可见, 飞行消耗带来
的后果是:减少其繁殖后代的数量。可以推测飞行
距离的远近、携带花粉的量可能还影响着榕小蜂的
繁殖力。
参考文献:
[ 1 ] 马炜梁,陈勇,李宏庆. 榕树及其传粉者研究综述 [ J ]. 生态学
报, 1997, 17( 2) : 209~ 215
[ 2] H ere E A, Machado C A, Berm ingham E, e t a l. M olecu lar phyloge
n ies of figs and their pollinat ing w asps[ J] . Journal ofB iogeography,
1996, 23: 521~ 530
[ 3] W iebes J T. C oevolu tion of f igs and their in sect pollinators[ J] . An
nualReview of Ecolog ical System, 1979, 10: 1 ~ 12
[ 4] Ram irezBW. H ost sp ecificity of fig w asp s (A gaon idae) [ J] . Evolu
t ion, 1970, 24: 680~ 691
[ 5] Ram irez BW. Coevolu tion of F icus and Agaon idae[ J ]. Anna ls of
the M issou ri Botan icalG ard en, 1974, 61: 770~ 780
[ 6] M ichaloud G, M ich aloudPel letier S, W iebes J T, e t a l. The cooc
cu rren ce of tw o po llinating species of fig w asp and on e species of fig
[ J ] . Proceed ings of the Kon ink lijk e Nederland se akadem ie van
w etenschappen, SeriesC, 1985, 88: 93~ 119
[ 7] M ichaloud G, Carriere S, Kobb iM . Excep tions to the on e: one rela
t ion sh ip betw eenA frican fig trees and their f ig w asp pol linators: pos
s ib le evolut ion ary scenarios [ J] . Jou rnal ofB iogeography, 1996, 23:
513~ 520
[ 8] Rasplu s JY. The onetoone specif icity of the F icu sAgaon inaem utu
alism: how casual [A ] In: van derM aesen L JG, van der Bu rgt X
M, vanM edenbach de Rooy JM. The B iodivers ity ofA frican Plants
[M ] . K luw er Acad em ic Pub lish ers, Dordrech t, The Netherlands,
1994: 639~ 649
[ 9] Verkerke W. St ru cture and fun ct ion of the fig [ J ]. Experien tia,
1989, 45: 612~ 622
[ 10 ] G aneshaiah K N, K athuria P, Shaanker R U, et al. Evolu tion of
sty lelength variabil ity in figs and opt im ization of ovipositor length
in their pollin ator w asps: a coevolu tionary m odel[ J] . Journ alG e
netics, 1995, 74: 25~ 39
[ 11 ] Jousselin E, K jellb erg F. The functional im p licat ion s of active and
passive pollinat ion in d ioecious figs [ J] . E cology Letters, 2001, 4:
151~ 158
[ 12 ] C ook JM, B ean D, Pow er S A, et al. E volu t ion of a com plex coe
volved tra it: act ive pol lination in a genu s of fig w asps [ J] . Journal
of Evolu tionary B iology, 2004, 17: 238~ 246
[ 13 ] Jousselin E, H ossaertM cK ey M, H erre E A, e t a l. Why do f ig
w asps act ively pollinate m onoecious figs [ J ] . Oecologia, 2003,
134: 381~ 387
[ 14 ] 吴征镒,陈介,陈书坤,等.云南植物志 (第六卷 ) [M ] .北京:科
学出版社, 1995: 595~ 671
[ 15 ] PatelA, AnstettM C, H ossaertM ckey M, et a l. Po llinators en tering
fem ale d ioecious figs: w hy comm it su icide [ J ]. Journ al of Evo lu
tionary B iology, 1995, 8: 301~ 313
[ 16 ] PatelA, H ossaertM ckeyM. Compon ents of rep roduct ive success in
tw o d ioecious fig species, F icu s exa sperata and F icu s h isp ida [ J] .
Eco logy, 2000, 81: 2 850~ 2 866
[ 17 ] 彭艳琼,杨大荣,段柱标, 等. 影响对叶榕及其传粉者繁殖的因
素 [ J] .植物生态学报, 2005, 29( 5 ) : 793~ 798
[ 18 ] 王宪芳,彭艳琼, 杨大荣. 对叶榕及其传粉榕小蜂的繁殖特点
[ J] .云南农业大学学报, 2005, 20( 5) : 632~ 635
[ 19 ] 杨大荣, 彭艳琼,王秋艳, 等.热带雨林三种榕树隐头果昆虫群
落结构与功能生态群生态特性 [ J] .生态学报, 2003, 23( 9) :
1798~ 1806
[ 20 ] 徐磊, 杨大荣,彭艳琼, 等.西双版纳的榕树及其隐头果内的小
蜂群落 [ J].林业科学研究, 2005, 18( 4 ): 497~ 503
[ 21 ] Yang D R, Peng Y Q, Song Q S, et a l. Po llination biology ofF icu s
h ispida in the trop ical rain forests ofX ishuangb anna, Ch ina[ J] . A c
ta Botann ica S in ica, 2000, 44( 5) : 519~ 526
[ 22 ] K jellberg F, Jousselin E, B ronstein J L, et al. Po llination m ode in
fig w asps: th e p red ictive pow er of correlated traits [ J] . P roceed ing
of th e Royal Society B, 2001, 268: 1 113~ 1 121
[ 23 ] Pellm yr O. Pollinat ing seed eaters: w hy is active pol lination so rare
[ J] . Ecology, 1997, 78: 1655~ 1660
[ 24 ] H o lland J N, F lem ing T H. Mu tu alis tic interact ion s betw een Up iga
virescen s( Pyralidae), a poll inating seedconsum er, andLophocereu s
schotti ( C actacae) [ J]. E cology, 1999, 80: 2 074~ 2 084
78