全 文 ：园 艺 学 报 2014，41（3）：429–436 http: // www. ahs. ac. cn
Acta Horticulturae Sinica E-mail: yuanyixuebao@126.com
收稿日期：2013–10–30；修回日期：2014–01–22
基金项目：北京市科技新星计划项目（2009B27）；北京市自然科学基金项目（6122011）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：chinabjwyz@sohu.com）
外源 SA 对低温下杏花器官超微结构的影响
张俊环，王玉柱*，孙浩元，杨 丽，姜凤超
（北京市农林科学院林业果树研究所，北京 100093）
摘 要：应用透射电镜技术对外施水杨酸（salicylic acid，SA）的杏花在低温胁迫处理后花瓣、花粉、
柱头和胚珠珠心细胞的超微结构进行了观察。结果表明，喷水对照经–2 ℃低温处理 4 h 后，花瓣细胞结
构受到了严重破坏，发生了质壁分离，线粒体内嵴结构被破坏；花粉壁外壁结构破坏明显；柱头细胞和
胚珠珠心细胞的线粒体内嵴发生囊泡化甚至解体呈空洞状，细胞核双层核膜发生溶解或部分消失。而外
施 100 μmol · L-1 SA 的杏花花瓣、花粉、柱头和珠心细胞在–2 ℃低温处理 4 h 后，依然保持与正常细胞
相似的细胞器结构。这说明 SA 预处理可增强在低温下细胞结构的稳定性，从而提高杏花的低温适应性，
从细胞学角度证实了外施适宜浓度的 SA 可增强杏花的抗寒性。
关键词：杏；花器官；水杨酸；超微结构；低温
中图分类号：S 662.2 文献标志码：A 文章编号：0513-353X（2014）03-0429-08

Effect of Exogenous SA Pretreatment on the Ultrastructure of Flower Cells
in Apricot Under Chilling Stress
ZHANG Jun-huan，WANG Yu-zhu*，SUN Hao-yuan，YANG Li，and JIANG Feng-chao
（Institute of Forestry and Pomology，Beijing Academy of Agriculture and Forestry Sciences，Beijing 100093，China）
Abstract：The ultrastructure of petal，pollen，stigma and ovule cells under chilling stress after SA
pretreatment was observed using the transmission electron microscopy. The results showed that the
ultrastructure of normal flower cells pretreated with H2O was damaged remarkably under –2 for 4 h. ℃
The plasmolysis phenomenon occurred in the spetal cells，the cristae of mitochondria were damaged；
Obvious injury occurred in pollen exine；The cristae of mitochondria of stigma and nucellus cells were
disrupted and even became empty， the nucleus membrane was partly dissolved. In contrast， the
ultrastructure of petal，pollen，stigma and ovule cells pretreated with 100 μmol · L-1 SA still maintained
nearly integrated state after 4 h chilling stress. Therefore，the stability of flower organ cells under chilling
stress could be increased by SA pretreatment. The obtained results，to our knowledge，firstly offered the
cytological evidence for the chilling resistance increased by exogenous SA pretreatment in apricot flower.
Key words：apricot；flower organ；salicylic acid；ultrastructure；low temperature

杏树春季开花较早，花期常常遭到霜冻为害，而花器官是对低温较为敏感的器官，也是直接决
定杏产量和收益的重要器官，并且花瓣、雌蕊和雄蕊之间的抗寒力也不同。王飞等（1995）、彭伟秀

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等（2002）、孟庆瑞等（2008）在不同杏树品种上的研究得到了相同的结论，即在同一朵花中，抗寒
性强弱为花瓣 > 雄蕊 > 雌蕊。
许多研究表明，水杨酸（salicylic acid，SA）是能够激活植物过敏反应和系统获得性抗性的重要
的内源信号分子。适当浓度的外源 SA 能提高小麦、烟草、西瓜、香蕉、枇杷、桃等多种植物幼苗、
花或幼果的抗寒性（郭守华 等，2004；Taşgın et al.，2006；Yang et al.，2008；刘国强 等，2009；
周利民和陈惠萍，2009；邓世媛 等，2012）。作者以前的研究表明，0.1 mmol · L-1 的水杨酸（SA）
预处理可增强杏花在–2 ℃低温下的抗氧化酶活性和 CBF 转录因子的表达，从而增强其抗寒力。在
此基础上，以早熟品种‘骆驼黄’杏为试材研究 SA 预处理对其花瓣、花粉、雌蕊柱头和胚珠等花
器重要组成部分的细胞超微结构的影响，以期揭示 SA 诱导杏花抗寒性的的结构基础，为 SA 在减
轻或控制杏树晚霜危害的应用中提供最直接的细胞学证据。
1 材料与方法
1.1 材料及其处理
2012 年 3 月 31 日，在北京市农林科学院林业果树研究所杏育种圃选择早熟杏品种‘骆驼黄’
5 ~ 8 年生大树，在显蕾期剪取 35 ~ 45 cm 长（有 25 ~ 30 个花蕾）的 1 年生花枝，带回实验室进行
分组处理，每个处理 10 ~ 15 个花枝。SA 处理：将花枝放入盛有 0.1 mmol · L-1 SA 溶液的烧杯中进
行溶液培养加喷施（内含 0.3%的 Tween20）处理，喷施花枝至花蕾湿润为止，在常温（20 ~ 22 ℃）
下吸收 2 h。以清水处理为对照。之后将 SA 处理和对照处理的花枝均转入（–2 ± 0.5）℃进行 4 h
的低温处理，处理之后摘取全部花朵，一部分用于超微结构的研究，另一部分用液氮速冻后置–80 ℃
下保存，以后用于丙二醛的测定。每个处理设至少 3 次重复。
1.2 丙二醛（MDA）含量测定
参照 Dhindsa 等（1981）的 TBA 比色法，丙二醛含量采用公式 C = 6.45（D532–D600）–0.56D450
计算 MDA 含量，结果以 nmol · g-1 FW 表示。
1.3 电镜观察
取 SA 处理和对照花枝中部的花朵（每个花枝中部取 2 个花蕾，共取 10 ~ 15 个花蕾），分别切
取柱头、胚珠、花药及花瓣约 3 mm × 1 mm 的组织小块，立即投入用 2.5%的戊二醛固定液，并进
行真空处理以使样品沉入固定液液面下。之后在 4 ℃下固定 6 h，再用 1%的锇酸 4 ℃下固定过夜，
0.1 mol · L-1（pH 7.2）的磷酸缓冲液冲洗，常规梯度乙醇脱水，100%丙酮和 Spurr 过渡，Spurr 包埋，
60 ℃恒温聚合 24 h。之后对样品先进行半薄切片定位，之后用 LEICAUC6i 型切片机进行超薄切片，
放在附有 Formvar 膜的 100 目的铜网上，醋酸双氧铀和柠檬酸铅双染色，在 JEM-123O 透射电镜下
观察与照相。
2 结果与分析
2.1 外施 SA 对低温胁迫下杏花丙二醛含量的影响
喷施 SA 的杏花在低温下 MDA 含量明显低于喷水的对照（图 1）。以前的研究表明，在常温下，
喷施 SA 对杏花细胞内的 MDA 含量没有明显影响，与对照处理几乎没有区别，而在低温胁迫期间，
3 期 张俊环等：外源 SA 对低温下杏花器官超微结构的影响 431

图 1 SA 预处理对–2 ℃低温下杏花 MDA 含量的影响
Fig. 1 Effect of SA pretreatment on the level of MDA in
apricot flowers during chilling treatment
P ＜ 0.05.
两处理杏花细胞内的丙二醛含量都有所升高，
说明细胞受到了不同程度的低温伤害。这表明
外施 SA 可以明显延缓低温引起的膜脂过氧化
作用，从而减轻膜系统损伤。
2.2 外源 SA 对低温胁迫下杏花花瓣细胞超微
结构的影响
与正常的花瓣细胞（图 2，b）相比，喷水
对照处理的花瓣在–2 ℃低温处理 4 h 后，维管
束薄壁细胞（图 2，c）发生了明显的质壁分离，
线粒体内嵴结构部分溶解，部分质膜破裂，内
容物进入质膜和细胞壁之间；外施 SA 的花瓣细胞（图 2，d）受低温破坏较小，线粒体结构与正常
细胞没有明显区别。





















图 2 SA 预处理对低温下杏花花瓣维管束薄壁细胞超微结构的影响
a：花瓣半薄切片光镜下的照片，箭头所指为超薄切片的取样部位，即维管束薄壁细胞；b ~ d：花瓣的透射电镜照片（b：常温
下正常花瓣维管束薄壁细胞；c：喷水对照花瓣经低温处理后的维管束薄壁细胞发生了质壁分离，线粒体内嵴结构被破坏；
d：SA 预处理花瓣经低温处理后的维管束薄壁细胞）。CW：细胞壁；Pm：质膜；M：线粒体；V：液泡；T：液泡膜。
Fig. 2 Effects of SA pretreatment on the ultrastructure of vascular parenchyma cells in apricot flower after 4 h chilling stress
a：Semithin section of petal，show the sampling cells for transmission electron micrograph，TEM（arrow）. b–d：TEM of vascular parenchyma cells
（b：The vascular parenchyma cells of apricot at normal temperature；c：The vascular parenchyma cells of control flower（H2O pretreated）under
–2 ℃ for 4 h，show the plasmolysis；d：The vascular parenchyma cells of SA pretreated flower under–2 ℃ for 4 h）.
CW：Cell wall；Pm：Plasmalemma；M：Mitochondrion；V：Vacuole；T：Tonoplast.
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2.3 外源 SA 对低温胁迫下杏花花粉粒细胞超微结构的影响
常温下正常花粉粒细胞的花粉壁结构分 2 层，即外壁和内壁，外壁包括外壁外层和外壁内层两
部分，且细胞内有丰富的线粒体（彭伟秀 等，2001；Mert & Soylu，2007；Eliseu & Dinis，2008）。
图 3，b、c 显示，正常花粉粒细胞的花粉壁正常，有清晰的分层结构。–2 ℃喷水对照低温处理 4 h
后，花粉外壁覆盖层发生溶解甚至有区域整个外壁解体（图 3，d），线粒体没有出现明显变化；而
SA 预处理经低温后的花粉壁结构正常，内部线粒体丰富（图 3，e），与低温处理前的正常花粉粒细
胞结构没有明显区别。





























图 3 SA 预处理对低温下杏花花粉粒营养细胞超微结构的影响
a：花药的半薄切片，箭头所指为超薄切片的取样部位，即花粉细胞；b ~ e：花粉粒营养细胞的透射电镜照片（b 和 c：常温下正常花粉粒
营养细胞；d：喷水对照低温处理后的花粉粒营养细胞，细胞壁伤害明显；e：SA 预处理经低温后的花粉粒营养细胞）。
E：花粉外壁；Ect：花粉外壁外层；Ene：花粉外壁内层；I：花粉内壁；Te：覆盖层；M：线粒体。
Fig. 3 Effects of SA pretreatment on the ultrastructure of vegetable cells of pollen grain in apricot flower after 4 h chilling stress
a：Semithin section of pollen grain，show the sampling cells for TEM（arrow）. b–e：TEM of vegetable cells of pollen grains（b and c：The pollen
vegetable cell of apricot at normal temperature；d：The pollen vegetable cell of control flower under–2 ℃ for 4 h，
the damage appeared in pollen wall；e：The pollen vegetable cell of SA pretreated flower under–2 ℃ for 4 h）.
E：Exine；Ect：Ectexine；Ene：Endexine；I：Intine；Te：Tectum；M：Mitochondrion.

2.4 外源 SA 对低温胁迫下杏花柱头细胞超微结构的影响
常温下正常杏花柱头细胞含有大量的线粒体，线粒体呈圆形或椭圆形，有清晰的外膜，内部排
列有丰富的管状内嵴，细胞核可见清晰的双层核膜（图 4，b）。对照经–2 ℃低温处理 4 h 后的柱头
3 期 张俊环等：外源 SA 对低温下杏花器官超微结构的影响 433

细胞结构受到破坏，细胞核的双层核膜结构变得模糊，部分区域消失，线粒体的嵴结构受到破坏，
嵴肿胀甚至解体呈空洞（图 4，c、d）；外施 SA 处理经低温后的柱头细胞结构正常，内部有丰富的
线粒体、高尔基体、内质网等细胞器，线粒体的内嵴结构排列正常、外膜依然清晰（图 4，e、f）。

图 4 SA 预处理对低温下杏花柱头细胞超微结构的影响
a：柱头的半薄切片，箭头所指为超薄切片的取样部位，即柱头细胞；b ~ f：杏花柱头细胞的透射电镜照片（b：常温下正常的柱头细胞；
c 和 d：喷水对照经低温处理后的柱头细胞，细胞核膜和线粒体外膜部分发生溶解；e 和 f：SA 预处理经低温处理后的柱头细胞）。
CW：细胞壁；Pm：质膜；Ga：高尔基体；Er：内质网；Pd：胞间连丝；N：细胞核；
Nm：细胞核膜；Nu：核仁；M：线粒体。
Fig. 4 Effects of SA pretreatment on the ultrastructure of stigma cells in apricot flower after 4 h chilling stress
a：Semithin section of stigma，show the sampling cells for TEM（arrow）；b–f：TEM of stigma cells（b：The stigma cell of apricot
at normal temperature；c and d：The stigma cell of control flower under–2 ℃ for 4 h，the damage appeared in nucleus
member and mitochondrion；e and f：The stigma cell of SA pretreated flower under–2 ℃ for 4 h）.
CW：Cell wall；Pm：Plasmalemma；Ga：Golgi apparatus；Er：Endoplasmic reticulum；Pd：Plasmedesmata；
N：Nucleus；Nm：Nucleus membrane；Nu：Nucleolus；M：Mitochondrion.

2.5 外源 SA 对低温胁迫下杏花胚珠细胞超微结构的影响
由图 5，b 可见，常温下杏花正常胚珠的珠心细胞含有丰富的线粒体，细胞核具有 2 个核仁，双
层核膜清晰。喷水对照处理的胚珠细胞结构受低温破坏严重，细胞核的双层核膜结构基本消失，线
粒体的嵴结构全部解体呈空洞状（图 5，c）。SA 预处理经低温处理后的珠心细胞结构仅受到轻微破
坏，细胞核的双层膜结构清晰可见，依然具有一大一小两个核仁；线粒体的嵴结构依然清晰，只是
发生了轻微肿胀（图 5，d）。
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图 5 SA 预处理对低温下杏花珠心细胞超微结构的影响
a：子房的半薄切片，箭头所指为超薄切片的取样部位，即胚珠的珠心细胞；b ~ d：杏花珠心细胞的电镜照片（b：常温下正常的珠心
细胞；c：喷水对照经低温处理后的珠心细胞，线粒体内嵴伤害严重；d：SA 预处理经低温处理后的珠心细胞）。
M：线粒体；N：细胞核；Nm：细胞核膜；Nu：核仁。
Fig. 5 Effects of SA pretreatment on the ultrastructure of nucellus cells in apricot flower after 4 h chilling stress
a：Semithin section of stigma，show the sampling cells for TEM（arrow）. b–d：TEM of stigma cells（b：The nucellus cell of
apricot at normal temperature；c：The nucellus cell of control flower under–2 ℃ for 4 h，the obvious damage
appeared in mitochondrion；d：The nucellus cell of SA pretreated flower under–2 ℃ for 4 h）.
M：Mitochondrion；N：Nucleus；Nm：Nucleus membrane；Nu：Nucleolus.
3 讨论
目前有关低温对植物花器官细胞超微结构的影响研究较少，但在植物叶片和果实上的较多研究
认为，低温对植物细胞结构的伤害一般表现在叶绿体、线粒体、细胞核、质膜、液泡膜等细胞器上
（Ishikawa，1996；Kratsch & Wise，2000；Zhang et al.，2005；Li et al.，2012a）。本试验结果显示，
–2 ℃低温处理后，花瓣维管束薄壁细胞的质膜发生收缩，产生明显的质壁分离，花粉粒营养细胞
的线粒体嵴肿胀，柱头、胚珠细胞的双层核膜部分溶解，线粒体嵴结构显示不同程度是破坏。可见，
无论是花瓣、花粉粒、柱头还是胚珠细胞，受到低温影响的主要是质膜、线粒体内膜系统（嵴结构）
和双层核膜。即低温对杏花器官伤害的原初部位主要是细胞器膜结构。
细胞的结构决定其功能，细胞器的结构变化会直接影响其正常功能。Li 等（2012b）研究表明，
油菜（Brassica napus）的雌蕊败育突变体柱头细胞在花后 24 h 出现了结构异常，液泡增大，细胞质
和核质浓缩，细胞器减少，部分内质网和高尔基体退化或解体，线粒体的嵴结构变得不清晰。一定
浓度的外源花青素（从红甘蓝叶中提取）处理洋葱（Allium cepa L.），其根尖细胞的呼吸活性受到抑
3 期 张俊环等：外源 SA 对低温下杏花器官超微结构的影响 435

制时，细胞器的膜结构也表现出了明显的伤害症状，线粒体的嵴发生肿胀，内质网的潴泡环化膨胀，
高尔基体囊泡结构消失等（Glińskan & Gabara，2011）。本试验中杏花的重要组成部分，即花粉粒、
柱头和胚珠细胞的线粒体与细胞核等细胞器受到破坏，也必将会影响杏花雌蕊和雄蕊的正常功能，
从而影响授粉、受精和坐果，导致杏园减产或绝收。
较多的研究表明，适宜浓度的外源 SA 能诱导多种植物的低温抗性，本试验结果也证实了外源
SA 能降低低温对杏花的膜脂过氧化伤害（图 1）。但有研究表明，外源 SA 处理可保持葡萄叶片细
胞的膜结构及叶绿体、细胞核等细胞器在高温下的稳定性，并有细胞内囊泡增多的保护性反应，从
而提高了葡萄幼苗的抗热性（刘悦萍 等，2006）。在本研究中，SA 预处理能减轻低温对杏花花瓣
维管束薄壁细胞、花粉粒细胞的花粉壁、柱头细胞和珠心细胞的线粒体与细胞核的结构性为害，有
利于保护杏花细胞在低温条件下维持其正常功能，从而降低低温造成的杏园减产或绝收问题。这也
是揭示 SA 预处理增强杏花低温抗性的最直观的细胞学变化。

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