全 文 ：作物学报 ACTA AGRONOMICA SINICA 2011, 37(9): 16891694 http://www.chinacrops.org/zwxb/
ISSN 0496-3490; CODEN TSHPA9 E-mail: xbzw@chinajournal.net.cn

本研究由国家高技术研究发展计划(863计划)重点项目(2009AA101103)和河南省重大公益项目资助。
* 通讯作者(Corresponding author): 汤继华, E-mail: tangjihua1@163.com
第一作者联系方式: E-mail: jinxinning@126.com
Received(收稿日期): 2011-02-21; Accepted(接受日期): 2011-05-22; Published online(网络出版日期): 2011-06-28.
URL: http://www.cnki.net/kcms/detail/11.1809.S.20110628.1010.017.html
DOI: 10.3724/SP.J.1006.2011.01689
玉米杂交种先玉 335及其亲本种子萌发过程中胚芽蛋白质组学分析
进茜宁 付志远 丁 冬 刘宗华 李卫华 汤继华*
河南农业大学农学院 / 省部共建河南省粮食作物生理生态与遗传改良国家重点实验室培育基地, 河南郑州 450002
摘 要: 以培养 84 h 种子的胚芽(包括胚芽鞘)为试验材料, 对优良玉米杂交种先玉 335 与其亲本自交系的蛋白质组
学差异进行了分析。结果表明, 在杂交种先玉 335中共检测到 560个蛋白点, 在亲本 PH6WC和 PH4CV分别检测到
507 个和 508 个蛋白点, 而且先玉 335 胚芽及胚芽鞘中 81%的蛋白点表现非加性累积模式, 其中 288 个蛋白点表现
为超高亲的上调表达, 仅 15 个蛋白点表现超低亲的下调表达, 因此推测非加性蛋白的累积可能是杂交种先玉 335胚
芽萌发过程中胚芽及胚芽鞘杂种优势产生的主要原因。用于质谱分析的 13个差异极显著蛋白主要涉及代谢途径、蛋
白折叠、胁迫响应、细胞骨架和细胞解毒 5种类型。
关键词: 玉米; 胚芽(胚芽鞘); 杂种优势; 蛋白质组学分析
Proteomic Analysis of Plumule in Seed Germination for an Elite Hybrid Pio-
neer 335 and Its Parental Lines in Maize
JIN Xi-Ning, FU Zhi-Yuan, DING Dong, LIU Zong-Hua, LI Wei-Hua, and TANG Ji-Hua*
College of Agronomy, Henan Agricultural University / Key Laboratory of Physiological Ecology and Genetic Improvement of Food Crops in Henan
Province, Zhengzhou 450002, China
Abstract: The plumule (including coleoptile) of seed cultured for 84 h was used as materials to analyze the proteomic difference
between the elite hybrid Pioneer 335 and its parental lines by mean of 2-D electrophoresis method. The results showed that 560
protein spots were identified in Pioneer 335, 507 and 508 protein spots parental lines in its PH6WC and PH4CV, respectively. And
in Pioneer 335, 81% protein spots exhibited nonadditive expression model. Out of them, 288 showed up-regulation with over high
parent expression model. While only 15 showed down-regulation with over low parent expression model. Thus the accumulation
of nonadditive expression protein might be the key factor resulting in heterosis at the tested development at stage in Pioneer 335 at
least in this study. Notably, 13 significantly different protein spots between the hybrid and its parents were involved in metabolic
pathway, protein folding, stress response, cytoskeleton and cell detoxification.
Keywords: Maize; Plumule (including cleotiple); Heterosis; Proteomic analysis
玉米不但是一种重要的粮饲兼用作物和能源作物[1-2],
而且是杂种优势利用最早和最普遍的作物[3]。随着肉蛋奶
等产品需求量的不断增加 , 以及汽油替代品乙醇的大量
生产, 导致世界范围内玉米的需求量不断攀升, 促使玉米
播种面积逐年增加。在玉米生产中, 种子作为一种重要的
农业生产资料, 其萌发特性和出苗能力不但决定了苗壮、
苗匀等苗期性状, 而且在一定程度上影响着后期产量[4]。
种子萌发是生命活动的开始, 是确保出苗的第一步, 因此
受到研究者的广泛关注[5-7]。由于在种子萌发过程中, 胚
根的形态特征相对简单 , 因此不同学者在不同层次上对
其遗传机理进行了大量研究[8-12]。相对于胚根而言, 胚芽
及其保护器官胚芽鞘不仅决定了幼苗的顶土能力 , 而且
是植株地上部分的生长点 [13], 然而至今尚未见其遗传机
理的详细研究报道。
由于生物任何一个性状的表达均是一种或多种特定
蛋白质参与的生化代谢过程 , 分析不同组织和器官中蛋
白质的差异 , 寻找在特定组织或器官中特异表达的蛋白
已经成为阐明生物体器官发育特异性的一个重要生物学
研究领域[14]。蛋白质组学分析技术的发展不但对部分不同
基因型个体间、同一基因型个体不同组织、器官间蛋白质差
异表达、蛋白质互作及翻译后修饰发挥了重要作 用[8-12,15-16];
而且已成为研究杂种优势分子机理的重要手段[12,17]。
1690 作 物 学 报 第 37卷

相对于国内育种单位选育的玉米杂交种, 美国先锋
公司在中国市场上推广的优良玉米杂交种先玉 335 具有出
苗整齐一致的突出优点, 在国内率先实现了精量播种, 打
破了国内一贯的粗放播种模式。本研究以先玉 335及其 2
个亲本为材料 , 利用蛋白质双向电泳的方法分析了出苗
过程中杂交种及其亲本种子萌发后胚芽及胚芽鞘中的差
异蛋白 , 以期为阐明玉米杂交种子出苗过程的分子调控
机制提供理论依据。
1 材料与方法
1.1 试验材料与材料处理
试验材料为美国先锋种子公司选育的优良玉米杂交
种先玉 335及其 2个亲本自交系 PH6WC和 PH4CV, 2009
年在河南农业大学科教园区人工授粉获得杂交种及亲本
种子。为促进种子萌发, 减少试验误差, 在 26℃的培养箱
中, 黑暗条件下用蒸馏水浸种 12 h, 随后将种子统一按照
胚面向下的方式放置在湿润的滤纸上培养 72 h 后, 测量
每种基因型的胚芽长度 , 截取相应长度的胚芽(胚芽鞘),
保存在80℃冰箱备用。每种基因型设置 3个生物学重复,
每个重复 100粒种子, 均取自穗中部大小均匀一致的种子。
1.2 蛋白质提取及双向电泳分析
每种基因型 3个重复的胚芽和胚芽鞘等量混合成 1 g
左右的池, 采用改良的三氯乙酸/丙酮法提取总蛋白[18]。
对每种基因型的蛋白质双向电泳分析进行 3 次重复以降低
试验误差, 每个重复的蛋白上样量为 1 000 µg。采用 24 cm
胶条, pH值范围 4~7 (Imobiline drystrips, Bio Rad, Hercu-
les, CA, USA), 考马斯亮蓝染色后, 采用 Imagemaster 2-D
Platinum V5.0 (Bio-Rad)软件分析[18]。对 3个重复蛋白点
归一化后, 通过 t 测验来鉴定杂交种与双亲间的差异表达
蛋白点。符合以下 2个条件之一的蛋白点属于真实存在的
差异表达蛋白: (1)杂交种和亲本间的差异表达量达到极
显著水平(P<0.01); (2)杂交种和亲本间存在质的差异, 即
有和无的关系。以杂交种偏离中亲值>15%水平作为非加
性累积蛋白的标准, 并依据 Hoecker 等[9]的研究将这些非
加性蛋白分为 6类互作模式。符合下列条件之一的非加性
蛋白被洗脱出来进行下一步的质谱鉴定: (1)杂交种和亲
本之一中有, 另一亲本中无; (2)亲本之一有, 杂交种和另
一亲本中均无; (3)杂交种中有, 双亲中均无; (4)双亲中均
有而杂交种中无。
1.3 差异蛋白的二级质谱数据分析
在质谱分析过程中, 只有总离子流强度高于 104 的
MS/MS图谱被用于搜索 NCBI Zea mays fasta数据库(产生
日期 2009 年 4 月 30 日, 条目数 44 115 个), 检索软件为
Bioworks软件包中的 TurboSEQUEST算法(版本 3.3)。通
过对检索结果进行筛选 , 符合下列要求的肽段被认为是
正确鉴定的蛋白: (1) +1 价、+2 价和＋3 价肽段的 Xcorr
系数分别高于 1.5、2.0和 2.5; (2) 最佳匹配肽段的 Δ相关
系数必须大于 0.1; (3) Sp值必须高于 500。正确鉴定的蛋
白需要包含至少 2 个不同的肽段 , 单一肽段的蛋白
(Single- hit protein)通过 TPP (Trans-Proteomics Pipeline,
ISB 美国系统生物学研究所)程序验证以减少假阴性结果,
选取 ProteinProphet 值在 0.9 以上的蛋白作为最终蛋白。
所有鉴定到蛋白的二级质谱的 b、y 离子系列都通过人工
验证。
2 结果与分析
2.1 玉米杂交种子的萌发特性
田间模拟条件处理后(培养 84 h)的先玉 335及其双亲
胚芽(胚芽鞘)长度经统计分析发现, 每种基因型材料的 3
个重复的芽长平均值接近, 重复间差异不显著(表1)。综合
3 个重复的芽长(胚芽鞘)平均值, 先玉 335 与母本、先玉
335与父本及先玉 335双亲间的差异都达到了极显著水平;
且胚芽(胚芽鞘)的中亲优势为 86.1% (表 1)。该结果说明
本研究实验处理条件一致, 随机误差很小, 先玉 335 胚芽
(胚芽鞘)中亲优势的产生主要由遗传因素决定。
2.2 先玉 335及其亲本差异蛋白的表达模式
在杂交种先玉 335中共检测到 560个蛋白点, 而亲本
PH6WC和 PH4CV分别检测到 507个和 508个蛋白点(图
2)。分析其表达模式发现, 杂交种先玉 335 中 81% (456
个)的蛋白点以非加性累积模式为主, 超高亲表达“+ +”模
式在非加性累积模式中又占有绝对优势(288 个蛋白点 ,
51%)。以加性(84个蛋白点, 15%)和部分显性(53个蛋白点,
9%)模式累积的蛋白点也占有一定的比例, 而低亲(16 个
蛋白点, 3%)和超低亲表达(16 个蛋白点, 3%)的蛋白所占
比例相对较低(表 2)。说明非加性蛋白累积是导致杂交种
胚芽在生长发育过程中优于其双亲的主要原因, 其中又

表 1 先玉 335及其双亲胚芽(胚芽鞘)长度变异分析
Table 1 Variation analysis of the plumule (coleoptile) length for Pioneer 335 and its parental lines
先玉 335
Pioneer 335
母本
Female
父本
Male
中亲优势
Midparent heterosis (%)
重复 I Replication I 26.3 17.9 10.1 87.5
重复 II Replication II 26.1 20.1 8.2 84.5
重复 III Replication III 25.8 19.3 8.4 86.3
平均值 Average 26.1 19.1 8.9 86.1
P值 P-value 0.9813 a 0.5869 a 0.6375 a
4.50104 b 9.97106 c 3.18104 d
a: 重复间; b: 先玉 335与母本间; c: 先玉 335与父本间; d: 先玉 335双亲间。
a: between replications; b: between Pioneer 335 and its matenral line; c: between Pioneer 335 and its paternal line; d: between the parental lines
of Pioneer 335.
第 9期 进茜宁等: 玉米杂交种先玉 335及其亲本种子萌发过程中胚芽蛋白质组学分析 1691


以超显性效应为主, 显性效应为辅。
2.3 差异蛋白的质谱分析
用于质谱分析的 13个在先玉 335及其亲本间存在极
显著差异的非加性蛋白点的功能主要涉及(图 1 和表 3)代
谢途径(蛋白点 1)、蛋白折叠(蛋白点 3)、胁迫响应(蛋白
点 2、7、12)、细胞骨架(蛋白点 5、11)和细胞解毒(蛋白
点 4、6、8、9、10、13)。其中细胞解毒相关蛋白占 46%
(6个蛋白点), 胁迫响应相关蛋白占 23% (3个蛋白点)。这
一结果表明, 细胞解毒蛋白和逆境胁迫蛋白的表达调控
是先玉 335培养 48 h时间点胚芽(胚芽鞘)产生杂种优势的
主要分子机制。
3 讨论
杂种优势是生物界普遍存在的现象, 但生物性状杂
种优势的表现受多种因素的影响 , 涉及多个遗传机制 ,
通常需要选取特定时期的特定组织或器官进行研究[19]。
目前, 玉米杂种优势研究主要集中在产量、株高、萌发过
程中的根系以及灌浆过程中的胚和胚乳等相关性状, 尽
管不同性状在不同发育时期表现出的杂种优势形成的遗
传机理不尽相同 , 但是 , 多数研究结果都认同非加性效
应可能是杂种优势产生的主要原因, 只是全基因组范围
内的显性互补作用和特定基因位点的超显性作用的效应
大小有所差异[12,19-23]。本研究中, 先玉335胚芽(包括胚芽
鞘)比其双亲表现出有明显的杂种优势, 而且差异蛋白质
以非加性累积模式为主, 其中又以超显性效应最为突出,
与前人关于杂种优势形成遗传机理的结论相似[12,19]。由于
杂种优势的产生是一个复杂的调控网络 [25], 个别基因的
互作模式和功能表达只能在特定水平和一定程度上解释
杂种优势现象[19-23,25-26]。
种子从萌发开始就要通过时空表达对自身代谢产生
的各种有害物质及环境胁迫做出响应, 积累相应的解毒
蛋白和胁迫响应蛋白, 维持自身正常的生长发育。包含茎

表 2 杂交种先玉 335和亲本间差异蛋白的非加性表达模式
Table 2 Nonadditive interaction models of differentially expressed proteins between hybrid Pioneer 335 and its parental lines
表达模式 Expression pattern

+ + a + b +  c  d   e
非加性/总蛋白
Nonadditive/total (%)
先玉 335 Pioneer 335 288 84 53 16 15 456
百分比 Percentage (%) 51 15 9 3 3 560
81
a: 超高亲表达; b: 高亲表达; c: 部分显性; d: 低亲表达; e: 超低亲表达。
a: over high parent expression; b: high parent expression; c: partial dominance; d: low parent expression; e: over low parent expression.



图 1 杂交种先玉 335与其双亲差异表达蛋白的双向电泳图
Fig. 1 Two-D electrophoretic map of plumule differential proteins between Pioneer and its parents
图中以数字标注的位置表示本研究所分析的非加性累积蛋白。
Protein spots that were accumulated nonadditively in hybrids compared with its parental lines are numbered on the map.





表 3 杂交种先玉 335与其双亲差异蛋白的表达模式及功能注释
Table 3 Expression pattern and annotation of the differentially expressed proteins identified from the Pioneer 335 and its parental lines
蛋白点
Protein No.
表达模式
Expression
pattern
蛋白名称
Protein name
序列号
Accession No.
功能
Function
P值
P-value
实际分子量/
预测分子量
Mr gel/Mr predicted f
实际等电点/
预测等电点
pI gel/pI predicted g
覆盖率
Coverage
(%) i
1 +  Dihydroflavonol-4-reductase gi|195645050|gb|ACG41993.1| Metabolism 3.41091 41034/ 35187 5.7/5.4 68
2 + Stress-inducible membrane pore protein gi|195642018|gb|ACG40477.1| Stress response 8.11026 23459/ 17815 6.6/6.4 78
3 + + Peptidyl-prolyl cis-trans isomerase gi|118104|sp|P21569.1|CYPH_MAIZE Protein folding 5.61066 21625/ 18349 6.6/8.9 17
4 + Superoxide dismutase gi|134598|sp|P23346.2|SODC5_MAIZE Cell detoxification 6.91068 20964 / 15071 6.4/5.6 36
5 + Unknown gi|194698340|gb|ACF83254.1| Cytoskeleton 3.81028 26358/ 17453 5.4/5.4 61
6 + Peroxiredoxin-5 gi|195619268|gb|ACG31464.1| Cell detoxification 7.11066 25369/ 23818 5.0/7.7 58
7 + Wound/stress protein gi|195624128|gb|ACG33894.1| Stress response 3.41043 18365 / 19692 4.6/5.1 16
8  Unknown gi|194705804|gb|ACF86986.1| Cell detoxification 4.41034 14326/ 11925 6.7/7.7 27
9  Unknown gi|194690704|gb|ACF79436.1| Cell detoxification 6.71038 19326/ 16942 5.3/5.4 81
10 + Glyoxalase family protein superfamily gi|195604212|gb|ACG23936.1| Cell detoxification 4.31043 16598/ 15083 5.2/5.5 80
11 + Glycine-rich protein 2b gi|195609518|gb|ACG26589.1| Cytoskeleton 1.41035 25642/20302 5.9/5.9 32
12 +  Wound/stress protein gi|195624128|gb|ACG33894.1| Stress response 3.41043 17223/ 19692 4.7/5.1 16
13 +  Peroxiredoxin-5 gi|195619268|gb|ACG31464.1| Cell detoxification 7.11066 27362/ 23818 4.8/7.7 42
f: 实际分子量/预测分子量; g: 实际等电点/预测等电点; i: 覆盖率。
f: molecular mass of protein on gel/predicted molecular mass of protein; g: pI of protein on gel/predicted pI of protein; i: Percentage of predicted protein sequence covered by matched peptides.


第 9期 进茜宁等: 玉米杂交种先玉 335及其亲本种子萌发过程中胚芽蛋白质组学分析 1693


端分生组织的胚芽是玉米地上部分发育的先期器官 , 是
植株进行光合作用、合成能量物质的重要保障; 胚芽鞘在
幼苗出土过程中直接与周围的环境接触 , 感知各种环境
胁迫并降低其对胚芽的伤害, 对胚芽起保护作用; 与胚芽
一起共同决定了幼苗的破土能力和生长势。更具体地讲,
胚芽鞘的保护作用在很大程度上决定了环境胁迫响应蛋
白及解毒蛋白要能够实时进行表达调控 , 以调节整个网
络机制, 使杂交种比双亲表现出更强的适应优势。
在本研究所鉴定的特异性差异蛋白中 , 肽酰 -脯氨
酰-顺反式异构酶(蛋白点3)作为一种重要的折叠酶不仅能
够促进多肽形成正确的生物构象 , 还能加速新合成多肽
和变性蛋白的正确折叠[27]。而植物自身呼吸作用和环境
胁迫引起的代谢途径中断都会导致活性氧和糖基化物质
的产生, 进而损害生物体的细胞[28-29]。在毒性更强的有害
物质形成前, 超氧化物歧化酶(蛋白点 4)先将这些游离的
氧离子自由基转变为过氧化氢 , 随后由过氧化氢酶和谷
胱甘肽系统将其彻底清除[30]。但通常情况下, 负责自由基
清除的多数物质都是非酶类抗氧化剂分子。谷氧还蛋白
(蛋白点 6、8、9、13)和儿茶酚/原花色素都属于这类物
质[31-32], 而本研究中发现的二氢黄酮醇还原酶(蛋白点 1)
是产生儿茶酚/原花色素的重要酶[33]。丙酮醛是一种主要
的糖基化有害物质, 乙二醛酶解毒系统(蛋白点 10)的发现
为消除其毒害作用提供了依据[34]。除非生物胁迫外, 植物
自身也有一套响应、防御和降低生物胁迫伤害的机制, 如
本研究发现的与细胞膜通透性相关的胁迫响应蛋白(蛋白
点 2、7、12)及细胞成分蛋白(蛋白点 5、11)[35-37]。
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