全 文 ：作物学报 ACTA AGRONOMICA SINICA 2012, 38(5): 880−886 http://www.chinacrops.org/zwxb/
ISSN 0496-3490; CODEN TSHPA9 E-mail: xbzw@chinajournal.net.cn

本研究由国家自然科学基金项目(31101599, 30800705)和浙江省自然科学基金项目(Y3110561, Y307535)资助。
第一作者联系方式: E-mail: xingchenghua@hotmail.com
Received(收稿日期): 2011-08-17; Accepted(接受日期): 2012-01-19; Published online(网络出版日期): 2012-02-13.
URL: http://www.cnki.net/kcms/detail/11.1809.S.20120213.1109.022.html
DOI: 10.3724/SP.J.1006.2012.00880
边缘细胞对水稻生长和细胞壁组分的影响及其与耐铝性的关系
邢承华 1 张淑娜 2 吴 坤 2 王 宁 2 凌 云 2
1金华职业技术学院农业与生物工程学院, 浙江金华 321007; 2浙江师范大学化学与生命科学学院, 浙江金华 321004
摘 要: 以水稻 II优 3027 (耐铝基因型)和红良优 166 (铝敏感基因型)为材料, 采用悬空培养法, 在根尖附着和移除边
缘细胞(root border cell, RBCs)条件下, 比较研究水稻生长、根尖铝含量和细胞壁组分含量变化及其与耐铝性的关系。
结果表明, 铝抑制水稻根系伸长, 导致根尖和细胞壁铝积累。移除根尖边缘细胞令根伸长抑制率、根尖胼胝质含量、
根尖和细胞壁铝含量及细胞壁单核铝含量显著低于保留边缘细胞的根。此外, 对比于根尖移除边缘细胞, 保留边缘细
胞降低了细胞壁中果胶和半纤维素 1 含量, 而对半纤维素 2 含量无影响。表明铝毒胁迫下水稻根尖由于附着边缘细
胞, 阻止了根系铝吸收, 并维持较低的细胞壁果胶和半纤维素 1含量, 减少细胞壁吸附铝的位点。同时也减少了根尖
毒性形态铝的含量, 降低了铝的生物有效性, 从而提高了水稻的耐铝性。
关键词: 水稻; 铝毒; 边缘细胞; 铝形态; 细胞壁多糖
Effects of Root Border Cells on Root Growth and Cell Wall Polysaccharide
Contents in Rice Seedlings and Their Relation to Aluminum Tolerance
XING Cheng-Hua1, ZHANG Shu-Na2, WU Kun2, WANG Ning2, and LING Yun2
1 Agricultural and Bioengineering Institute, Jinhua College of Vocation and Technology, Jinhua 321007, China; 2 College of Chemistry and Life Sci-
ences, Zhejiang Normal University, Jinhua 321004, China
Abstract: Most plant root tips are sheathed by large populations of root border cells (RBCs). One of suggested roles of RBCs is to
defend from toxic metal cations, including Al, in the rhizosphere. Using rice genotypes “II You 3027” (Al-resistant) and
“Hongliangyou 166” (Al-sensitive) with treatments of different concentrations of Al3+, acroponic culture with RBCs adhered to or
removed from root tips was conducted to study the effects of RBCs on root growth, Al content and cell wall polysaccharide con-
tents in root tips of rice seedlings under Al toxicity. Al treatment inhibited root elongation and increased Al accumulation in the
root tips. Removal of RBCs from root tips significantly enhanced Al-induced root growth inhibition and increased callose content,
Al accumulation in root tips and root tip cell walls, and monomeric Al content in root tips. The removal of RBCs from root tips
also significantly increased pectin and hemicellulose 1 contents in the cell walls of root tips, but did not affect the hemicellulose 2
contents. These results suggested that RBCs adhered to the root tips enhance Al tolerance of rice by decreasing Al, pectin and
hemicellulose 1 contents in the cell walls of root tips, and contents of toxic species of Al in root tips.
Keywords: Rice; Al toxicity; Root border cells; Al species; Cell wall polysaccharide
铝毒是酸性土壤中限制作物生长的主要因子 ,
日益成为影响环境生态的严重问题。近年来, 铝对
植物毒害和植物耐铝机理的研究取得了较大进
展[1-2], 但有关植物耐铝毒机理仍然没有完全清楚。
最近提出的有关细胞壁在植物耐铝中的作用引起了
大量关注。已有报道, 铝毒可导致水稻[3]、小麦[4]、
玉米[5]、南瓜[6]和拟南芥[7]根尖细胞壁多糖组分, 包
括果胶、半纤维素和纤维素含量不同程度的升高 ,
细胞壁钢性增加。铝与细胞壁果胶等多糖的结合对
植物的铝毒和耐性表达具有重要的作用。此外, 在
耐铝分子机理的研究中发现了一些与水稻细胞壁代
谢有关的铝-调控基因[8], 以及可以通过转运 UDP-
葡萄糖修饰水稻细胞壁来缓解铝毒的细菌模型的
ABC转运体[9]。前人的研究完善了植物的耐铝机制,
但有关细胞壁耐铝的机理仍不完全清楚。
边缘细胞(root border cells, 简称 RBCs)是从根
第 5期 邢承华等: 边缘细胞对水稻生长和细胞壁组分的影响及其与耐铝性的关系 881


冠表皮游离出来并聚集在根尖周围的一群不同于根
冠细胞的活细胞。生物胁迫下, RBCs能吸引和固定
线虫、保持病原体远离根尖、抑制真菌感染。非生
物胁迫下, RBCs对铝毒[10]、铁毒[11]均有一定的防御
功能。前人已从豌豆[10-12]、菜豆[13]、大豆[14]等豆科
植物和大麦 [15]、水稻 [16]等禾本科植物上证实了
RBCs 在减轻铝对植物毒害中所起的作用, 但是具
体通过何种方式缓解铝毒至今仍存在争议。Miya-
saka等[13]和 Tamás等[17]分别发现 RBCs可能通过分
泌黏液和细胞的程序性死亡来缓解铝毒 , 最近 Yu
等[10]和刘家友等[12]进一步指出 RBCs 还可以通过将
铝固定在细胞壁上的方式提高根尖的铝抗性。
水稻是重要的单子叶模式植物, 也是小谷类作
物中铝抗性较强的作物之一。以往的研究表明植物
根系有机酸分泌、根际 pH 提高在根系外部铝排斥
中起重要作用 [2], 但这些机制在水稻耐铝中的贡献
比较小 [3,18-19], 细胞壁在水稻耐铝中似乎起着更为
重要的作用[3]。目前, 水稻根尖细胞壁多糖组分含量
变化与耐铝性的关系已有报道, 而 RBCs 包裹在根
尖, 是否会影响铝在根尖的积累、存在形态和细胞
壁组分及其与耐铝性的关系尚不清楚。为此, 本文
以铝耐性不同的水稻基因型为材料, 比较分析根尖
附着和移除 RBCs 对水稻耐铝性和细胞壁组分含量
的影响, 为水稻耐铝的生理机制提供依据。
1 材料与方法
1.1 供试材料与培养
选用水稻耐铝基因型 II 优 3027 和铝敏感基因
型红良优 166 [16]。取饱满的种子, 以 0.1% H2O2表面
消毒 5 min, 用蒸馏水反复冲洗干净, 然后于 25℃的
生化培养箱浸种 24 h, 每隔 4 h 换一次水。此后在
25℃培养箱中避光催芽 24 h。将露白种子分 2组进
行实验。
第 1 组保留根尖 RBCs 及黏液。待种子的初生
根长至 1.5 cm 时, 放入悬空培养装置, 每一装置种
100株水稻幼苗。每隔 2 h等量喷洒 0、100、200和
400 μmol L−1 各铝处理液, 以 AlCl3 形式供铝, 含
0.5 mmol L−1 CaCl2, pH 4.5。
第 2 组移除根尖 RBCs 及黏液。铝的处理浓度
和条件同第 1组, 培养期间每隔 4 h用蒸馏水轻洗根
尖 10 min, 以去除根尖 RBCs 及黏液。分别测定两
种方式培养下铝处理前、后的根长。铝处理 24 h后,
测定根尖胼胝质含量、根尖和细胞壁铝含量、根尖
单核铝含量以及根尖细胞壁多糖(果胶、半纤维素 1
和半纤维素 2)含量。
1.2 测定指标与方法
1.2.1 根相对伸长率 分别测定铝处理前、后的
水稻根长, 其差值为根系伸长量。根相对伸长率(%)
= 铝处理组水稻根伸长量/无铝处理组水稻根伸长
量×100。每处理随机选 30个根, 计算平均值。
1.2.2 根尖胼胝质含量 剪取 40 个根的 10 mm
根尖, 置 95%乙醇低温过夜。加 1.0 mL 1.0 mol L−1
NaOH 研磨成匀浆, 转移至 1.5 mL eppendorf 管,
80℃水浴 20 min, 10 000×g离心 10 min。用荧光分
光光度法(激发光 400 nm, 发射光 485 nm)测定上清
液荧光值。根尖相对胼胝质含量 = 铝处理组荧光值
/无铝处理组荧光值×100%[20]。
1.2.3 根尖和根尖细胞壁中铝含量 分别剪取
15个 10 mm的根尖, 用 0.5 mmol L−1 CaCl2清洗 3
次, 于 1 mL 2 mol L−1盐酸中浸提 24 h, 用 ICP测定
根尖铝含量。
取 0~10 mm 根尖, 按照 Zhong 和 Lauchli[21]方
法提取细胞壁, 取干燥后的细胞壁 0.05 g, 用 1 mL
2 mol L−1盐酸浸提, 振荡 24 h后离心, 用 ICP测定
上清液根尖细胞壁铝含量。
1.2.4 根尖单核铝含量 先用 0.5 mmol L−1 CaCl2
洗去根尖表面的铝 , 后用蒸馏水冲洗干净 , 擦干 ,
于−80℃液氮冷冻 , 并迅速将样品放于注射器内压
榨, 得到根尖细胞液, 用桑色素络合-荧光光度法测
定单核铝含量[22]。
1.2.5 根尖细胞壁多糖含量 按照 Zhong 和
Lauchli[21]方法提取细胞壁。参考 Taylor和 Buchanan-
Smith[23]的方法测定果胶、半纤维素 1和半纤维素 2
的含量。
1.3 统计分析
根据实验所得数据计算平均值和标准误差, 利
用 SPSS 17.0软件进行方差分析。
2 结果与分析
2.1 RBCs对水稻根尖铝毒害的影响
2.1.1 水稻根生长 铝处理显著抑制根的伸长
(P<0.05)(图 1)。移除 RBCs 的根相对伸长率远远小
于保留 RBCs的处理, 差异达极显著水平(P<0.01)。
红良优 166的根长受抑程度大于 II优 3027 (P<0.01)。
可见 RBCs 附着在根尖有利于缓解铝对水稻根生长
的抑制。
882 作 物 学 报 第 38卷


图 1 根尖保留或去除 RBCs条件下铝处理 24 h的水稻根长
Fig. 1 Root length under 24-h Al treatment with RBCs ad-
hered to or removed from root tips
图中不同小写字母表示铝处理差异显著(P≤0.05)。
Relative root elongation values marked with different small letters
are significantly different at P≤0.05 among Al treatments.

2.1.2 根尖胼胝质含量 保留根尖 RBCs时, 200
μmol L−1和 400 μmol L−1铝处理显著提高根尖的相
对胼胝质含量, 铝处理浓度为 400 μmol L−1时, II优
3027 的根尖相对胼胝质含量有所下降。移除根尖
RBCs 后, 两基因型水稻的相对胼胝质含量随着铝
处理浓度的升高而增加(图 2), 其中红良优 166的相
对胼胝质含量增加幅度高于 II优 3027。铝毒胁迫下,
移除 RBCs 的根尖相对胼胝质含量显著高于保留
RBCs 的处理(P<0.05)。说明移除根尖 RBCs 后, 铝
对水稻根尖的毒害加重, 根尖相对胼胝质含量显著
上升。

图 2 保留或去除 RBCs条件下铝处理 24 h的水稻根
尖胼胝质含量
Fig. 2 Callose content under 24-h Al treatment with RBCs
adhered to or removed from root tips
不同铝浓度标以不同小写字母的柱值差异显著(P≤0.05)。
Bars for different Al treatment concentration represented by dif-
ferent letters are significantly different at P≤0.05.
2.1.3 根尖总铝含量 保留根尖 RBCs 时 ,
0~200 μmol L−1铝处理下根尖铝含量随着铝处理浓
度升高而显著增加, 当铝处理浓度为 400 μmol L−1
时 , 根尖铝含量有所下降 , 这在耐性基因型 II 优
3027 中表现得更为明显(图 3)。移除根尖 RBCs 后,
根尖铝含量急剧增加 , 显著(P<0.05)高于同一铝处
理浓度下保留 RBCs 的根尖。红良优 166 的根尖铝
含量高于相同铝处理的 II 优 3027 的根。表明根尖
有 RBCs附着时有效阻止铝的吸收。

图 3 保留或去除 RBCs条件下铝处理 24 h的水稻根尖铝含量
Fig. 3 Al content of root tips under 24-h Al treatment with
RBCs adhered to or removed from root apex
不同铝浓度标以不同小写字母的柱值差异显著(P≤0.05)。
Bars for different Al treatment concentration represented by dif-
ferent letters are significantly different at P≤0.05.

2.1.4 根尖单核铝含量 保留根尖 RBCs 时 ,
0~200 μmol L−1铝处理下铝耐性基因型 II优 3027的
根尖单核铝含量随着铝处理浓度升高而显著增加 ,
当铝处理浓度为 400 μmol L−1时, 根尖单核铝含量
有较大幅度下降(图 4)。铝敏感基因型红良优 166的
根尖单核铝含量也随着铝处理浓度升高而显著增
加。移除根尖 RBCs后, 两基因型水稻的根尖单核铝
含量均高于保留 RBCs 的对应处理, 差异达极显著
水平(P<0.01)。说明根尖 RBCs的附着降低了单核铝
的含量。
2.1.5 根尖细胞壁铝含量 保留或移除根尖
RBCs 与否, 两基因型水稻的细胞壁铝含量均随着
铝处理浓度的升高而增加, 在 400 μmol L−1铝处理
时达最大值(图 5)。当移除根尖 RBCs 时, 水稻根尖
细胞壁铝含量显著高于保留 RBCs 的对应铝处理组
(P<0.05)。II 优 3027 根尖细胞壁铝含量极显著低于
红良优 166 (P<0.01)。说明 RBCs的存在可以有效阻
止铝进入水稻根尖细胞壁。
第 5期 邢承华等: 边缘细胞对水稻生长和细胞壁组分的影响及其与耐铝性的关系 883



图 4 保留或去除 RBCs条件下铝处理 24 h的水稻根尖
单核铝含量
Fig. 4 Monomeric Al content under 24-h Al treatment with
RBCs adhered to or removed from root apex
图中不同小写字母表示铝处理差异显著(P≤0.05)。
Monomeric Al content values marked with different small letters
are significantly different at P≤0.05 among Al treatments.


图 5 保留或去除 RBCs条件下铝处理 24 h的水稻根尖
细胞壁铝含量
Fig. 5 Al content in root tip cell wall under 24-h Al treatment
with RBCs adhered to or removed from root apex
图中不同小写字母表示铝处理差异显著(P≤0.05)。
Root tip cell wall Al content values marked with different small
letters are significantly different at P≤0.05 among Al treatments.
CW: cell wall.

2.2 RBCs对水稻根尖细胞壁多糖含量的影响
保留或是移除根尖 RBCs 时, 高浓度铝毒胁迫
均显著提高两基因型水稻根尖细胞壁果胶含量(图
6-A)。果胶是细胞壁上铝结合的主要位点, 其含量增
加意味着有较多的铝结合在细胞壁上 , 铝毒害加
重。移除根尖 RBCs 的细胞壁果胶含量显著高于保
留 RBCs 的根尖, 差异达极显著(P<0.01), 并且红良
优 166高于 II优 3027。
铝毒胁迫显著提高根尖细胞壁半纤维素 1含量,
其中 II 优 3027和红良优 166的增幅分别达 19.9%~
61.7%和 23.2%~69.3% (图 6-B)。移除根尖 RBCs的
细胞壁半纤维素 1 含量极显著高于保留 RBCs 组
(P<0.01), 红良优 166高于 II优 3027。

图 6 保留或去除 RBCs条件下铝处理 24 h的水稻根尖细胞壁
果胶(A)、半纤维素 1(B)和半纤维素 2(C)含量
Fig. 6 Pectin (A), hemicellulose 1 (B), and hemicellulose 2 (C)
contents in root tip under 24-h Al treatment with RBCs adhered
to or removed from root apex
不同铝浓度标以不同小写字母的柱值差异显著(P≤0.05)。
Bars for different Al treatment concentration represented by dif-
ferent letters are significantly different at P≤0.05.
CW: cell wall.
884 作 物 学 报 第 38卷

除 II优 3027保留根尖 RBCs组以外, 铝处理对
细胞壁半纤维素 2 含量影响不大, 差异不显著(图
6-C)。保留根尖 RBCs 的半纤维素 2 含量高于移除
RBCs 的根。表明铝对根尖半纤维素 2 的影响较小,
在水稻耐铝中所起的作用可能不大。
3 讨论
大多数植物根尖周围包裹着 RBCs 和黏液, 并
已被证实在植物耐铝毒中起作用[24]。本实验结果显
示, 铝处理显著抑制水稻根的伸长, 同时根尖铝和
胼胝质含量显著增加。RBCs的存在显著减轻铝对根
伸长的抑制, 降低铝在根尖的积累和胼胝质含量。
这与 Cai等[16]、Zhu等[15]和 Horst等[25]结果一致, 表
明包裹在根尖外围的 RBCs 及其分泌的黏液可以缓
解水稻铝毒。原因可能与铝毒害导致的 RBCs 大量
死亡, 而死亡的 RBCs 结合大量的铝有关[17]。也有
可能与 RBCs 的细胞壁含有比根尖细胞壁更多的果
胶, 可以把铝直接固定在 RBCs的细胞壁上有关[12,17]。
RBCs 及根冠细胞都会分泌黏液, 黏液中酸性多糖
(如糖醛酸)的羧基所带的负电荷也能与铝结合而将
其固定在根质外体中, 阻止铝进入根尖[26]。
土壤中有多种溶解铝的形态, 其中无机单核铝
[Al3+、Al(OH)2+和 Al(OH)2+]尤其 Al3+是对植物毒性
最大的铝形态, 而有机和无机铝复合物是没有植物
毒性或是毒性非常低的铝形态[27]。本实验借鉴桑色
素能与酸性土壤中最不稳定的游离铝和羟基铝准确
络合的方法[21], 测定了有 RBCs 附着或移除条件下
根尖细胞液中单核铝含量, 铝耐性基因型 II优 3027
在 400 μmol L−1铝处理下, 其根尖的单核铝含量反
而低于 100 μmol L−1和 200 μmol L−1铝处理, 这与其
根尖总铝、相对胼胝质含量的变化一致。耐铝大
豆[28]和豌豆[29]在高浓度铝胁迫下, 也存在 RBCs 死
亡率下降, 根相对伸长率回升的现象。这可能与耐
性基因型在高铝浓度下分泌的黏液远远高于敏感基
因型有关[16], 黏液覆盖在根尖的铝毒敏感区, 降低
了铝的毒害。本实验进一步发现, 移除根尖 RBCs
及黏液后, 两基因型水稻根尖的单核铝含量显著升
高, 表明根尖 RBCs 及黏液的存在有利于减少根尖
毒害形态的单核铝含量。植物根冠细胞或 RBCs 都
会分泌黏液[30], 这些黏液会在质膜和细胞壁间积累,
或是迁移到细胞间隙 [31]。结合四季豆 [13]和豌豆 [29]
的 RBCs 分泌的黏液随铝处理浓度的升高而增厚,
水稻[16]和大豆[14]的根冠和原位 RBCs 也存在铝诱导
黏液分泌增厚的现象, 笔者推测铝毒刺激下分泌的
黏液有可能积累在细胞质膜外或细胞间隙, 其上大
量的羧基与铝结合, 促使根尖细胞液中的单核铝转
变为螯合态等低毒性形态的铝。正如 Li等[32]报道的,
铝毒胁迫下小麦、决明和荞麦 3 种耐性基因型分别
分泌的苹果酸、柠檬酸和草酸对细胞壁结合铝起到
屏蔽作用。
植物根系中的铝有 30%~90%积累在细胞壁, 而
结合在细胞壁上的铝不仅导致其多聚糖组分(果胶、
纤维素和半纤维素)变化 [33], 提高细胞壁结合的阿
魏酸等的含量[34], 并且降低细胞壁松驰蛋白的有效
性[35], 最终使细胞壁钢性、厚度增加, 根伸长受抑
制。细胞壁中富含多种能与铝结合的物质, 特别是
果胶[1]、半纤维素 1[7]等多糖组分是铝结合的主要位
点, 其在细胞壁上的含量、果胶去甲酯化程度与植
物耐铝性相关。例如铝耐性水稻的细胞壁多糖含量
比铝敏感水稻少并且甲酯化程度高, 细胞壁上游离
羧基含量降低, 进而降低铝在细胞壁的积累[3]。本实
验中铝毒导致根尖细胞壁多糖中的果胶和半纤维素
1含量增加, 移除根尖 RBCs后两者的含量显著高于
保留 RBCs 的处理, 同时其含量变化与根尖铝和细
胞壁铝的积累量呈正相关。显示铝毒下水稻根尖由
于附着 RBCs, 阻止了根系铝吸收, 并维持较低的细
胞壁果胶和半纤维素 1 含量, 以进一步降低细胞壁
结合铝的位点。Yu等[10]和刘家友等 [ 12 ]指出豌豆
RBCs上的细胞壁多糖(果胶、半纤维素和纤维素)具
有结合铝的作用, 其铝含量显著高于 0~10 mm 和
10~20 mm根段。笔者推测 RBCs是具生物学意义的
特殊活细胞群, 其细胞壁对铝的结合特性可能与根
尖细胞壁对铝的结合相似, 即 RBCs 细胞壁多糖具
结合铝的能力从而阻止铝与根尖细胞壁结合。同时,
RBCs 在铝毒下会特异性地分泌黏液[13], 黏液中的
糖醛酸等组分具有大量的游离羧基, 也使得 RBCs
具有进一步结合铝的能力, 阻止铝进入根尖细胞。
因此, 本实验中根尖有 RBCs 附着时, RBCs 作为铝
进入根尖细胞的屏障, 降低铝在根尖细胞壁积累, 以
维持根尖较低的细胞壁果胶和半纤维素 1 含量, 提高
水稻的耐铝性。
4 结论
移除水稻根尖的 RBCs 使铝对根系伸长的抑制
作用、根尖和细胞壁铝积累量、根尖单核铝和胼胝
质含量均增加, 同时提高根尖细胞壁果胶和半纤维
第 5期 邢承华等: 边缘细胞对水稻生长和细胞壁组分的影响及其与耐铝性的关系 885


素 1的含量。水稻根尖 RBCs不仅是铝吸收的屏障,
减少铝在根尖和细胞壁的积累, 降低根尖细胞壁果
胶、半纤维素 1 含量, 同时减少根尖毒性形态铝的
比例, 降低铝的生物有效性。
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