全 文 ：园 艺 学 报 2011，38（4）：777–782 http: // www. ahs. ac. cn
Acta Horticulturae Sinica E-mail: yuanyixuebao@126.com
收稿日期：2011–01–11；修回日期：2011–03–24
基金项目：广东省科技计划项目（2008B020300001）
* 通信作者 Author for correspondence（E-mail：zheng9393@163.com）
猪笼草叶表皮及腺体的微形态特征
陈 燕 1，唐晓山 2，成夏岚 1，陈华盛 1，郑小林 1,3,*
（1 湛江师范学院生命科学与技术学院，广东湛江 524048；2 湛江师范学院电镜室，广东湛江 524048；3 浙江工商大
学食品与生物工程学院，杭州 310035）
摘 要：利用光学显微镜和扫描电镜观察了猪笼草[Nepenthes mirabilis（Lour.）Druce]变态叶的表皮
特征。结果表明：（1）叶片、瓶状体和瓶盖表面均具气孔器和星状毛，表皮细胞形态相似；（2）瓶盖下
表皮和瓶状体下部内表皮密布腺体；瓶盖下表皮的腺体圆形并平覆于表皮上；瓶状体下部内壁腺体由“头
部”和“外被”组成，并隆起于表皮上；（3）瓶状体口缘由纵向的细棱组成，细棱之间具袋状横纹；（4）
瓶状体上部的内表皮平滑，表面形成拒水蜡层。
关键词：猪笼草；叶表皮；腺体；微形态
中图分类号：S 68 文献标识码：A 文章编号：0513-353X（2011）04-0777-06

The Micro-morphological Feature of Leaf Epidermis and Gland of
Nepenthes mirabilis
CHEN Yan1，TANG Xiao-shan2，CHENG Xia-lan1，CHEN Hua-sheng1，and ZHENG Xiao-lin1,3,*
（1School of Life Science and Technology，Zhanjiang Normal University，Zhanjiang，Guangdong 524048，China；
2Department of Scanning Electron Microscopy，Zhanjiang Normal University，Zhanjiang，Guangdong 524048，China；
3College of Food Science and Biotechnology，Zhejiang Gongshang University，Hangzhou 310035，China）
Abstract：Epidermal features of the modified leaf of Nepenthes mirabilis were observed with a light
microscope and a scanning electron microscope（SEM），respectively. The results were as follows：①
Stomata and stellate trichome were presented in the epidermis of leaf，pitcher and pitcher lid，and shape of
all epidermal cells was similar. ② The round glands existed densely in lower epidermis of pitcher lid，
while glands，as“head”and“cover”，humped in inner epidermis of bottom pitcher. ③ The peristome of
pitcher consisted of longitudinal ribs，and corsswise bursiform markings occurred among the ribs. ④ The
inner epidermis of upper pitcher was smooth and coated with a water-resistant wax layer.
Key words：Nepenthes mirabilis；leaf epidermis；gland；micro morphology

猪笼草属（Nepenthes）植物有 70 多个野生种（Boulay et al.，2000）。我国仅有猪笼草[Nepenthes
mirabilis（Lour.）Druce]1 种，分布于海南省和广东省南部等地（陈封怀和吴德邻，1998）。猪笼草
为多年生攀援状亚灌木或匍匐蔓生草本，茎长 1 ~ 20 m；叶互生，由叶柄、叶片、卷须、瓶状体和
瓶盖 5 部分组成，卷须、瓶状体和瓶盖是部分叶片的变态；瓶状体猪笼状，内贮存分泌液（约占瓶
体容积的 1/3），分泌液粘稠度大，气味芳香，能麻痹和消化捕捉到的昆虫（Amigase et al.，1969；

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Giusto et al.，2008）。
猪笼草属（Nepenthes spp.）植物独特的食虫现象一直受到人们的关注。国外学者对该属植物的
捕食机制及捕食种类（昆虫）进行了大量的研究（Owen & Lennon，1999；Riedel et al.，2003；Bohn
& Federle，2004；Bauer et al.，2008）。但猪笼草（Nepenthes mirabilis）的显微结构报道较少，吴钿
等（2000）观察了叶片的解剖结构，Adam 和 Omar（2002）报道了消化腺的形态。本试验中主要研
究猪笼草变态叶表皮特征和腺体的发育。
1 材料与方法
材料采自广东省湛江市三岭山森林公园。三岭山公园位于湛江市区西南 3 公里处，由 3 座山岭
相连接而成，猪笼草自然分布于茂密的芒萁（Dicranopteris dichotoma）丛中，构成混生群落。2009
年 8 月 20 日，从生长健壮的猪笼草植株上采集发育正常的完全叶，装入密封薄膜袋中，带回实验室
处理。
显微结构制片：沿叶主脉附近将叶片、瓶盖、瓶体上部、瓶体下部（上、下部以分泌液液面为
界）剪成 1 cm2 小块，把小块投入 20%次氯酸钠溶液中离析，待叶片颜色变白时取出（洪亚平 等，
2001）。撕下表皮，用 1%番红水溶液染色，10%甘油溶液制成临时装片，NikonYs100 光学显微镜结
合 YM310PF 数字摄像机观察、测量和照相。计算气孔器大小、气孔密度、气孔指数、表皮毛密度
和腺体大小等。各指标随机观察并测定 30 个视野，取其平均值。
扫描电镜制片：将瓶状体的口缘、上部、下部剪成大小约 0.6 cm × 0.6 cm 的方块，放入 95%酒
精的玻璃指管中用 KB-250 超声波清洗器振荡 10 min，100%酒精脱水。干燥后的材料直接用双面胶
粘贴于样品台上，在 HITACHI E-1010 离子溅射仪（日本）上喷膜镀金后，利用 PHILIPS XL-30 型
扫描电镜（SEM）观察并照相。
2 结果与分析
2.1 叶表皮显微结构特征
2.1.1 表皮细胞
叶片、瓶盖和瓶状体的上（外）表皮细胞，以及瓶状体下部内表皮细胞均呈较规则的多边形，
垂周壁平直（图 1，A、C、F、I）；叶片、瓶盖及瓶状体上部下（内）表皮细胞呈不规则形，垂周
壁弓形至浅波浪状（图 1，B、D、G）。各部表皮细胞壁均可见丰富的纹孔（原纹孔）。
2.1.2 气孔器
气孔器仅分布于叶片下表皮（下生气孔）（图 1，B），瓶盖上表皮及瓶状体外表皮也有分布，但
数量较少（图 1，C）。叶片上的气孔器大小约为 120.97 μm × 72.3 μm，平均密度 71.9 个 · mm-2，气
孔指数 11.32；瓶状体外表皮和瓶盖上表皮的气孔器略小，约为 102.30 ~ 105.26 μm × 63.56 ~ 66.77
μm，密度为 8.40 ~ 9.69 个 · mm-2。气孔器由两个肾形保卫细胞和气孔组成，没有副卫细胞，为无规
则型。在成熟的瓶状体中（瓶盖已张开），瓶状体内部上表皮具变异的气孔器，呈“弯月”形结构（图
1，G），平均密度为 38.20 个 · mm-2。
2.1.3 附属物
各部表皮被星状毛和腺鳞。瓶盖两面及瓶状体外表面的星状毛较多，平均密度 34.5 ~ 45.4
束 · mm-2；成熟叶片两面的毛多脱落，密度只有 2.20 ~ 4.38 束 · mm-2。毛体脱落后，在表皮上留
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下口径较小而壁厚的毛基细胞（图 1，C、F）。腺鳞由 5 ~ 10 个细胞辐射状排列而成，无柄，平均
密度 4.13 ~ 6.25 个 · mm-2（图 1，A、B）。
2.1.4 腺体
密布于瓶盖下表皮和瓶状体下部内表皮，不同部位的腺体形态结构差异很大。瓶盖下表皮腺体
红色至褐色，圆形或椭圆形，排列不规则，平覆于表皮上（图 1，D）；腺体平均直径 561.49 μm，
平均密度为 11.2 个 · mm-2；每个腺体由紧密排列的小型腺细胞组成，周边环绕一圈较大的厚壁细胞
（连接细胞），与表皮细胞相接处形成凹陷的浅沟槽；连接细胞向外环生柔毛，毛体长约 106.0 μm
（图 1，E）。
瓶状体内表皮的腺体黄色至褐色，长 784.7 μm，宽 520.79 μm，密度达 21.77 个 · mm-2，隆起于
表皮上（图 1，H）。成熟腺体可区分为“头部”和“外被”两部分，头部由近于等径的小型腺细胞
紧密排列成圆球形，外被由表皮细胞延伸而成，燕窝状覆盖头部，起保护作用（图 1，I）。
图 1 猪笼草叶表皮显微结构
A. 叶片上表皮；B. 叶片下表皮；C. 瓶盖上表皮；D、E. 瓶盖下表皮；E. 腺体结构；F. 瓶状体外表皮；
G. 瓶状体上部内表皮；H、I. 瓶状体下部内表皮；I. 内表皮腺体结构。
Fig. 1 The microstructure of leaf epidermis of Nepenthes mirabilis
A. Upper leaf epidermis；B. Lower leaf epidermis；C. Upper epidermis of lid；D，E. Lower epidermis of lid；E. Gland structure；F. Outer epidermis
of pitcher；G. Inner epidermis of upper pitcher；H，I. Inner epidermis of bottom pitcher；I. Pitcher structure.

2.2 瓶状体表面超微结构特征
2.2.1 瓶状体外壁
瓶体外壁可见星状毛和腺鳞，每簇星状毛具毛 4 ~ 10 根，毛体大多扁平，呈毡毛状；腺鳞较小，
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表面观略呈头状（图 2，A）。
2.2.2 瓶状体口缘
口缘是瓶状体口部内壁向外翻卷形成，幼嫩呈黄绿色，成熟后变暗红色，表面积聚一层厚厚的
粘稠液体（分泌液）。在扫描电镜下，口缘由径向排列的棱槽组成，每一槽内又具多条纵向细棱（图
2，B），细棱之间形成许多袋状横纹，横纹的凹口朝向瓶体内（图 2，C）。
2.2.3 瓶状体内壁
瓶状体上部内壁较平滑，表面覆盖厚蜡质层（图 2，D）。进一步放大观察，可见平滑的表面出
现微小的皱褶状凸起，皱褶宽度约 10 ~ 20 μm（图 2，E）；蜡质层在皱褶表面形成密集的片状突起，
片状突起之间的空隙仅为纳米水平（图 2，F）。
瓶状体下部内壁表皮光滑、无革质或蜡质，密集的腺体隆起于表皮上。在扫描电镜下，成熟腺
体的头部与外被清晰，外被表面光滑，裸露的头部表面则呈现类似动物的脑状沟回结构（图 2，G）；
衰老腺体的外被消失，头部完全裸露，其表面的脑状沟回结构开始解体（图 2，H）。

图 2 猪笼草瓶状体表面超微结构
A. 瓶状体外表面；B. 瓶状体口缘；C. 口缘部分放大；D ~ F. 瓶状体上部内壁（D. 平滑的表面及蜡层；
E. 表面的微小皱褶；F. 表面蜡层片状突起）；G ~ H. 瓶状体下部内壁（G. 成熟腺体；H. 衰老腺体）。
Fig. 2 The micro-morphology of pitcher epidermis of Nepenthes mirabilis
A. Outside surface of pitcher；B. Peristome of pitcher；C. Enlarge peristome；D–F. Inside surface of upper pitcher
（D. Smooth surface with wax layer；E. Micro ruga on surface；F. Lamellar tuber on wax surface）；
G–H. Inside surface of bottom pitcher（G. Mature gland；H. Senescent gland）.

2.3 腺体的发育
瓶盖内面的腺体从幼嫩期至成熟期，主要的变化是腺体体积随瓶盖扩展而增大，腺体颜色由绿
色逐渐变为红色至红褐色，最后色彩可扩展至整个瓶盖腹面；在此过程中，腺体的形态结构未见发
生明显变化（图 3，A）。
瓶状体内壁的腺体，在不同的发育阶段呈现出不同的形态结构。幼嫩腺体较小，头部颜色浅黄，
外被穹形、完全覆盖头部（图 3，B）；随着腺体的长大和发育成熟，外被如上眼睑张开般向上外展
收缩，露出颜色加深的头部（图 3，C）；当腺体进入衰老期，外被收缩消失，头部完全裸露（图 3，
D）。在扫描电镜下观察，成熟腺体的头部“脑状沟回”结构完整，而衰老腺体头部的沟回结构开始
破裂解体（图 2，G、H）。在同一瓶状体内，腺体的发育程度往往不一致，通常是从下往上发育，
当瓶体底部的腺体成熟时，瓶盖打开，而当上部腺体进入成熟期后，下部腺体已进入衰老解体期，
这时瓶状体开始枯萎。

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图 3 腺体的形态
A. 瓶盖内面腺体；B ~ D. 瓶状体下部内表皮腺体（B. 幼嫩腺体；C. 成熟腺体；D. 衰老腺体）。
Fig. 3 The morphology of gland
A. Gland in lower epidermis of pitcher lid；B–D. Gland in inner epidermis of bottom pitcher
（B. Young gland；C. Mature gland；D. Senescent gland）.
3 讨论
3.1 叶表皮特征与生长适应性
猪笼草叶片、瓶盖和瓶状体都由同一主脉贯穿，各部均具气孔器和星状毛，表皮细胞形态相似，
即上表皮（外表皮）细胞多边形，下表皮（内表皮）细胞不规则形。以上特征表明，瓶状体、瓶盖
与叶片同源，是叶的一部分突变而成，属叶的变态。
一般情况下，阳生植物的气孔密度约 100 ~ 200 个 · mm-2，阴生植物约 40 ~ 100 个 · mm-2（王
忠，2005）。猪笼草叶片气孔只分布于下表皮，气孔密度为 71.9 个 · mm-2，表现为阴生植物特征，
其下生气孔又使叶片具有一定的向阳性。野外调查发现，猪笼草喜生于温暖向阳的山坡湿地，通常
与芒萁等草丛混生，枝条上部多伸展于冠层上。因此，栽培猪笼草时，既要合理遮阴，又要适当透
光，以满足其生长需要。猪笼草的幼叶、瓶盖及瓶状体均密被星状毛，对减少表面蒸腾有一定的作
用；叶各部表皮细胞均具有丰富的原纹孔，可能与水分运输有关，因纹孔是细胞间物质转运的区域
（Fahn，1990）。
3.2 瓶状体表面结构与捕虫机制的适应
猪笼草瓶状体与瓶盖连成一体，巧妙结合，形成陷阱型捕虫器，捕捉昆虫的机关都设置于表皮
上。（1）瓶盖下表皮的腺体：当瓶状体成熟，瓶盖张开，露出红色腺体并分泌大量蜜液，鲜艳的色
彩和甜美的味道，引诱昆虫前来吸食；（2）瓶状体口缘的蜜液和棱纹结构：口缘表面的蜜液层既可
满足觅食昆虫的需要，又形成了湿滑的表面，觅食昆虫容易滑倒跌落瓶内；对于蚂蚁等具有咀嚼式
口器的昆虫，最致命的是口缘表面细棱之间的袋状横纹，凹口朝内的横纹只为其提供了前进的抓握
而没有后退的支撑，往瓶内爬行成为唯一的选择；（3）内壁腺体及“水罐”结构：内壁表面腺体分
泌液使瓶状体形成“水罐”结构，由于液面较低，失足落水的昆虫无法逾越水罐上部的平滑蜡质“高
墙”，最终被分泌液毒杀并消化。
显然，腺体及其分泌物是猪笼草捕捉与消化昆虫的物质基础，不同部位腺体的形态结构有差异，
可能与腺体的分工不同有关。瓶盖下面的腺体主要是诱惑昆虫，结构相对简单，分泌物以蜜液为主
（Luttge，1971）。瓶状体内表皮腺体具有毒杀和消化昆虫的功能，结构相对复杂，为了防止昆虫在
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毒杀中的挣扎破坏，腺体（头部）由外被覆盖保护；衰老腺体的外被消失，因为此时腺细胞已失去
分泌功能，保护也失去意义。
瓶状体上部内表面的微小皱褶及纳米水平的片状蜡层结构（图 2，E、F），形成了特有的拒水表
面，此结构与荷叶表皮结构相似，又称“荷叶效应”（Barthlott & Neinhuis，1997；韩志武 等，2008）。
瓶状体上部的拒水使“水罐”的液面保持相对稳定，避免了因液面升高便于昆虫逃逸的现象出现，
从而保证捕虫的有效性。


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