全 文 ：园艺学报，2015，42 (9)：1699–1706.
Acta Horticulturae Sinica
doi：10.16420/j.issn.0513-353x.2015-0128；http：//www. ahs. ac. cn 1699
收稿日期：2015–06–08；修回日期：2015–09–06
基金项目：基金项目农业部行业公益项（201003067）；教育部西南大学项目（XDJK2013C104）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：zhoucy@cric.cn）
柑橘溃疡病菌分化及防治研究进展
姚廷山，周 彦，周常勇*
（西南大学柑橘研究所，国家柑橘工程技术研究中心，重庆 400712）
摘 要：对柑橘溃疡病菌（Xanthomonas citri subsp. citri，Xcc）的分类地位、菌系分化和致病机理进
行了总结，重点阐述了运用生物学、血清学和分子生物学方法鉴定溃疡病菌遗传变异的研究进展，并介
绍了该病的防治方法。
关键词：柑橘溃疡病；菌系分化
中图分类号：S 666 文献标志码：A 文章编号：0513-353X（2015）09-1699-08

Research Development of the Differentiation and Control of Citrus
Bacterial Canker Disease
YAO Ting-shan，ZHOU Yan，and ZHOU Chang-yong*
（Citrus Research Institute，Southwest University，National Engineering Research Center for Citrus，Chongqing 400712，
China）
Abstract：Citrus canker caused by Xanthomonas citri subsp. citri（Xcc）is one of the most bacterial
disease of citrus. In this paper，the taxonomic status of citrus canker bacteria，fungi and pathogenic
mechanism of differentiation were summarized. Focusing on the research progress in the use of biological，
serological and molecular methods to identify genetic variation canker，and introduced the disease control
methods.
Key words：citrus canker disease；differentiation

柑橘是世界第一大果品（邓秀新，2005）。近年来中国柑橘产业发展迅速，栽培面积和年产量
已超过美国和巴西，成为世界第一大柑橘生产国。在影响柑橘生产可持续发展的诸多因素中，检疫
性病虫害是一个极其重要的制约因素。其中，由柑橘溃疡病菌（Xanthomonas citri subsp. citri）引起
的柑橘溃疡病，因其菌系分化复杂、发病率高、传播快、寄主范围广，被认为是世界柑橘生产的重
要检疫性病害。目前中国各主要柑橘产区几乎皆有柑橘溃疡病发生，对柑橘尤其是橙类产业造成了
严重损失。由于柑橘溃疡病疫区长期使用单一铜制剂类型农药，造成抗药性日趋严重（Behlau et al.，
2011），因此通过转基因技术提高植株抗性，或者寻找新的微生物源和植物源制剂对今后溃疡病的防
治显得尤为重要。
本文中对柑橘溃疡病菌起源、菌系分化，以及防治研究进展作一综述，旨在为更好地防治柑
橘溃疡病提供借鉴。

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Research development of the differentiation and control of citrus bacterial canker disease.
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1 柑橘溃疡病的分布及病原命名
柑橘溃疡病起源于东南亚或印度（Fawcett & Jenkins，1933；Civerolo，1984），随后扩散到南非、
中东、澳大利亚等国和地区（Gottwald，2001，2002），并逐渐迁移至世界各柑橘生产国。中国的柑
橘溃疡病最早发现于华南地区，随后全国各主要柑橘产区均有报道，其中以华南地区发生最为严重。
早期柑橘溃疡病常与柑橘疮痂病相混淆，到 1915 年才将其确定为一种新的细菌性柑橘病害。早期对
柑橘溃疡病病原菌的命名较为混乱，直至《伯杰氏细菌鉴定手册》第八版将其正式命名为
Xanthomonas campestris pv. citri。随后根据分子指纹和 DNA-DNA 杂交分析的结果，将其更名为
Xanthomonas axonopodis pv. citri（Vauterin et al.，1995）。近年来，根据 16S RNA 基因序列差异，将
其定名为 Xanthomonas citri subsp. citri（Schaad et al.，2006）。
2 菌系分化
2.1 寄主专化性
根据地理分布和对寄主植物的致病性的差异将柑橘溃疡病菌分为 A、B、C、D、E 等 5 个菌系。
其中致病力最强的亚洲菌系为 A 菌系，可侵染柑橘属所有植株；B 菌系发现于南美洲，为害柠檬和
墨西哥莱檬；C 菌系发现于巴西，主要侵染墨西哥莱蒙和酸橙；D 菌系发现于墨西哥，主要侵染墨
西哥莱檬；E 菌系发现于美国佛罗里达州苗圃。该分类方法纠正了之前从新寄主上分离出
Xanthomonas 属病原就定为新种的乱象。对来自伊朗和韩国 43 个柑橘溃疡病菌株进行 AFLP 分析结
果显示，虽然 B 菌系和 D 菌系内不存在显著的地域差异，但 A 菌系和 C 菌系中的菌株变异受地理
差异的影响较大（Khodakaramian & Swings，2011）。
2.2 血清学分化
早期研究显示，柑橘溃疡病菌的 5 个不同菌系 A、B、C、D、E 间存在血清学的差异。随后还
制备了 3 种可分别特异性识别 A、B 和 C 菌系的单克隆抗体（Alvarez et al.，1991）。
2.3 分子变异
已经明确了 A、B、C 菌系间具有很多不同的基因差异。近年来的研究显示，细菌Ⅲ型分泌系
统（T3SS）hrpB4、hrpX 基因以及未在植物致病性中报道的 htrA 基因显示不同溃疡病菌菌系的致病
力差异，表明和溃疡病菌的毒性有关，可解释 A 菌系的毒性比 B、C 菌系高，根据这些基因的差异
可区分不同的菌系（Laia et al.，2009）。运用 rep-PCR 分析，引物对 Ms+/Ms- 可有效区分 A 菌系和
A* 菌系（Fatemeh et al.，2014），环介导等温扩增技术可将 E 菌系与 A，B/C/D 菌系分开（Rigano et
al.，2010）。
3 种内分化
3.1 16S rRNA 差异
柑橘溃疡病菌不仅被分为了多个菌系，还存在复杂的种内分化，以及种下阶元现象。
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根据 16S rRNA 基因序列的差异，将柑橘溃疡病菌分为了柑橘黄单胞柑橘亚种（X. citri subsp.
citri，Xcc）、棕色黄单胞莱檬亚种（X. fuscans subsp. aurantifolii，Xfa）和苜蓿黄单胞枳柚亚种（X.
alfalfae subsp. citrumelonis，Xac）等 3 个亚种（Schaad et al.，2006）。其中柑橘黄单胞柑橘亚种为原
A 菌系和地毯黄单胞柑橘亚种（X. axonopodis pv. citri），是中国柑橘溃疡病菌的主要类型。柑橘黄
单胞柑橘亚种也包括 A* 和 Aw 两个变种。其中 A* 变种发现于亚洲西南部的阿曼、沙特阿拉伯、伊
朗和印度，仅能为害莱檬。Aw 变种分布于美国惠灵顿、佛罗里达南部，侵染柠檬和莱檬，不侵染葡
萄柚（Verniere et al.，1998）。
3.2 细菌 Ⅲ 型分泌系统（T3SS）
T3SS 是重要的蛋白运输机制，与柑橘溃疡病菌的寄主范围和致病性密切相关。T3SS 介导了
XccAw对莱檬的致病性，并影响 A* 的寄主范围（Rybak et al.，2009）。此外，虽然 Xcc 和 Xfa 都包
含有 T3SS，但所含 T3SS 的数量存在差异，其中 XccA、XccAw 分别包含 24 和 30 个 T3SS 效应子，
而 Xfa 含有 26 ~ 27 个 T3SS 效应子（Moreira et al.，2010；Jalan et al.，2013）。运用根据 avrXacE1、
avrXacE2、avrXacE3、avrXacBs2、pthA4、hpaF 及亮氨酸富集蛋白（XAC3090）基因设计的引物探
针，对巴西 157 个菌株进行 Southern 杂交、Box-PCR、Eric-PCR 分析表明，pthA4 等表现丰富的多
态性（Jacian et al.，2009）。
3.3 分子标记分析
Li 等（2007）应用了 IES（insertion event scanning）方法对各国柑橘溃疡病蜡叶标本进行地理
分布及基因多样性分析，证明了佛罗里达州 1911 年溃疡病爆发的来源。PthA 基因的多样性分析表
明，柑橘溃疡病菌含有 1 ~ 4 个 PthA 拷贝，A 菌系有超过 3 个，B/C、A*、Aw 根据菌系不同含有 1 ~
3 个 PthA 拷贝（Lee et al.，2008）。Buithingoc 等（2009）利用 SSR 标记技术对 25 个国家 239 株柑
橘溃疡病菌的分析结果显示，选取的 14 个基因座中大多数都具有很高的遗传多样性。Ngoc 等（2009）
基于 AFLP 片段多态性的基因进化分枝分析表明，A* 菌系（包括 Aw）比 A 菌系有更高的分子遗传
多样性。Rezaei 等（2012）对采自伊朗的 25 个菌株进行表型及基因组学评估，根据寄主范围测定可
分为两个组群，第一组群可侵染多种柑橘，但第二组群只侵染墨西哥莱檬，运用 rep-PCR 及 RAPD
分析表明遗传多样性丰富，其中来自 Sistan-va-Baluchestan 的菌株差异最大，可能与其它菌株的起源
不同。在中国，Ye 等（2013）首次采用基于 tale 基因的 Southern 杂交的方法对南方 9 个柑橘种植省
份的柑橘溃疡病菌进行遗传多样性分析，表明可将病菌分为 A ~ N 共 14 种不同种类的致病型，其对
不同品种柑橘的致病性有所不同。Arshadi 等（2013）对马来西亚 25 株柑橘溃疡病菌进行 rep-PCR
分析，结果表明柑橘溃疡病菌具有丰富的遗传多样性，聚类分析与地理起源相关，但与它们的寄主
种类无关。
3.4 生物膜差异
生物膜由多糖、蛋白和核酸组成，在细菌的吸附和保护上起着非常重要的作用，其与溃疡病菌
株的致病力密切相关（Malamud et al.，2010；Moreira et al.，2010；Huang et al.，2013）。在外界胁
迫下 Aw 和 A*变种生物膜产生的应答反应存在显著差异（Sena-Vélez et al.，2014）。
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4 致病机理
4.1 致病过程
致病性基因 pthA、hrp 等编码无毒蛋白 Avr，无毒蛋白在病原菌中表达，T3SS 伴侣蛋白 HpaB
与 Avr 的 N′ 端 1 ~ 50 个氨基酸相结合，通过 T3SS 促进它的分泌，Avr 蛋白被转移到柑橘细胞中并
发生二聚化。宿主细胞内的内协助因子 Importinα 与 Avr 的核定位信号（NLSs）特异性互作，之后
与 Importin β 一起使 PthA 进入细胞核，调节运转到细胞核中，修饰寄主细胞的转录组，导致增生症
状或 HR 反应（Yang et al.，1996；胡春华 等，2008）。柑橘溃疡病菌的致病性主要通过 T3SS 和 Avr
编码蛋白实现（GÜrlebeck et al.，2006）。
4.2 致病相关基因
研究显示，柑橘溃疡病菌可通过寄主糖蛋白（glycoprotein）特异凝集因子来感染柑橘。在溃疡
病菌编码的致病相关基因中，avr（avirulence）、rpf（regulation of pathogenicity factor）和 hrp
（hypersensitive response，pathogenicity）等基因家族的研究较深入。
avr 基因家族：avr 家族在寄主—病原物的互作中具有双重功能，即在抗性寄主上引起 HR 反应，
在感病寄主上加重症状的表现（Dunger et al.，2007）。无毒基因 avrGf2 已被确定是 C 菌系在葡萄柚
上产生过敏性反应的原因，虽然 avrGf2 转化结合子相对于 avrGf1 而言可更快诱导过敏性反应更低
的群体，但 A 菌系侵入葡萄柚叶片后，其 avrGf1 或 avrGf2 的表达可造成相同的表型。试验表明 B
菌系中都包含 1 个 avrGf2 转座子，这可能导致 B 菌系与 C 菌系的寄主范围的差异（Gochez et al.，
2015）。
rpf 基因家族：目前已发现 pthA、pthB、pthC 等 10 余种 rpf 基因，此类基因都具有核定位信号
区（NLSs）。通过对 NLSs 序列进行定点突变，可使 Pth 失去致病能力（Elizabete et al.，2008）。rpf
基因通过调控 opsX、gumB、gumD 和 galU 基因，从而影响蛋白酶、葡聚糖内切酶、聚半乳糖醛酸
连接酶、胞外多糖等致病相关因子的产生。目前尚未在柑橘溃疡病菌中发现黄单胞菌 rpf 基因家族
中特有的 rpfH 和 rpfI 基因（da Silva et al.，2002）。
hrp 基因家族：hrp 基因家族主要编码 T3SS 蛋白，并在植物宿主细胞中释放效应蛋白。将 hrp
基因簇中的 hrpX 和 hrpG 基因进行突变后，柑橘溃疡病菌将丧失感染柑橘的能力（Guo et al.，2010）。
此外，T3SS 中还有 4 种高度保守的 PthA 基因（Cubero & Graham，2004），在非致病性黄单胞杆菌
内插入 pthA 基因后，可在柑橘上产生典型的溃疡病症状（Swarup et al.，1991）。虽然各 pth 基因很
相近，但是每个基因都有一个独特的重复中央区域，Xcc306 菌株含有 4 个 TAL 效应子基因，pth4
对柑橘溃疡病病斑的形成有一定作用（Yan & Wang.，2012）。可结合对寄主应答 Xcc 侵染 TAL 效应
因子含量变化的转录分析、TAL 效应结合元件（EBE）预测和 TAL 效应因子设计来确定柑橘的感病
（S）基因（Hu et al.，2014）。hrp 基因的转录表达在植物中诱导并且受 hrpG 和 hrpX 调节（Alegria
et al.，2004；Guo et al.，2011）。
除了上述基因家族外，opsX、pgi、rfgp、gum 等毒性基因也参与了柑橘溃疡病菌的致病过程
（Burnings & Gabriel，2003）。其中，敲除 galU、colR、colS 等基因，都可导致 Xcc 在葡萄柚上不
表现症状（Guo et al.，2010；Yan & Wang，2011）。脂多糖（LPS）生物合成基因 wxacO 和 rfbC 的
突变可引起 Xcc 在葡萄柚上的移动性、抗逆性及毒性的下降（Li & Wang，2011）。Tn5 转座子介导
的诱变筛选是创建突变体的一种非常有效的方法，已被用于黄单胞成员的潜在毒性相关基因的高效
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筛选（Wang et al.，2008；Laia et al.，2009；Rott et al.，2011）。通过对 Xcc306 菌株包含的近 22 000
种突变体在葡萄柚上致病缺陷突变体的筛查，确定了 82 个基因与 Xcc 引起的柑橘溃疡病症状相关，
其中 23 个基因被归类为重要基因类群，其余被归类为假定毒性相关基因类群（Yan & Wang，2012）。
此外，柑橘溃疡病菌编码的 XadA 外膜蛋白、粘附素蛋白等都在柑橘溃疡病菌的致病过程中起重要
作用（da Silva et al.，2002；Salzberg et al.，2008）。
5 柑橘溃疡病的防治
5.1 栽培管理与化学防治
冬季清园、修剪枝梢、清除病枝，可减少初侵染源，同时增加植株抗性。另外将柚类和温州蜜
柑两种品种混栽，树冠达到一定比值可有效控制溃疡病的发生。药剂有以下两类：（1）铜制剂，包
括 30%氢氧化铜悬浮剂、1.5%噻霉酮水乳剂、27.12%碱式硫酸铜悬浮剂等；（2）链霉素类，包括 2%
春雷霉素水剂、70%农用链霉素可溶性粉剂等。在进行药剂防治时需考虑品种的敏感性差异，高抗
和中抗柑橘品种可选用铜制剂防治，对溃疡病敏感的柑橘品种，在药剂防治的同时辅以栽培管理。
5.2 生物防治与抗病育种
国外已禁止或限制了许多高毒高残留化学农药使用，由于化学药剂的残留及抗药性问题，“环
境和谐型农药”已成为农药发展的必然趋势。目前从杂草、林木、果树、蔬菜等植物源中获得的多
种提取物均表现出对柑橘溃疡病菌具有较好的抑菌效果（Csizinszky et al.，1993；Akltar et al.，1997）。
通过使用榨蚕抗菌肽和枯草芽孢杆菌 CQBS03 等辅助方法，也可降低杀菌剂的使用次数和用量
（Romero et al.，2001）。此外，近年来筛选出的噬菌体和欧文氏菌也具有防治柑橘溃疡病的潜力。
目前利用转基因技术培育抗柑橘溃疡病优良品种也是研究热点之一。20 世纪末中国获得了转柞
蚕抗菌肽 D 基因抗性锦橙新会橙和脐橙株系（陈善春 等，1996）。随后获得的表达外源基因 NLS、
chit42、Xa21 以及 PthA 的冰糖橙、椪柑和甜橙也对柑橘溃疡病具有一定的抗性（胡春华 等，2008；
Mendes et al.，2010；Yang et al.，2011）。研究表明，N–酰基高丝氨酸内酯（AHLs）作为信号分子
介导的细菌群体感应系统参与诸多病原菌的致病过程（Withers et al.，2001）。将源于细菌的 AHLs
水解酶基因转入植物，可提高植株对溃疡病的抗性（Fuqua et al.，2011）。近年来采用基因敲除技术
发现，溃疡病菌中 tale 基因编码的串联重复单元 12 和 13 位氨基酸与植物启动子结合可激活植株相
应的抗感反应，这为今后溃疡病抗病育种提供了新思路。
迄今尚未发现能彻底防治柑橘溃疡病的药剂和方法。美国、巴西等及中国丘陵山区仍然主要采
取挖除病树、集中烧毁的措施。运用传统检验与现行的分子检测手段相结合的方法，执行严格的检
疫制度可防止柑橘溃疡病菌的扩散。在无法彻底清除病树的地区，可适时使用化学农药，建立防风
林，以及防治潜叶蛾等措施。目前对柑橘溃疡病的研究还主要侧重于菌系分化和遗传多样性，对于
致病深层机理的研究还不完善，明确各致病因子与病害发生的准确关系，为抗病育种提供丰富的基
因信息，有利于开发全新的病害控制策略。

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