全 文 ：ｎｏｂｉｌｅｔｉｎｏｎｔｕｂｕｌｉｎｐｏｌｙｍｅｒｉｚａｔｉｏｎＭｅｔｈｏｄ：Ｉｎｖｉｔｒｏｎｏｂｉｌｅｔｉｎｗａｓａｄｄｅｄｉｎｔｏｔｈｅｔｕｂｕｌｉｎｐｏｌｙｍｅｒｉｚａｔｉｏｎｄｅｐｏｌｙｍｅｒｉｚａｔｉｏｎｓｙｓｔｅｍａｎｄ
ｔｈｅａｂｓｏｒｐｔｉｏｎｖａｌｕｅｓｗｅｒｅｒｅｃｏｒｄｅｄａｔ３５０ｎｍｕｎｄｅｒ３７℃Ｒｅｓｕｌｔ：Ａｓｃｏｍｐａｒｅｄｗｉｔｈｃｏｎｔｒｏｌｓ，ｔｈｅａｂｓｏｒｐｔｉｏｎｖａｌｕｅｓｉｎｒｅａｃｔｉｏｎｓｙｓ
ｔｅｍｄｅｃｒｅａｓｅｄｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙｉｎｎｏｂｉｌｅｔｉｎｔｒｅａｔｍｅｎｔｇｒｏｕｐｓＷｈｅｎｎｏｂｉｌｅｔｉｎｆｉｎａｌｃｏｎｃｅｎｔｒａｔｉｏｎｓｉｎｒｅａｃｔｉｏｎｓｙｓｔｅｍｗｅｒｅ５０，７５，１００
ａｎｄ１２５μｍｏｌ·Ｌ－１，ｔｈｅｍａｘｉｍｕｍａｂｓｏｒｐｔｉｏｎｖａｌｕｅｓｗｅｒｅ０１３０，０１０９，００８６ａｎｄ００７１ｗｉｔｈ１６７％，３０１％，４４９％ ａｎｄ
５４５％ ｏｆｉｎｈｉｂｉｔｉｏｎｒａｔｅ，ｒｅｓｐｅｃｔｉｖｅｌｙＴｈｅｒｅｓｕｌｔｓｓｕｇｇｅｓｔｅｄｔｈａｔｎｏｂｉｌｅｔｉｎｃｏｕｌｄｉｎｈｉｂｉｔｔｕｂｕｌｉｎｐｏｌｙｍｅｒｉｚａｔｉｏｎＣｏｎｃｌｕｓｉｏｎ：Ｔｈｅｉｎ
ｈｉｂｉｔｉｏｎｅｆｅｃｔｏｆｎｏｂｉｌｅｔｉｎｏｎｔｕｂｕｌｉｎｐｏｌｙｍｅｒｉｚａｔｉｏｎｉｓｔｈｅｐｏｓｓｉｂｌｅｍｅｃｈａｎｉｓｍｆｏｒａｎｔｉｃａｎｃｅｒ
［Ｋｅｙｗｏｒｄｓ］　ｎｏｂｉｌｅｔｉｎ；ｔｕｂｕｌｉｎ；ｐｏｌｙｍｅｒｉｚａｔｉｏｎ
［责任编辑　古云侠］
［收稿日期］　２００７１０１５
［基金项目］　黑龙江省科技计划项目（ＧＣ０３Ｃ６０６１）
［通讯作者］　赵玲辉，Ｅｍａｉｌ：ｚｈａｏｌｈ＠１６３ｃｏｍ
人参皂苷 Ｒｈ２对小鼠移植瘤生长及对细胞间连接
黏附分子表达的影响
王　强１，吴美清１，赵玲辉２，杨慧科２，吕晓红２
（１内蒙古林业总医院 普外科，内蒙古 牙克石 ０２２１５０；
２哈尔滨医科大学 基础医学院 解剖教研室，黑龙江 哈尔滨 １５００８１）
［摘要］　目的：观察人参皂苷Ｒｈ２对小鼠移植瘤生长及其对细胞间连接黏附分子（ＪＡＭ）在癌组织表达的影
响，探讨其抗肿瘤作用。方法：昆明种小鼠４０只，前肢皮下接种Ｓ１８０小鼠癌性腹水０２ｍＬ，成瘤后随机分为２组，
实验组给予人参皂苷Ｒｈ２（２０ｍｇ·ｋｇ
－１）灌服，２ｍＬ／只；对照组给予等量生理盐水，６周后取材。用免疫组化法观
察ＪＡＭ１，ＪＡＭ２在癌细胞、淋巴管及血管的表达。结果：对照组ＪＡＭ１阳性表达的肿瘤细胞吸光度（Ａ）５４９９０，实
验组３４０５５，Ｐ＜００５；ＪＡＭ２阳性表达弱。对照组ＪＡＭ１和ＪＡＭ２阳性表达的血管数密度分别为２３３和１３４，实
验组分别为１０９和０９。对照组 ＪＡＭ１和 ＪＡＭ２阳性表达的淋巴管数密度分别为２２３和１８８，实验组分别为
０９９和０７９；两组间的差异均为Ｐ＜００５。结论：人参皂苷Ｒｈ２通过下调ＪＡＭ在肿瘤细胞的表达，抑制肿瘤组织血
管及淋巴管的生成，进而抑制肿瘤生长。
［关键词］　人参皂苷Ｒｈ２；移植瘤；细胞间连接黏附分子
［中图分类号］Ｒ２８５５　［文献标识码］Ａ　［文章编号］１００１５３０２（２００８）１８２１１６０４
　　在致力于控制恶性肿瘤的恶性生长和转移的大
量研究中，人参皂苷的作用已逐渐受到广大学者的
关注。曾有报告指出单体人参皂苷Ｒｈ２有抗肿瘤作
用［１］，但其作用机制尚不清楚。连接黏附分子（ｔｈｅ
ｊｕｎｃｔｉｏｎａｄｈｅｓｉｏｎｍｏｌｅｃｕｌｔ，ＪＡＭ）在瘤体癌巢的形
成，肿瘤血管和淋巴管的新生过程中都起重要作
用［２３］，人参皂苷 Ｒｈ２是否与其有相关性，是否通过
这条途径发挥其抑瘤作用，尚未见报道。本研究用
小鼠皮下移植瘤模型，观察 ＪＡＭ１和 ＪＡＭ２在肿瘤
组织中的表达，从而探讨人参皂苷 Ｒｈ２影响肿瘤生
长、转移的机制，为研究人参皂苷在临床实践中的作
用补充一些新的资料。
１　材料
１１　动物
昆明种小鼠，４０只，４周龄，清洁级，哈尔滨医科
大学第二临床医学院实验动物中心提供，雌雄兼用，
体重（１８±５）ｇ，许可证号 ＳＣＸＫ（黑）２００２０００２。实
验前于本实验室内饲养１周，以适应环境。
１２　药物与试剂
单体人参皂苷Ｒｈ２购自吉林省宏久生物科技股
份有限公司，批号０６０３０２，纯度９８７６％，溶媒乙醇；
兔抗小鼠 ＪＡＭ１和 ＪＡＭ２单克隆抗体购自 ＳＡＮＴＡ
公司，批号Ａ３００４，Ｂ１７０４；二抗试剂盒购自北京中杉
试剂公司；Ｓ１８０腹水癌小鼠购自哈尔滨医科大学肿
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Ｓｅｐｔｅｍｂｅｒ，２００８
瘤研究所。
１３　仪器
分析天平，型号ＩＳＯ９００１（北京多普利斯仪器有
限公司），干燥箱，型号ＤＳＸ－９１４３１３－２，Ｓ（上海福
玛试验设备有限公司）。
２　方法
２１　移植瘤动物模型
随机取２０只小鼠作为实验组。每只注射 Ｓ１８０
小鼠癌性腹水０２ｍＬ（癌细胞５×１０５个）于左前肢
腋部皮下［４］。每日观察肿瘤的生长状况，并测量其
大小。
２２　人参皂苷Ｒｈ２的抑瘤作用
接种后７ｄ肿瘤长至约５ｍｍ×５ｍｍ×５ｍｍ
时，给予人参皂苷Ｒｈ２水溶液经口灌服，每只剂量２０
ｍｇ·ｋｇ－１，前３次为隔日给药１次，以后为每日给
药。连续给药至接种后４～６周处死动物。其余２０
只同时同方式给予等量生理盐水作为对照组。每日
观察小鼠身体状态变化、观察肿瘤的生长状况，并测
量其大小及药物对小鼠肿瘤的影响。
２３　人参皂苷Ｒｈ２抑瘤作用的组织学观察
２３１　取材并制备组织切片　于接种后４～６周时
分别处死动物，将肿块及其周围组织完全取出，置入
４％多聚甲醛中固定。常规石蜡包埋，连续切片，厚
２～３μｍ。
２３２　免疫组化染色观察肿瘤组织对 ＪＡＭ１和
ＪＡＭ２的表达　采用二步法 ＪＡＭ１免疫组化染色，
和ＡＢＣ法ＪＡＭ２的免疫组化染色，按试剂盒的操作
步骤进行，ＤＡＢ显色。以肿瘤细胞、血管、淋巴管壁
出现棕黄色为阳性表达。每组各随机选取不同组织
切片共２０张，每张取４个４００倍视野，用 ＩｍａｇｅＰｒｏ
Ｐｌｕｓ５１软件分别计算ＪＡＭ１，ＪＡＭ２在细胞表达的
积分吸光度（ＩＡ）。同时，每张取４个２００倍视野，分
别计数有 ＪＡＭ１，ＪＡＭ２阳性表达的血管和淋巴管
数，得出每个视野血管或淋巴管的平均数。
２４　统计学分析
采用ＳＰＳＳ统计软件。实验数据以 珋ｘ±ｓ表示，
作ｔ检验，Ｐ＜００５为有统计学差异。
３　结果
３１　人参皂苷Ｒｈ２抑瘤作用的整体观察
小鼠接种第６～８天内可在腋下触及较明确的
肿块，约５ｍｍ３大小，成瘤率１００％。
对照组给生理盐水１０ｄ后肿块迅速生长，其中
３例肿块皮肤发生破溃，触之肿块变软。５例小鼠腹
股沟淋巴结稍增大。４周后，肿瘤平均体积约２２２
ｃｍ３，取材时发现１３例有腋下及颈部淋巴结明显肿
大，其余部位未见淋巴结肿大。检查心、肺、肝、脾、
胰、肾等器官，仅见１例小鼠的肺部有实质性肿块，
并在肺的表面见到结节样白色病灶。
实验组在给予人参皂苷 Ｒｈ２第１０天后肿块增
大不明显，至２０ｄ左右肿块见逐渐增大，有２例肿
块皮肤发生破溃，触之变软。６周后，肿瘤长至与对
照组４周时同等大小，取材时见有５例腋下淋巴结
肿大，检查各器官没有发现明显异常改变，肿瘤平均
体积０２９ｃｍ３，抑瘤率８６９％。
３２　人参皂苷Ｒｈ２抑瘤作用的组织学观察
显微镜下观察见对照组肿瘤细胞多呈圆形或多
角形，分布不均匀；细胞核形状不一，呈巨核、双核或
奇异的核，核极性消失，或分裂，染色质丰富，深染，
分裂像多见，呈异质性；胞浆较少，略嗜伊红，细胞间
质少见。肿瘤周边区癌细胞体积大，生长活跃，核
大、不规则，核染色质疏松。肿瘤中心区多有细胞破
碎，可见裸核，有的发生核固缩、碎裂或溶解，甚至出
现液化区。淋巴结和肺组织切片均见到由癌细胞形
成转移灶。
实验组显微镜下所见与对照组大致相同，但病
灶范围较小，肿瘤周边区生长活跃的癌细胞较少。
３３　人参皂苷 Ｒｈ２影响肿瘤组织 ＪＡＭ１和 ＪＡＭ２
表达的观察
３３１　ＪＡＭ１和 ＪＡＭ２在癌细胞的表达　ＪＡＭ１
和ＪＡＭ２在２组肿瘤组织中均见阳性表达，但ＪＡＭ
２的表达明显弱于 ＪＡＭ１。于对照组可见位于肿瘤
周边部的癌细胞膜上显示清晰的、连续的棕黄色，呈
明显的高表达状态。在胞浆中染色则非常浅淡，呈
现均质状；无细胞核的阳性染色。镜下见阳性标记
的癌细胞紧密地连接在一处，形成癌细胞团。实验
组的癌细胞膜上虽然也显示了棕黄色的阳性表达，
但明显弱于对照组，且癌细胞团也较小，看似细胞间
连接也不紧密。对２组阳性表达癌细胞的 ＩＡ检测
结果表明，对照组为 ５４９９０±１７０３１，实验组为
３４０５５±１０９３６，Ｐ＜００５。见图１。
３３２　ＪＡＭ１和 ＪＡＭ２在血管的表达　ＪＡＭ１和
ＪＡＭ２在对照组和实验组的血管上都有阳性表达，
但ＪＡＭ１的表达强于ＪＡＭ２。在一些微小的血管壁
上，见到多数呈连续性线状表达，而较大的血管壁上
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ａ对照组癌细胞ＪＡＭ１阳性表达；ｂ实验组癌细胞ＪＡＭ１阳性表达；ｃ对照组血管ＪＡＭ２阳性表达；
ｄ对照组小淋巴管ＪＡＭ１连续表达；↑指示阳性表达；Ｔ肿瘤组织；Ｂ血管；Ｌ淋巴管
图１　ＪＡＭ在癌细胞、血管、淋巴管的表达（×４００）
往往仅能见到１，２处或２，３处较短的、不连续的阳
性表达，血管越粗大阳性表达越弱。实验组呈连续
性线状表达的血管数量较少，多见间断性且较弱的
阳性表达。ＪＡＭ２在２组中阳性表达的血管比ＪＡＭ
１表达的数量更少，且多呈沿血管壁间断性分布。
检测 ＪＡＭ１和 ＪＡＭ２阳性表达血管在每个视野分
布的密度见表１，图１。
表１　Ｒｈ２对ＪＡＭ１和ＪＡＭ２阳性表达
血管数的影响（珋ｘ±ｓ，ｎ＝２０） 个　
组别 剂量／ｍｇ·ｋｇ－１ ＪＡＭ１ ＪＡＭ２
对照 － ２３３±０３７ １３４±０３７
Ｒｈ２ ２０ １０９±０２０１） ０８７±０１９１）
　　注：与对照组相比１）Ｐ＜００５（表２同）
３３３　ＪＡＭ１和 ＪＡＭ２在淋巴管的表达　ＪＡＭ１
和ＪＡＭ２在对照组和实验组的淋巴管上都有阳性
表达，但 ＪＡＭ２的表达强于 ＪＡＭ１。ＪＡＭ２在微小
的淋巴管壁上呈典型的线状表达，表现为连续性的
线状或间断性的棕黄色。ＪＡＭ２在２组淋巴管壁上
的表达也明显强于血管，越小的淋巴管 ＪＡＭ２表达
越强，连续性也更明显。而越大的淋巴管越显示较
弱的表达。ＪＡＭ１在淋巴管的阳性表达特征与血管
相同，表达强度弱于血管。
与对照组比较，实验组中 ＪＡＭ２在淋巴管壁上
的阳性表达均明显减弱，以断续性表达为多，数量减
少。对ＪＡＭ１和 ＪＡＭ２阳性表达的淋巴管在２组
中分布密度的检测见表２，图１。
４　讨论
细胞间连接黏附分子是一类整合膜蛋白，主要
存在于上皮细胞和内皮细胞的紧密连接处，一些血
细胞的膜表面也有分布。ＪＡＭ的重要作用是参与
上皮或内皮细胞之间连接复合物的构成，介导细胞
之间的黏附。最多见的腺癌、鳞状上皮癌等都源自
　　 表２　Ｒｈ２对ＪＡＭ１和ＪＡＭ２阳性表达的
淋巴管数的影响（珋ｘ±ｓ，ｎ＝２０） 个　
组别 剂量／ｍｇ·ｋｇ－１ ＪＡＭ１ ＪＡＭ２
对照 － ２２３±０６４ １８８±０５２
Ｒｈ２ ２０ ０９９±０２２１） ０７９±０３７１）
上皮细胞。因此，ＪＡＭ对癌细胞的黏附也起着重要
作用。当细胞间连接被破坏时，细胞间的黏附就会
松散，致使癌细胞脱离癌巢，为癌细胞的游走、转移
提供了先决条件。
本研究发现给予人参皂苷Ｒｈ２后的１０ｄ内２组
肿瘤的生长速度无明显差异，而在１０ｄ后实验组的
肿瘤确实生长缓慢，瘤体积明显小于对照组，说明人
参皂苷Ｒｈ２对肿瘤细胞的生长有抑制作用。分析其
作用机制一方面可能通过作用于细胞周期中的某个
环节，或直接导致细胞凋亡从而抑制肿瘤生长，也有
研究认为人参皂苷还可以增强化疗药物的作用，促
使肿瘤细胞快速凋亡［６］。
ＪＡＭ包括 ３个亚型，即 ＪＡＭ１，ＪＡＭ２和 ＪＡＭ
３。本实验观察了人参皂苷 Ｒｈ２对前２型的调控作
用。在给予人参皂苷 Ｒｈ２后的第 ２０天取材，用抗
ＪＡＭ１和ＪＡＭ２抗体的免疫组化染色结果证明，实
验组ＪＡＭ１和ＪＡＭ２在癌细胞的表达明显下调，阳
性表达的血管和淋巴管数密度也明显降低。提示人
参皂苷Ｒｈ２一方面抑制了ＪＡＭ１和ＪＡＭ２在细胞间
紧密连接处的集结，另一方面还可能与肿瘤组织中
血管和淋巴管的新生有关。有研究认为 ＪＡＭ１主
要参与血管新生［７］，而 ＪＡＭ２与淋巴管的新生有直
接的关系［８］，可能参与淋巴管内皮细胞间连接的形
成［９］。肿瘤的生长必须有大量血管和淋巴管的新
生作支持。本研究所见 ＪＡＭ１阳性表达的微小血
管和淋巴管数量的明显减少，说明血管和淋巴管的
新生受到影响，结果导致肿瘤的营养供应不足和组
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织液的回流不良，致使肿瘤生长缓慢。而影响血管
和淋巴管新生的原因应该是人参皂苷 Ｒｈ２下调
ＪＡＭ１和ＪＡＭ２在癌细胞的表达。
对人参皂苷Ｒｈ２的作用机制本研究认为，其一，
它可能抑制肿瘤细胞产生 ＪＡＭ，从而影响 ＪＡＭ１，
ＪＡＭ２介导的血管、淋巴管生成［１０］。在血管、淋巴
管生成的过程中，内皮细胞间形成连接是一个重要
环节。其二，人参皂苷 Ｒｈ２也可能直接抑制了新生
血管和淋巴管的形成和过程中管壁结构的重建。因
此，人参皂苷 Ｒｈ２发挥作用的最终结果除了直接影
响肿瘤的生长以外，还使瘤细胞进人血液、淋巴循环
的机会减少，降低肿瘤细胞转移率。
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ＷＡＮＧＱｉａｎｇ１，ＷＵＭｅｉｑｉｎｇ１，ＺＨＡＯＬｉｎｇｈｕｉ２，ＹＡＮＧＨｕｉｋｅ２，ＬＶＸｉａｏｈｏｎｇ２
（１ＩｎｎｅｒＭｏｎｇｏｌｉａＦｏｒｅｓｔｒｙＧｅｎｅｒａｌＨｏｓｐｉｔａｌ，Ｙａｋｅｓｈｉ０２２１５０，Ｃｈｉｎａ；
２ＤｅｐａｒｔｍｅｎｔｏｆＡｎａｔｏｍｙ，ＨａｒｂｉｎＭｅｄｉｃａｌＵｎｉｖｅｒｓｉｔｙ，Ｈａｒｂｉｎ１５００８１，Ｃｈｉｎａ）
　　［Ａｂｓｔｒａｃｔ］　Ｏｂｊｅｃｔｉｖｅ：ＴｏｄｉｓｃｕｓｓｔｈｅａｎｔｉｔｕｍｏｒａｃｔｉｖｉｔｙｏｆｇｉｎｓｅｎｏｓｉｄｅＲｈ２，ｗｅｏｂｓｅｒｖｅｄｔｈｅｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎｓｏｆｔｈｅｊｕｎｃｔｉｏｎａｄｈｅ
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ｓｅｑｕｅｎｔｌｙｉｎｊｅｃｔｉｎｇｃａｎｃｅｒａｓｃｉｔｅｏｆｍｉｃｅ（Ｓ１８０）ｗｉｔｈ０２ｍＬｐｅｒｍｏｕｓｅｉｎｔｏｔｈｅｐｒｅｅｐｉｐｏｄｉｔｅｓｋｉｎｗｅｒｅｄｉｖｉｄｅｄｉｎｔｏｔｗｏｇｒｏｕｐｓＥｘ
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－１Ｃｏｎｔｒｏｌｇｒｏｕｐｗａｓｄｒｅｎｃｈｅｄｗｉｔｈ
２ｍＬｎｏｒｍａｌｓａｌｉｎｅｐｅｒｍｏｕｓｅＴｈｅｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎｏｆＪＡＭ１，ＪＡＭ２ｉｎｔｈｅｌｙｍｐｈａｔｉｃｓ，ｂｌｏｏｄｖｅｓｓｅｌｓａｎｄｔｕｍｏｕｒｓｗｅｒｅｏｂｓｅｒｖｅｄｂｙｉｍｍｕ
ｎｏｈｉｓｔｏｃｈｅｍｉｃａｌｓｔａｉｎｉｎｇＲｅｓｕｌｔ：ＴｈｅｅｘｐｒｅｓｓｉｏｎｏｆＪＡＭ１ｏｎｔｈｅｃａｎｃｅｒｃｅｌｓｗａｓｓｉｇｎｉｆｉｃａｎｔｌｙｄｅｃｒｅａｓｅｄｉｎｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔｇｒｏｕｐ（ＩＡ
３４０５５）ａｓｃｏｍｐａｒｅｄｗｉｔｈｃｏｎｔｒｏｌｇｒｏｕｐ（ＩＡ５４９９０，Ｐ＜００５）Ｈｏｗｅｖｅｒ，ＪＡＭ２ｗｅａｋｌｙｅｘｐｒｅｓｓｅｄｉｎｂｏｔｈｔｗｏｇｒｏｕｐｓＴｈｅｄｅｎｓｉｔｙ
ｏｆｂｌｏｏｄｖｅｓｓｅｌｓｉｎｗｈｉｃｈＪＡＭ１，ＪＡＭ２ｅｘｐｒｅｓｓｅｄｓｈｏｗｅｄ２３３ａｎｄ１３４ｉｎｃｏｎｔｒｏｌｇｒｏｕｐ，ａｎｄ１０９ａｎｄ０９ｉｎｅｘｐｅｒｉｍｅｎｔｇｒｏｕｐｒｅ
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［Ｋｅｙｗｏｒｄｓ］　ｇｉｎｓｅｎｏｓｉｄｅＲｈ２；ｔｒａｎｓｐｌａｎｔｅｄｔｕｍｏｒ；ＪＡＭ
［责任编辑　古云侠］
·９１１２·
第３３卷第１８期
２００８年９月
　　　　　　　　　
　　　 中 国 中 药 杂 志
ＣｈｉｎａＪｏｕｒｎａｌｏｆＣｈｉｎｅｓｅＭａｔｅｒｉａＭｅｄｉｃａ
　　　　　　　
Ｖｏｌ．３３，Ｉｓｓｕｅ　１８
Ｓｅｐｔｅｍｂｅｒ，２００８