全 文 :植物科学学报 2014ꎬ 32(3): 297~303
Plant Science Journal
DOI:10 3724 / SP J 1142 2014 30297
DREB2s转录因子基因的表达调控机制研究进展
张志飞1∗ꎬ 杨知建1ꎬ 周 倩2ꎬ 赵志丽1
(1. 湖南农业大学草业科学研究所ꎬ 长沙 410128ꎻ 2. 湖南农业大学植物保护学院ꎬ 长沙 410128)
摘 要: DREB2s是植物特有的转录因子ꎬ 隶属于 AP2 / EREBP转录因子家族ꎬ 对干旱、 高盐或低温、 高温等非
生物胁迫应答基因的表达有重要的调控作用ꎮ 不同植物来源的 DREB2在基因结构上有细微差异ꎬ 对非生物胁迫
的响应亦有不同表现ꎮ 本文阐述了 DREB2s的蛋白质结构特征及其对多种非生物胁迫的应答反应ꎬ 并深入分析
了 DREB2s转录水平和转录后加工水平的表达调控分子机制的最新研究进展ꎬ 为理解 DREB2s基因功能、 分子
调控机制及作物抗逆基因工程提供理论依据ꎮ
关键词: DREB2ꎻ 非生物胁迫ꎻ 转录因子ꎻ 转录调控
中图分类号: Q786 文献标识码: A 文章编号: 2095 ̄0837(2014)03 ̄0297 ̄07
收稿日期: 2013 ̄10 ̄08ꎬ 修回日期: 2014 ̄02 ̄14ꎮ
基金项目: 青年科学基金项目(31101761)ꎮ
作者简介: 张志飞(1977-)ꎬ 女ꎬ 博士ꎬ 副教授ꎬ 研究方向为牧草及草坪草抗性分子生物学(E ̄mail: zzf0917@aliyun com)ꎮ
∗通讯作者(Author for correspondence E ̄mail: zzf0917@aliyun com)ꎮ
Advanced Study on Gene Expression Regulatory Mechanisms of
DREB2s Transcription Factor Gene
ZHANG Zhi ̄Fei1∗ꎬ YANG Zhi ̄Jian1ꎬ ZHOU Qian2ꎬ ZHAO Zhi ̄Li1
(1. Grassland Science Instituteꎬ Hunan Agricultural Universityꎬ Changsha 410128ꎬ Chinaꎻ
2. College of Plant Protectionꎬ Hunan Agriculture Universityꎬ Changsha 410128ꎬ China)
Abstract: DREB2s is a plant ̄specific transcription factorꎬ which belongs to the AP2 / EREBP
transcription factor family. DREB2s plays an important role in regulating abiotic stress
(droughtꎬ high salinityꎬ low temperatureꎬ and high temperature) responsive gene expression.
The genetic structure of DREB2 transcription factor is slightly differentꎬ as is its response to
abiotic stress. We reviewed the structural features of the DREB 2s proteins and their
responses to various abiotic stressesꎬ and the recent advances in the molecular mechanism
of DREB2s at the level of transcription and post transcriptional regulation of gene expressionꎬ
which will provide a theoretical basis for understanding the gene functionꎬ molecular
mechanism and genetic engineering approach to improving plant abiotic stress resistance of
DREB2s.
Key words: DREB2ꎻ Abiotic stressꎻ Transcription factorsꎻ Transcriptional regulation
DREBs ( Dehydration Responsive Element
Binding Protein)是一类植物特有的转录因子ꎬ 隶
属于 AP2 / EREBP转录因子家族ꎬ 仅含 1 个 AP2 /
EREBP结构域ꎬ 在植物逆境信号转导途径中有重
要作用ꎬ 其中 DREB1 / CBF 成员主要参与低温胁
迫应答反应ꎬ DREB2 成员主要参与干旱胁迫应答
反应[1]ꎮ 人们对 DREB1在低温胁迫反应中的作用
机制研究已较为深入ꎬ 而 DREB2可能因参与复杂
的干旱胁迫响应ꎬ 其作用机理及调控网格结构尚不
清晰ꎮ 当植物细胞感受到外界干旱胁迫信号后ꎬ 通
过复杂的信号转导激活 DREB 2s 转录因子ꎬ 使其
AP2保守结构域与抗性相关基因启动子中的 DRE /
CRT(C ̄repeat)顺式元件相结合ꎬ 从而实现 DREB2
转录因子基因对下游一系列干旱、 高盐或低温等逆
境应答基因的调控[1-3]ꎮ
Liu等[1]和 Kasuga等[2]首次从拟南芥[Arabi ̄
dopsis thaliana (L.) Heynh.]中克隆得到了 DREB
2A转录因子基因ꎬ 发现其与干旱应答元件 CRT/
DRE(C ̄Repeat / Dehydration ̄Responsive Element)
核心序列 (A / GCCGAC)或 GCC ̄BOX 核心序列
(TAGCCGCCA)特异性结合ꎬ 参与调控干旱、 高
盐和低温等胁迫耐性相关基因的表达[1-3]ꎮ 目前ꎬ
GenBank数据库中共有 20多个物种的 150条编码
DREB2s转录因子的序列ꎬ 如拟南芥、 水稻、 小麦
(Tricicum aestivum Linn.) 和海蓬子 ( Salicornia
brachiate Linn.)等ꎬ 并且人们更加关注从对逆境
胁迫适应性较强的植物材料中挖掘新的 DREB2 基
因ꎬ 而 DREB2s 基因功能及调控机制的研究则主
要以模式植物拟南芥为研究对象ꎮ
DREB2s转录因子蛋白质结构具有反式作用因
子的典型特征ꎬ 其 N ̄末端是富含碱性氨基酸的核
定位信号区(Nuclear Localization Signalꎬ NLS)ꎬ
含有一段高度保守的 CMIV ̄1 基序[4]ꎻ 中间是 58
个氨基酸残基组成的 AP2 结构域 ( EREBP / AP2
domain)ꎻ C ̄末端是酸性转录激活区(Acidic Acti ̄
vation Regionꎬ AAR)ꎬ AtDREB2A、 AtDREB2B、
AtDREB2C[4]和 GmDREB 2A[5]的 C ̄末端都含有
保守的 CMIV ̄3基序和一段富含 Ser / Thr(丝氨酸 /
苏氨酸)保守区域ꎬ 这段 Ser / Thr 区域参与调控基
因表达活性[6]ꎮ DREB2A 的 N ̄末端和 C ̄末端具有
较高程度的固有无序化( Intrinsic Disorderꎬ ID) [7]ꎬ
这些固有无序化蛋白质主要参与了分子识别、 调
控和信号传导等功能ꎮ DREB 2A 的转录激活结
构域 ( Transcription Activation Domainꎬ TADꎬ
254 ~ 335 aa)和 C ̄末端保守的转录激活区负调
控 域 ( Negative Regulatory Domainꎬ NRDꎬ
136 ~ 165 aa) [ 8]的结构特征预示着 DREB2A 蛋
白质三维结构不是刚性的ꎬ 而可能是多种动态互变
的结构聚合体[9]ꎮ 来源于不同物种的同源 DREB2s
基因分子结构不尽相同ꎬ 其基因功能、 表达调控机
制都因基因结构的差异而有所不同ꎮ
1 DREB2s转录因子基因的分型及其对多
种非生物胁迫的应答
Sakuma 等[3]将仅含有一个 AP2 / ERF 结构域
的转录因子分为三类ꎬ 其中 DREB 2s 转录因子基
因划归于 A 类(Group A)的 A2 亚类(Sub ̄group
A ̄2)ꎮ 根据氨基酸序列又可进一步将 A2 亚类的
DREB2同源基因划分为三个亚型(sub ̄type) [10ꎬ11]ꎮ
大部分参与胁迫应答的 DREB 2s 属于亚型 1
(DREB2 ̄subtype 1)ꎬ 如拟南芥 AtDREB2A、 2B、
2C、 2E、 2H 和水稻 OsDREB 2A、 OsDREB 2Bꎻ
亚型 2 包括拟南芥 AtDREB2D、 AtDREB2G 和水
稻 OsDREB2Cꎻ 亚型 3仅含拟南芥 AtDREB2F和
水稻 OsDREB2Eꎮ 亚型 2和 3的 DREB2s 基因不
响应或轻度响应胁迫诱导[3]ꎬ 表明有些 DREB 2s
转录因子可能不受某种胁迫因子诱导表达ꎮ
大多数 DREB2s基因参与干旱、 高盐和高温
胁迫应答ꎬ 也有些 DREB2s 对低温和 ABA 响应ꎬ
而且不同来源的基因在不同植株部位对非生物胁
迫的诱导反应不一样ꎮ 拟南芥的 AtDREB2A、 水
稻 OsDREB2A不能响应低温胁迫ꎻ 拟南芥叶片内
源基因 AtDREB2C、 AtDREB2D 和 AtDREB2F 受
到热、 高盐胁迫的诱导表达ꎬ 但不及 AtDREB 2A
和 AtDREB 2B 表达强烈ꎻ 拟南芥根部内源基因
AtDREB2E基因受到 ABA 的诱导表达[3]ꎮ 水稻仅
OsDREB2A 和 OsDREB 2B 响应非生物胁迫诱
导[10]ꎮ 新疆野苹果 (Malus sieversii Roem.)Ms ̄
DREB2C[12]、 毛华菊 [ Dendranthema vestitum
(Hemsl.) Linn.] DvDREB 2A[13]和小麦(Tricicum
aestivum Linn.)WDREB2[14]受干旱、 高盐和 ABA
信号的诱导ꎻ MsDREB 2C[12]、 DvDREB 2A[13]、
玉米 ( Zea mays Linn.) ZmDREB 2A[15] 和大豆
[Glycine max (L.) Merr.] GmDREB2A[5]和海蓬
子(Salicornia brachiate Linn.)SbDREB2A[18]受高
温胁迫信号诱导(表 1)ꎮ
2 DREB2s转录因子基因的表达调控及其
分子机制
2 1 转录水平上的调控(transcriptional regulation)
植物的转录调控多数是通过顺式作用元件和
反式作用因子的相互作用来实现的ꎮ DREB 2s 转
录水平上的调控主要表现在正调控作用的顺式作
用元件(cis acting elements)ꎬ 研究重点主要围绕
启动子ꎮ
892 植 物 科 学 学 报 第 32卷
表 1 部分已验证功能的 DREB2s转录因子基因的胁迫诱导因子
Table 1 Abiotic stress factor of DREB2s transcript factor genes with known function from different plants
基因
Gene
基因来源
Gene source
胁迫诱导因子
Abiotic stress factor
MsDREB2C 新疆野苹果 Malus sieversii Roem. 干旱、 高盐、 低温、 热、 ABA[12]
DvDREB2A 毛华菊 Dendranthema vestitum (Hemsl.) Linn. 干旱、 高盐、 低温、 热、 ABA[13]
WDREB2 小麦 Tricicum aestivum Linn. 干旱、 高盐、 低温、 ABA[14]
ZmDREB2A 玉米 Zea mays Linn. 干旱、 高盐、 低温、 热[15]
PeDREB2 胡杨 Populus euphratica Oliv. 干旱、 高盐、 低温[16]
PgDREB2A 珍珠黍 Pennisetum glaucum (L.) R. Br. 干旱、 高盐、 低温[17]
GmDREB2A 大豆 Glycine max (L.) Merr. 干旱、 低温、 热[5]
SbDREB2A 海蓬子 Salicornia brachiate Linn. 干旱、 高盐、 热[18]
SiDREB2 小米 Setaria italica Linn. 干旱、 高盐[19]
Liu等(1998) [1]首次发现拟南芥 DREB 2A 基
因可以激活下游逆境胁迫相关基因 rd29A的表达ꎬ
发挥其转录因子功能ꎻ rd 29A 基因的启动子含有
一个不依赖于 ABA 的顺式作用元件 DRE ( TAC ̄
CGACAT) [20]ꎮ 拟南芥 DREB2A和 DREB2B转录
水平不受外源 ABA的诱导ꎬ 通过不依赖于 ABA的
基因表达通路完成抗性调节[1]ꎮ 已克隆得到的
DREB2s多数是 ABA非依赖型表达模式(表 1)ꎮ
2 1 1 ABA依赖型表达调控途径协同调控
ABA 反应元件结合蛋白 (Abscisic Acid ̄Re ̄
sponsive Element Binding Proteinꎬ AREB)通过与
ABA响应元件(ABA Response Elementꎬ ABRE)
结合ꎬ 激活 ABA 诱导基因的表达ꎮ 与 ABRE 特异
结合的大部分转录因子都含有保守的碱性亮氨酸拉
链(basic leucine Zipperꎬ bZIP)结构[21]ꎮ
有研究认为 AtDREB 2A 基因的表达不受或受
到外源 ABA的微弱诱导ꎬ 而受到脱水和高盐胁迫
的强烈诱导[1-3]ꎮ 但 Lee 等[22]和 Kim 等[23]发现ꎬ
DREB2C和 DREB2A在体外能够与 AREB / ABF结
合ꎬ 激活 ABA响应基因的转录ꎬ 通过 ABA 依赖信
号途径调节非生物胁迫响应基因的表达ꎮ Liu等[13]
研究也表明ꎬ 外源 ABA 处理 0 5 h 后ꎬ 毛华菊的
DvDREB2A表达水平达到最高ꎬ 内源 ABA的积累
有助于 DvDREB2A响应干旱和盐胁迫诱导ꎮ
AtDREB2A含有一个 ABA 诱导基因表达必需
的、 保守的 CE3 / ABRE ̄ABRE 顺式元件[23]ꎬ ABA
反应元件结合蛋白基因AREB1、 AREB2 和 ABF 3
是 AtDREB2A 的靶基因ꎮ 在渗透胁迫条件下ꎬ 当
AtDREB2A转录水平降低时ꎬ AREB1、 AREB2 和
ABF3能够识别 DREB2A启动子中的 ABRE 序列ꎬ
并激活 DREB2Aꎮ AREB1、 AREB2和 ABF 3协同
调节 ABRE 依赖 ABA 信号转导ꎬ 参与干旱胁迫的
耐受性[24]ꎮ ABA信号途径对 AtDREB2A的转录调
控主要表现在胁迫条件下对 AtDREB 2A 启动子的
调控ꎬ 可见 ABA依赖信号途径和非 ABA依赖信号
途径在植物受到胁迫时不是单独发挥作用[13ꎬ22-24]ꎮ
2 1 2 热激反应中的转录级联
Liu等[25]和 Yoshida等[26]发现在拟南芥的 21个
热激转录因子基因中ꎬ HsfA1a、 HsfA1b 和 HsfA1d
是最主要的热激响应基因表达的正调控转录因子ꎮ
热激引发 HsfA1 蛋白的激活ꎬ 从而诱导 AtDREB
2A 和 HsfA 2 转录因子基因的转录[26]ꎻ 然后ꎬ
AtDREB2A[27]和 AtDREB 2C[28]与热激转录因子
HsfA3(Heat Shock Transcription Factor A3)的启
动子结合ꎬ 激活 HsfA 3 的表达ꎬ 进而诱导下游热
激蛋白(Heat Shock Factorsꎬ HSP)编码基因的表
达ꎬ HsfA3是 AtDREB2A和 AtDREB2C重要靶基
因之一ꎮ 水稻 HSFs基因中也包含有 DRE / CRT 结
构域ꎬ 热激反应中 OsDREB2B 也表现出相同的转
录活性[10]ꎮ DREB2s 是转录水平的热激级联反应
( transcriptional cascade)的重要成员ꎬ 这种热激
反应中的转录级联可能在被子植物中广泛存在ꎮ
2 1 3 磷脂酸(PA)负调控信号途径
磷脂酸(Phosphatidic Acidꎬ PA)是植物磷酸
肌醇代谢中重要的细胞内信号分子ꎬ 被称为“脂质
第二信使”ꎮ PA 可由两种磷脂酶途径产生ꎬ 一种
992 第 3期 张志飞等: DREB2s转录因子基因的表达调控机制研究进展
是经磷脂酶 D (Phospholipases Dꎬ PLD)水解直
接产生ꎬ 另外一种是由甘油二酯激酶(Diacylglyc ̄
erol ̄Kinasesꎬ DGKs)与磷酸肌醇特异性磷脂酶 C
(Phosphoinositide ̄Dependent Phospholipase Cꎬ
PI ̄PLC)协同作用产生ꎮ PI ̄PLC 和 DGK 是磷酸肌
醇信号途径中两种重要的酶ꎬ 可以响应高盐、 低温
和渗透等非生物胁迫ꎮ
Nabila 等[29]研究发现ꎬ 拟南芥悬浮细胞和苗
期的 AtDREB 2s (AtDREB 2A ̄AtDREB 2E)基因表
达受到 PI ̄PLC途径中 DGKs和 PLD 产生的 PA 抑
制ꎮ DREB2 基因通路属于组成抑制型ꎬ 当 DGK
与 PI ̄PLC 结合活跃时ꎬ AtDREB2s 的表达受到抑
制ꎮ PI ̄PLC抑制剂 U73122 上调的多数基因启动
子中含有干旱应答元件 DRE / CRTꎬ 这些反应元件
与 DREB2结合ꎬ 是 DREB2的下游基因ꎮ
2 2 DREB2s基因转录后加工水平的调控(post
translational regulation)
2 2 1 选择性剪切(alternative splicing)
2 2 1 1 具有 PEST的选择性剪切
Liu等[1]首次提出 AtDREB 2A 基因需要序列
修饰后ꎬ 才能激活下游逆境胁迫相关基因的表
达ꎬ 发挥其转录因子功能ꎮ Sakuma 等[3] 证实
AtDREB2A的 C ̄末端转录激活区存在一个负调控
域 ( Negative Regulatory Domainꎬ NRDꎬ 136 ~
165 aa)ꎮ 选择性剪接 NRDꎬ 形成 AtDREB 2A 的
激活体 AtDREB 2A ̄CA ( AtDREB 2A constitutive
active form)ꎬ 可调控下游许多干旱诱导的基因表
达ꎮ AtDREB2A的 NRD含有脯氨酸-谷氨酸-丝氨
酸-苏氨酸 ( Proline ̄ꎬ glutamic acid ̄ꎬ serine ̄ꎬ
and threonine ̄richꎬ PEST)四肽序列(RSDASEVT ̄
STSSQSEVCTVETPGCV)ꎬ PEST序列是蛋白质降
解的信号肽ꎬ PEST是否磷酸化对于蛋白质的降解
非常关键ꎬ AtDREB 2A 通过选择性剪接负调控域
(NRD)来调节蛋白质的降解ꎬ 发挥蛋白质水平的
表达调控ꎮ DREB2A和 RING E3 连接酶的互作需
要负调控域ꎬ 负调控域的缺失有助于保持 DREB2A
蛋白质组成型活性的稳定形式[30]ꎬ DREB 2A 可以
通过与蛋白酶体抑制剂MG ̄132处理和热激处理保
持稳定[31]ꎮ
来源于大豆的 GmDREB2A 也含有一段 PEST
的负调控域ꎬ 且比 AtDREB2A的负调控域序列长ꎬ
这段延长的丝氨酸残基序列参与翻译后调控ꎬ 在
GmDREB2A基因负调控作用中具有重要作用[5]ꎮ
长春 花 [ Catharanthus roseus ( L.) Don.] 的
ORCA1[32]、 向日葵 ( Helianthus annuus L.) 的
HaDREB2 [33]等 DERB 2A 同源基因的 DNA 结合
区和核心保守序列中有 PEST的负调控域ꎮ
2 2 1 2 禾本科不含 PEST的选择性剪切
OsDREB2B是水稻 4个 DREB2s 中转录活性
最高的基因ꎬ 它的转录活性区域含有一段对转录活
性非常重要的区域 (284 ~ 373 aa)ꎬ 若删除这段
区域ꎬ OsDREB 2B 的表达显著减少[10]ꎬ 但 Os ̄
DREB2B蛋白中不含 PEST序列ꎮ
与 OsDREB2s高度同源的禾本科植物基因小麦
WDREB2[14]、 玉米 ZmDREB 2A[15] 和大麦 (Hor ̄
deum vulgare Linn.) HvDRF1[34]都没有 PEST 序
列ꎬ 只含有一个短开放阅读框架 ( short Open
Reading Frameꎬ short ORF)转录本ꎬ 该 ORF 是
由第 2 外显子(53 bp)导致的阅读框移码突变产
生ꎮ 利用植物基因组数据库 Phytozome研究发现ꎬ
来源于高粱[Sorghum bicolor ( L.) Moench.]的
Sb09g016150 和来源于二穗短柄草 [Brachypo ̄
dium distachyon (L.) Beauv]的 Bradi2g29960是
OsDREB2的同源基因ꎬ 这两个基因序列中都含有
53 bp 外显子ꎬ 表明它们可能也具有短 ORF 转录
本的选择性剪接形式[10]ꎮ 这些禾本科来源的
DREB2同源基因都具有选择性剪接调控机制ꎬ 具
有功能性和非功能性两种转录本ꎬ 非功能性转录本
不是功能性转录本的前体ꎬ 且功能性转录本能够编
码全长蛋白的活性转录本ꎮ 无胁迫条件下ꎬ 非活性
转录本显性表达ꎬ 在胁迫条件下ꎬ 活性转录本受到
胁迫信号诱导表达ꎬ 选择性剪切可以使这类基因不
需要激活启动子即在胁迫条件下快速表达[14]ꎬ 因
此应激诱导的选择性剪接是这类 DREB2 转录因子
基因调控的重要机制[10ꎬ14ꎬ15ꎬ34]ꎮ
2 2 2 蛋白加工水平的调控
2 2 2 1 泛素化
DREB2A 相互作用蛋白 1 和 2 (DREB2A ̄In ̄
teracting Proteinsꎬ DRIP1和 DRIP2)是 C3HC4环
指域结合蛋白(C3HC4 RING ̄Domain Containing)ꎬ
003 植 物 科 学 学 报 第 32卷
具有 E3泛素连接酶(E3 Ubiquitin Ligase)的功能ꎬ
它们在细胞核与 DREB 2A N ̄端的固有无序区
( Intrinsic Disorderꎬ ID)互作ꎬ 负调节干旱胁迫应
答反应ꎮ 过表达 DRIP1 可延迟 DREB2A 的下游基
因对脱水胁迫应答反应表达ꎮ DRIP 1 和 DRIP 2 双
突变体在使 DREB2A 下游的脱水胁迫应答基因表
达增强的同时ꎬ 也会抑制或延迟植物的生长发育ꎬ
所以推测干旱胁迫应答基因表达的负调控者 DRIP1
和 DRIP2在非胁迫条件下ꎬ 是通过促进泛素化来
降解 DREB2A基因从而减少其对植物生长的潜在的
负面影响ꎮ 但是ꎬ 目前还不确定 DREB2A本身表达
量或者 DREB2A的进一步激活是否为下游基因转
录激活所必须的[29]ꎮ
2 2 2 2 磷酸化
除了泛素化之外ꎬ 磷酸化也被认为是转录后
水平上的调控机制ꎮ Agarwal 等[17] 发现珍珠黍
[Pennisetum glaucum (L.)R. Br.]的 PgDREB2A
是一个磷酸化蛋白ꎬ 不含 PEST序列ꎮ 磷酸化作用
负调控 PgDREB2A 蛋白对 DNA 的结合活性ꎬ
PgDREB2A蛋白激活下游靶基因表达前需要去磷
酸化作用ꎬ 磷酸化的 PgDREB2A 不能结合 DRE
元件ꎮ
3 展望
随着研究的不断深入ꎬ DREB2 的转录调控机
制有所突破ꎬ 但植物逆境胁迫应答反应是一个非常
复杂的信号传导网络ꎬ 人们目前更为关注的是
DREB2s如何参与植物抗逆ꎬ 及在植物复杂的基因
表达调控网络中如何发挥功能ꎮ 因此今后应继续深
入研究 DREB2s基因的转录调控网络和分子机制ꎬ
寻找可调控基因表达的“增强子”和“抑制子”ꎬ 了
解操控 DREB2发挥生物学功能的关键节点ꎬ 探讨
干旱及其他环境信号传导通路对 DREB2 基因表达
的作用机理ꎮ 另外ꎬ 还可着力于研究染色体三维拓
扑结构ꎬ 探讨 DREB2调节元件增强子如何通过与
染色体的相互作用实现远距离接触的调节机制ꎮ 最
后ꎬ 应充分利用 DREB 2s 转录因子参与多种非生
物胁迫诱导反应的特性ꎬ 通过转基因技术进行抗性
分子育种ꎬ 提高农作物及经济作物对不良环境条件
的适应性ꎮ
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203 植 物 科 学 学 报 第 32卷
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(责任编辑: 刘艳玲)
303 第 3期 张志飞等: DREB2s转录因子基因的表达调控机制研究进展