全 文 ：第20卷 第5期
Vol.20 No.5
草 地 学 报
ACTA AGRESTIA SINICA
2012年 9月
Sep. 2012
丛枝菌根真菌与宿主植物识别共生的分子机制
郝晓红1,索培芬1,王 俊2*,韩 冰1,赵萌莉3
(1.内蒙古农业大学生命科学学院,内蒙古 呼和浩特 010018;2.内蒙古农业大学动物科学学院,内蒙古 呼和浩特 010018;
3.内蒙古农业大学生态环境学院,内蒙古 呼和浩特 010018)
摘要:土壤真菌与植物形成的丛枝菌根在自然界中广泛存在,是植物在长期的生存过程中,与菌根真菌一起共同进
化的结果。这种共生作用可以引起真菌和其宿主植物发生重要的适应性变化。近年来,丛枝菌根真菌与寄主植物
之间是如何相互发生作用并形成菌根共生体,是人们所关注的问题。本文主要对丛枝菌根共生体形成的信号途
径,对真菌与植物相互作用的非共生阶段的信号释放、共生初期阶段植物代谢及信号识别机制,共生体的稳定维持
进行了综述。
关键词:丛枝菌根;真菌;植物;共生
中图分类号:S154.39;S154.381 文献标识码:A 文章编号:1007-0435(2012)05-0800-05
MolecularMechanismsofArbuscularMycorrhizaSymbiosis
FormedbyArbuscularMycorrhizaFungiandHost-plants
HAOXiao-hong1,SUOPei-fen1,WANGJun2*,HANBing1,ZHAOMeng-li3
(1.BioengineeringColegeofInnerMongoliaAgriculturalUniversity,Hohhot,InnerMongolia010018,China;
2.AnimalScienceColegeofInnerMongoliaAgriculturalUniversity,Hohhot,InnerMongolia010018,China;
3.EcologyandEnvironmentalScienceColegeofInnerMongoliaAgriculturalUniversity,Hohhot,Innermongolia,010018,China)
Abstract:Naturalyoccurringarbuscularmycorrhizae(AM)aretheresultoflong-termevolutionbetween
plantandsoilfungi.Thissymbiosisrolecanpromotefungiandhostplantstohaveanimportantadaptabili-
ty.Inrecentyears,theinteractionmechanismsofAMfungiandhostplants,aswelastheestablishment
ofAMsymbiosishavebeenwidelystudied.Inthisreview,molecularsignalingpathwaysofAMsymbiosis
arediscussed.Thesignaltransductionpathwayinasymbioticstage,theearlystagesofplant-fungusinter-
actionsandthemaintenanceofsymbioticphasearegeneralsummarized.
Keywords:Arbuscularmycorrhizal;Fungi;Plants;Symbiosis
菌根是自然界中一种普遍的植物-微生物共生
现象,它是土壤中的菌根真菌菌丝与高等植物根系
形成的一种联合整体。根据形态和解剖学的特征,
可将菌根分为外生菌根(ectomycorrhizae)和内生菌
根(endomycorrhizae)2大类。
丛枝菌根(arbuscularmycorrhiza,AM)属于内
生菌根,在内生菌根中,真菌的菌丝体主要存在于根
的皮层薄壁细胞之间,并且进入细胞内部,不形成菌
套。共生真菌从宿主植物体内获取必要的碳水化合
物及其他营养物质,来完成自身的生活史。同时植
物也从真菌那里得到所需的水分、营养及矿质元素
等,促进宿主植物自身的生长发育,提高植物的耐
盐、耐旱、耐重金属和抗病的能力。不同的菌根真菌
对同种或异种植物的同时侵染和对不同植物个体之
间养分、水分等资源的再分配,对植物的种内和种间
竞争产生影响,使得菌根营养植物的种群与群落水
平表现出不同于非菌根营养植物的效应,表现出一
种互利互助、互通有无的高度统一[1]。
随着细胞、分子生物学等研究方法的发展,丛枝
菌根形成过程中植物与真菌双方形态、生理以及功
能等一系列变化方面的研究引起了广泛关注。AM
真菌-植物共生体信号相互作用的问题是一个非常
复杂而重要的研究领域,因为除了豆科植物之外,
AM 真菌能与苔藓植物、蕨类、裸子植物及被子植物
收稿日期:2012-04-12;修回日期:2012-06-05
基金项目:国家自然科学基金(31060057);内蒙古自然科学基金(20080404ms0508)资助
作者简介:郝晓红(1984-),女,山西长治人,硕士,研究方向为生化与分子生物学,E-mail:hxhkkl@163.com;*通信作者Authorforcorre-
spondence,E-mail:hb_nmg@163.com
第5期 郝晓红等:丛枝菌根真菌与宿主植物识别共生的分子机制
等共生。上世纪80年代初期,菌根学家认为已经了
解了植物和其共生菌根真菌之间的关系,然而由后
续学者调查又发现了愈来愈多先前所未知的领域,
尤其是对AM 真菌诱导植物所产生的信号物质及
其传导途径、生理效应和作用机制等缺乏比较系统
的探讨。所以,对AM真菌与植物相互识别作用等
一系列相关过程进行综述,为进一步探索AM 真菌
与植物相互作用、共生体演化等研究有所帮助。
1 AM 真菌与宿主植物的非共生阶段
1.1 非共生阶段的生理代谢过程及信号释放
在非共生阶段,AM 真菌在土壤中以孢子的形
式存在,无论宿主植物是否存在,只要土壤条件如水
分、温度等适宜,孢子就能够进行萌发和形成少许菌
丝体[2-3](图1)。
图1 菌根真菌以孢子的形式存在于土壤中的模式图[4]
Fig.1 Thediagramofmycorrhizalfungisporesinsoil[4]
当萌发的孢子识别其宿主植物根系的分泌物如
无机离子、气体、质子、粘液以及大量的有机化合物
等信号物质后,菌丝就会趋向性的向宿主植物根系
延伸、分枝并与宿主植物根部发生物理性接触。细
胞学研究发现,与植物发生物理性接触之前,萌发的
孢子能够在土壤中存活2~3周的时间[5]。在这个
阶段,它不能从其宿主植物获得生命活动所需要的
碳营养,也无法进行脂肪酸的合成,只能动员孢子中
存储的甘油三脂、糖原以及碳水复合物以供菌丝体
的生长需要[6-7]。当土壤中营养物质匮乏时,摩西球
囊霉(Glomusmosseae)菌丝体的生命活动停止,细
胞循环周期停滞,Beilby和 Kidby推测与GmTOR2
基因的激活有关[6]。在宿主植物分泌信号物质的刺
激下,菌丝体的细胞核不断分裂菌丝体不断生
长[8-9]。许多研究都集中于植物分泌的类黄酮等主
要次生代谢产物,包括黄酮、异黄酮、黄烷酮和苯基
乙烯酮等[5]。Akiyama等直接从日本百脉根(Lotus
japonicus)中得到了一种由宿主植物分泌的促分枝
因子-5-deoxy-strigol(属于植物激素类(strigolac-
tones)物质-独脚金素内酯)[10],它能够诱发AM 真
菌菌丝进行大量分枝,在AM 真菌与宿主植物共生
关系建立的过程中具有信号传递的功能,但在菌根
真菌中还没有发现strigolactone的受体。目前,仅
仅知道Strigolactone是一种倍半萜烯,其生物合成
途径有待进一步的研究[15]。菌根的不断伸长与发
展会使真菌与宿主植物双方发生生理生态学上的变
化,以利于他们之间信号的相互交流[11]。例如,
Tamasloukht等[12]用胡萝卜(Daucuscarota)根提
取物处理Gigasporarosea和Glomusintraradices,
发现这2种菌根真菌的线粒体基因表达量、耗氧量
和还原活性都迅速增加,说明胡萝卜根提取物促使
真菌进入了菌丝分枝所需要的活性状态。
1.2 非共生阶段相关基因的表达及识别机制
在AM真菌与宿主植物非共生过程中,AM 真
菌在宿主植物信号物质的刺激下,能释放可扩散信
号物质促使一些相关植物基因的表达[12-13]。在一个
用玻璃膜将蒺藜苜蓿(Medicagotruncatula)的根和
AM真菌菌丝进行物理隔离的试验中,发现编码结
瘤因子的 MtENOD11基因在根部进行诱导表达。
表明AM真菌产生了一种能够诱导MtENOD11基
因表达的信号物质-菌根因子(Mycfactor),并且只
在邻近菌根的根组织中表达。目前,只知道这种菌
根因子是几丁质寡聚物,不同于病原真菌产生的几
丁质片段[13]。如果用其他3种病原真菌将 AM 真
菌代替,发现在植物根部检测不到 MtENOD11基
因的表达。这一现象表明植物根系在接收到 AM
真菌信号后,便打开了形成共生体的预期程序[13]。
研究发现,摩西球囊霉(Glomusmosseae)中的Gm-
GIN1基因在非共生阶段进行高效表达,而在共生
阶段则完全沉默[14],说明GmGIN1基因只参与
AM 菌根共生体形成前孢子萌发阶段的相关信号
转导。
2 AM真菌与宿主植物共生初期阶段
2.1 共生初期阶段生理结构变化
AM真菌识别其宿主植物后便朝植物根系方向
进行伸长与分枝,与宿主植物根系表皮接触后,在宿
108
草 地 学 报 第20卷
主植物根系表皮细胞产生的信号分子的刺激下会形
成附着胞(appressoria)结构。不同植物在形成附着
胞过程中,尽管可以发生三聚体G蛋白的激活、蛋
白质磷酸化与去磷酸化、水杨酸的积累和Ga2+积累
内流以及菌根中苯丙氨酸氨解酶及病理相关蛋白基
因表达活性增强等反应,但是与病原菌不同的是这
种防御反应强度较弱,酶或代谢物的累积只是暂时
的或定位在局部根系细胞。当附着胞粘着在根表面
后便会刺激一种前侵入器官(prepenetrationappa-
ratus,PPA)的形成[15]。
研究发现,为了促进或御防 AM 真菌的侵
染[16],植物根部表皮细胞内会进行短暂的细胞质骨
架和内质网重组,这种重组结构被命名为“前侵入器
官(prepenetrationapparatus,PPA)”。PPA 结构
包括大量连接 AM 真菌附着的根系外皮层位点和
细胞核的细胞质桥,并且可以限定细胞内未来 AM
真菌的侵染途径。在AM 菌丝吸附位点,细胞核也
会发生复位变化,来促进PPA结构的发生。当跨细
胞的细胞质桥结构形成后,附着胞上的AM 真菌侵
染丝便可通过 PPA 结构进入根系皮层细胞[15]。
AM真菌菌丝侵入到根系皮层细胞后便完成了侵入
的第一个程序。
另外,植物表皮细胞内的 ENOD11不论是
PPA形成前还是形成过程中,都可以被启动表
达[13],说明ENOD11基因的表达可能与PPA 的形
成有关。
2.2 共生初期阶段的相关基因表达
研究发现,AM菌丝体与宿主植物接触后,Glo-
musmosseae的附着会诱导H+-ATP酶基因的表达
增强[17],Glomusclarum 则抑制液泡膜和质膜上
H+-ATP酶的活性。值得注意的是DMI1,DMI2,
DMI3这3个基因,它们都是首先在 Medicago
truncatula上发现控制共生的DMI 基因[18],在根
瘤结成和菌根形成的早期都会参与有关信号的转
导,是菌根形成早期信号转导途径中不可缺少的信
号元件[19-23]。DMI2是一种共生受体样蛋白激酶,
直接或间接识别AM真菌释放的菌根形成因子后,
通过胞内蛋白激酶域向下传递信号。DMI1是一种
接受由共生受体样蛋白激酶磷酸化修饰的蛋白质激
活离子通道,从而引起胞质钙离子浓度的变化以及
钙峰的形成。DMI3是钙依赖性蛋白激酶,属于作
用的下游区[23-24],DMI3处于钙峰形成的下游,响应
钙离子浓度的变化和钙的摆动,激活下游的调控基
因[25-26]。Chen 等[27]利用 MtDMI3 同源的水稻
(Oryzasativa)OsDMI3突变体,证明在非豆科植
物中,钙依赖性蛋白激酶是菌根形成的关键基因。
Navazio等[28]利用改良的大豆(Glycinemax)细胞
发光蛋白系作为实验系统,不论用含有Glomusin-
traradices萌发孢子的培养基还是用含有根外菌丝
的培养基处理大豆细胞时,都可检测到胞质Ca2+水
平显著快速升高。这表明植物对接种 AM 真菌最
早的响应之一是快速而短暂的提升细胞质Ca2+水
平,进而产生一系列级联反应。在日本百脉根中发
现了2个核孔类蛋白LjNUP133和LjNUP85[29-30],
定位试验表明,它们位于核的边缘,与核孔复合物装
配在一起,都参与根瘤及菌根共生的信号传递,引起
钙离子浓度的变化以及钙峰的形成。
表1 AM真菌与宿主植物非共生和共生阶段的相关基因
Table1 ThegenesofAMfungiandhostplantsinsymbioticandnon-symbioticphase
植物/真菌Fungi/Plants 基因Gene 作用Function
摩西球囊霉(Glomusmosseae) GmTOR2 营养匮乏时,阻碍菌丝体细胞循环[6]
Gigasporarosea和Glomusintraradices 菌丝体线粒体基因活性增强 为真菌进入菌丝分枝状态做准备[12]
日本百脉根(Lotusjaponicus) Strigolactone(5-deoxy-strigol) 没有物理接触前,诱导AM真菌菌丝的生长和分枝[10]
根瘤菌 类似于结瘤因子的菌根因子 诱导MtENOD11基因的表达
摩西球囊霉(Glomusmosseae) GmGIN1 参与AM菌根共生体形成前孢子萌发阶段相关信号转导[17]
截形苜蓿(Medicagotruncatula) MtENOD11 与PPA的形成有关[13]
豌豆(Pisumsativum),截形苜蓿(M.trun-
catula),紫花苜蓿(M.sativa)
PsSYM19,DMI2,NORK (SYMRK)
识别AM真菌和固氮细菌产生的特异分子并与之结合的受
体[19]
截形苜蓿(M.truncatula) DMI1 编码一个SYMRK下游预测的离子通道[23]
截形苜蓿(M.truncatula) DMI3
编码形成钙及钙调素依赖型蛋白质激酶(CCaMK),转导 Ca2+-
spiking信号,介导植物与AM真菌间共生关系建立[22]
日本百脉根 LjNUP133和LjNUP85 引起Ca2+浓度变化及钙峰形成[29-30]
208
第5期 郝晓红等:丛枝菌根真菌与宿主植物识别共生的分子机制
3 AM真菌与宿主植物的共生阶段
附着胞分化形成丛枝结构是真菌菌丝侵染宿主
植物的关键程序。附着胞伸长的菌丝体会穿过根系
皮层细胞的胞壁开始分枝,并于特定的时期在细胞
内分化,形成重复的二叉分枝,形成丛枝(arbuscu-
lar)结构如图2所示。
图2 丛枝菌根真菌侵染宿主植物根系形成的丛枝结构模式图[4]
Fig.2 ThediagramofhostplantrootarbuscularstructureformattedbyAMfungi[4]
丛枝结构是AM菌根共生体的主要特征,负责
植物与AM 真菌间的营养交换[31-33]。丛枝结构的
寿命非常短,共生体形成后最多可能存活4~10d,
丛枝便开始衰退,并最终萎陷瓦解[34],这种瓦解有
时与活性氧的产生有关,因为 H2O2 积累在AM 菌
丝分枝少的丛枝中,在泡囊、菌丝顶端和附着胞中则
没有积累[35]。这种分布特征是与 AM 真菌各器官
的形态建成有关,还是与各自的生理功能有关还需
要进一步研究[36]。真菌的组织完全降解后,AM 菌
根共生体通过形成大量孢子,进入另一个入侵过程,
完成生活周期。
4 AM真菌与根际其他微生物的作用
非共生阶段的菌丝体不仅能感受宿主植物体的
信号,而且可以感受除宿主植物根系之外生物体发
出的信号物质。例如,Requena等[37]监测到Glomus
mosseae遇到可以促进菌丝体生长的根际微生物枯
草芽孢杆菌(Bacillussubtilis)时,其基因表达发生
了改变。尤其是高度保守的GmFOX2基因,可以
通过编码多功能蛋白-β-过氧化物酶体来调整其菌
丝体与细菌细胞壁的接触。
5 展望
自从菌根被发现以来,随着基因组学、蛋白质组
学和真菌分子生物学技术的日益成熟,植物-菌根共
生体分子机制的研究取得了显著成绩。但是,具体
由哪些物质诱导 AM 真菌与宿主植物之间相互识
别以及接受 Myc因子的受体,还需要进一步的确
定。其次,尚需利用分子、电镜、生物化学等技术对
AM真菌和宿主植物生理、结构、基因方面进行深入
的研究,以进一步明确其共生体形成过程中的信号
物质、传递途径以及共生体形成后丛枝、泡囊等结构
的发展与演化。随着研究方法和手段的不断发展与
完善,将不断揭示AM菌根共生分子机理与信号途
径,以便进一步探索 AM 真菌与植物相互作用、及
二者共生体的演化。
参考文献
[1] 袁志林,陈连庆.菌根共生体形成过程中的信号识别与转导
机制[J].微生物学通报,2007,34(1):161-164
[2] PodilaGK,LanfrancoL.Functionalgenomicapproachesfor
studiesofmycorrhizalsymbiosis[M].PlantSurfaceMicrobiol-
ogy,2008:567-592
[3] StommelM,MannP,FrankenP.EST-libraryconstructionu-
singsporeRNAofthearbuscularmycorrhizalfungusGigas-
porarosea[J].Mycorrhiza,2001,10(6):281-285
[4] RaffaelaB,LuisaL.Fungalandplantgeneexpressioninar-
buscularmycorrhizalsymbiosis[J].Mycorrhiza,2006,16(8):
509-524
[5] BaisHP,WeirTL,PerryLG,etal.Theroleofrootexu-
datesinrhizosphereinteractionswithplantsandotherorgan-
isms[J].PlantBiology,2006,57(1):233-266
[6] BeilbyJP,KidbyDK.Biochemistryofungerminatedandger-
minatedsporesofthevesicular-arbuscularmycorrhizalfungus,
Glomuscaledonium:changesinneutralandpolarlipids[J].
JournalofLipidResearch,1980,21(6):739-750
[7] LammersPJ,JunJ,AbubakerJ,etal.Theglyoxylatecycle
308
草 地 学 报 第20卷
inanarbuscularmycorrhizalfungus:geneexpressionandcar-
bonflow[J].PlantPhysiology,2001,127(3):1287-1298
[8] BianciottoV,BarbieroG,BonfanteP.Analysisofthecel-cy-
cleinanarbuscularmycorrhizalfungusbyflow-cytometryand
bromodeoxyuridinelabeling[J].Protoplasma,1995,188(3/4):
161-169
[9] RequenaN,MannP,FrankenP.Ahomologueofthecelcy-
clecheckpointTOR2fromSaccharomycescerevisiaeexistsin
thearbuscularmycorrhizalfungusGlomusmosseae[J].Proto-
plasma,2000,212(1/2):89-98
[10]AkiyamaK,MatsuzakiK,HayashiH.Plantsesquiterpenes
inducehyphalbranchinginarbuscularmycorrhizalfungi[J].
Nature,2005,435(7043):824-827
[11]HarrisonMJ.Signalinginthearbuscularmycorrhizalsymbio-
sis[J].AnnualReviewofMicrobiology,2005,59:19-42
[12]TamasloukhtM,Séjalon-DelmasN,KlueverA,etal.Root
factorsinducemitochondrial-relatedgeneexpressionandfungal
respirationduringthedevelopmentalswitchfromasymbiosisto
presymbiosisinthearbuscularmycorrhizalfungusGigaspora
rosea[J].PlantPhysiology,2003,131(3),1468-1478
[13]KosutaS,ChabaudM,LougnonG,etal.Adiffusiblefactor
fromarbuscularmycorrhizalfungiinducessymbiosis-specific
MtENOD11expressioninrootsofMedicagotruncatila[J].
PlantPhysiology,2003,131(3):952-962
[14]ErcolinF,ReinhardtD.Successfuljointventuresofplants:
arbuscularmycorrhizaandbeyond[J].TrendsinPlantSci-
ence,2011,16(7):356-362
[15]GenreA,ChabaudM,FaccioA,etal.Prepenetrationappa-
ratusassemblyprecedesandpredictsthecolonizationpatterns
ofarbuscularmycorrhizalfungiwithintherootcortexofboth
MedicagotruncatulaandDaucuscarota [J].ThePlantCel,
2008,20(5):1407-1420
[16]GenreA,BonfanteP.Buildingamycorrhizalcel:Howto
reachcompatibilitybetweenplantsandarbuscularmycorrhizal
fungi[J].JournalofPlantInteractions,2005,1(1):3-13
[17]RequenaN,BreuningerM,FrankenP,etal.Symbioticsta-
tus,phosphate,andsucroseregulatetheexpressionoftwo
plasmamembrane H+-ATPasegenesfromthe mycorrhizal
fungusGlomusmosseae[J].PlantPhysiology,2003,132(3):1-
10
[18]CatoiraR,GaleraC,deBilyF,etal.FourgenesofMedica-
gotruncatulacontrolingcomponentsofaNodfactortransduc-
tionpathway[J].ThePlantCel,2000,12(9):1647-1666
[19]StrackeS,KistnerC,YoshidaS,etal.Aplantreceptor-like
kinaserequiredforbothbacterialandfungalsymbiosis[J].
Nature,2002,417(6892):959-962
[20]ImaizumI-AnrakuH,TakedaN,CharpentierM,etal.Plas-
tidproteinscrucialforsymbioticfungalandbacterialentryinto
plantroots[J].Nature,2005,433(7025):527-531
[21]MitraRM,GleasonCA,EdwardsA,etal.ACa2+/calmod-
ulin-dependentproteinkinaserequiredforsymbioticnodulede-
velopment:Geneidentificationbytranscript-basedcloning[J].
ProceedingsoftheNationalAcademyofSciences,2004,101
(13):4701-4705
[22]LévyJ,BresC,GeurtsR,etal.AputativeCa2+andcalmod-
ulin-dependentproteinkinaserequiredforbacterialandfungal
symbioses[J].Science,2004,303(5662):1361-1364
[23]AnéJM,KissGB,RielyBK,etal.Medicagotruncatula
DMI1requiredforbacterialandfungalsymbiosesinlegumes
[J].Science,2004,303(5662):1364-1367
[24]OldroydGED,HarrisonMJ,UdvardiM.Keystolong-term
harmonyinlegume-microbesymbioses[J].PlantPhysiology,
2005,137(4):1205-1210
[25]KaloP,GleasonC,EdwardsA,etal.Nodulationsignalingin
legumesrequiresNSP2,amemberoftheGRASfamilyoftran-
scriptionalregulators[J].Science,2005,308(5729):1786-1789
[26]SmitP,RaedtsJ,PortyankoV,etal.NSP1oftheGRAS
proteinfamilyisessentialforrhizobialnodfactor-inducestran-
scription[J].Science,2005,308(5729):1789-1791
[27]ChenCY,GaoMQ,LiuJY,etal.Fungalsymbiosisinrice
requiresanorthologofalegumecommonsymbiosisgeneenco-
dingaCa2+/calmodulin-dependentproteinkinase[J].Plant
Physiology,2007,145(4):1619-1628
[28]NavazioL,MoscatieloR,GenreA,etal.Thearbuscular
mycorrhizalfungusGlomusintraradicesinducesintra-celular
calciumchangesinsoybeancels[J].Caryologia,2007,60(1/
2):137-140
[29]KanamoriN,MadsenLH,RadutoiuS,etal.Anucleoprinis
requiredforinductionofCa2+spikinginlegumenoduledevel-
opmentandessentialforrhizobialandfungalsymbiosis[J].
ProceedingsoftheNationalAcademyofSciences,2006,103
(2):359-364
[30]SaitoK,YoshikawaM,YanK,etal.NUCLEOPORIN85is
requiredforcalciumspiking,fungalandbacterialsymbioses,
andseedproductioninLotusjaponicus[J].ThePlantCel,
2007,19(2):610-624
[31]JavotH,PumplinN,HarrisonMJ.Phosphateinthearbus-
cularmycorrhizalsymbiosis:transportpropertiesandregula-
toryroles[J].Plant,CelandEnvironment,2007,30(3):310-
322
[32]BonfanteP,GenreA.Mechanismsunderlyingbeneficialplant
fungusinteractionsinmycorrhizalsymbiosis[J].NatureCom-
munications,2010,1(4):48
[33]SmithSE,SmithFA.Rolesofarbuscularmycorrhizasin
plantnutritionandgrowth:newparadigmsfromcelulartoe-
cosystemscales[J].AnnualReviewofPlantBiology,2011,
62:227-250
[34]SmithSE,ReadDJ.Mycorrhizalsymbiosis[M].SanDiego,
CA:Academic,1997
[35]包玉英,闫伟.内蒙古草原几种葱属植物 AM 菌根侵染特性
的初步研究[J].中国草地学报,2005,27(2):43-49
[36]SalzerP,CorbiereH,BolerT.Hydrogenperoxideaccumu-
lationinMedicagotruncatularootscolonizedbythearbuscular
mycorrhiza-formingfungusGlomusintraradices[J].Planta,
1999,208(3):319-325
[37]RequenaN,FulerP,FrankenP.Molecularcharacterization
ofGm-FOX2,anevolutionarilyhighlyconservedgenefromthe
mycorrhizalfungusGlomusmosseae,down-regulatedduring
interactionwithrhizobacteria[J].MolecularPlant-MicrobeIn-
teractions,1999,12(10):934-942
(责任编辑 吕进英)
408