全 文 ：2012 年 4 月
2012，34(2) :215 － 224
中国油料作物学报
Chinese journal of oil crop sciences
十字花科作物根肿病的侵染生理与抗性遗传研究进展
王芳展，刘亚培，张 梅，胡 帅，刘振宁，余小林*
(浙江大学蔬菜研究所，农业部园艺植物生长发育与品质调控重点开放实验室，浙江 杭州，310058)
摘要:十字花科植物根肿病是由芸薹根肿菌侵染而引起的危害最大的病害之一，近年来，该病在世界范围尤其
是在欧洲、北美、东亚等地区日趋严重，我国很多地区的十字花科作物也正面临着根肿病的严重威胁。本文就芸薹
根肿菌侵染过程中寄主植物的生理生化变化及其分子基础、根肿病抗性遗传规律和分子标记与遗传图谱等多方面
的研究进展做一概述，并对该领域今后的研究进行了展望。
关键词:十字花科;根肿病;初生代谢;生长激素;分子标记;遗传图谱
中图分类号:S435． 654;S431． 192 文献标识码:A 文章编号:1007 － 9084(2012)02 － 0215 － 010
Development of physiological，biochemical characteristics and resistant
genetics during clubroot disease in crucifer crops
WANG Fang － zhan，LIU Ya － pei，ZHANG Mei，HU Shuai，LIU Zhen － ning，YU Xiao － lin*
(Institute of Vegetable Sciences，Zhejiang University，Key Laboratory of Horticultural Plant Growth，
Development and Quality Improvement，Ministry of Agriculture，Hangzhou 310058，China)
Abstract:Clubroot disease is caused by obligate biotrophic protist Plasmodiophora brassicae and is one of the
most damaging for crucifer plants． Recently it has become a severe problem globally，especially in Europe，North
America，East Asia and other regions． It is also threatening the normal vegetable supply in China in the near fu-
ture． This review summarizes recent advances in the field of the physiological，biochemical and molecular basis of
root gall formation，inheritance of clubroot resistance，molecular markers and its genetic maps in crucifer crops． Fi-
nally，future research direction of clubroot resistance are proposed．
Key words:Crucifer;Clubroot disease;Primary metabolism;Hormones;Molecular marker;Genetic map
收稿日期:2011-11-02
基金项目:教育部科研合作与高层次人才培养项目(2011029) ;浙江省科技计划(2009C32029) ;浙江省教育厅科研项目(Y201121702)
作者简介:王芳展(1987 － ) ，男，硕士，研究方向园艺植物遗传育种，E － mail:05yyswwfz@ zju． edu． cn
* 通讯作者:余小林(1970 － ) ，男，副教授，硕士生导师，从事园艺植物遗传育种研究，E － mail:xlyu@ zju． edu． cn
十字花科蔬菜根肿病也称“根癌”，是由芸薹根
肿菌(Plasmodiophora brassicae Woron．)侵染引起的
世界性土传病害。该病原菌的寄主范围十分广泛，
可危害大白菜、小白菜、甘蓝、萝卜、花椰菜、芥菜、油
菜、荠菜等 100 多种栽培的和野生的十字花科植
物［1］。根肿菌侵染后会导致根部细胞异常增殖，形
成肿瘤，从而影响水分和营养物质的运输，造成植株
地上部分缺乏养分枯萎，直至全株死亡。在生产上
可导致十字花科蔬菜产量严重下降，甚至绝收。目
前生产上一般采用化学药剂防治，但在症状表现后
再使用药剂处理效果并不明显，这给防治带来了很
大困难。另外，根肿菌休眠孢子的寿命很长，可在土
壤中存活 8 ～ 10 年，严重威胁十字花科作物的可持
续性生产［2，3］。因此，培育具有根肿病抗性的十字
花科作物新品种是最安全而又经济的方法。
近年来，随着人们对根肿病的不断重视，对根肿
病的侵染生理和抗性遗传等方面的研究也取得了很
大的进展，不仅对根肿病的侵染生理和抗性机理有
了较为深入的认识，而且通过遗传分析和分子标记
图谱的研究也获得了一些抗根肿病的抗性位点，为
培育抗根肿病的十字花科新品种提供了理论基础。
但目前国内的研究报道还仅限于抗性品种的筛选、
遗传规律的初探以及防治措施的总结等方面［4 ～ 7］，
生理生化机理和分子标记图谱的研究刚刚起步，需
要做进一步的探索和研究。本文综述了根肿病根瘤
形成过程的生理生化变化及其分子基础、根肿病抗
性遗传规律及其分子标记与遗传图谱等方面的最新
研究进展，并对我国十字花科作物根肿病抗性研究
进行了展望。
1 根瘤形成的生理生化基础
1． 1 根肿菌侵染过程
根肿菌的侵染过程主要分成两个阶段:根毛侵
染和皮层侵染。在根肿菌侵染的第一阶段(根毛侵
染) ，其表型变化十分微小，直到发生侵染的第二阶
段(皮层侵染)才出现根部的异常膨大，但整个侵染
过程伴随着大量初级代谢和次级代谢过程的改变，
同化产物在根部聚集而不输送到营养组织，导致地
上部分生长缓慢。同时，这一过程还伴随着植物内
源激素的含量发生很大的改变，其中生长素和细胞
分裂素是形成根瘤最主要也是最直接的两种植物激
素，其它激素有可能作为防御调控的信号分子［8］。
利用全基因组芯片分析 Arabidopsis thaliana 正常植
株与 P． brassicae侵染后 TP1(侵染后 10d，根毛侵染
阶段)和 TP2(侵染后 23d，皮层侵染阶段)阶段基因
表达差异后发现，在 TP1 时期只有淀粉代谢和硫代
谢等少数途径发生了微小的变化，但是 TP2 整个光
合途径和呼吸途径都发生改变，淀粉、脂类以及大量
次生代谢产物在根组织中富集，同时整个运输系统
也发生改变。与 TP1 相比，TP2 阶段中大量与营养
富集、细胞分裂生长相关的基因上调表达，同时，许
多与防御相关的基因下调表达［9，10］。蛋白组学的研
究结果也发现，在 A． thaliana 中，有 12%的蛋白(46
种蛋白质)在 P． brassicae 侵染后发生了改变，这些
蛋白主要与各种营养代谢、能量代谢、细胞拯救和防
御、细胞分裂素代谢、细胞分化、细胞骨架、抗氧化蛋
白、信号转导、胞间运输相关［11］。在 Brassica napus
中，20 种蛋白在 P． brassicae 侵染后发生了变化，这
些蛋白主要与木质素的生物合成、细胞分裂素代谢、
糖酵解、胞内钙平衡、抗氧化蛋白相关［12］。说明根
瘤的形成过程伴随着许多生理生化的改变，这些改
变与根瘤形成的关系还需要进一步的研究。
1． 2 根肿菌侵染对初生代谢过程的影响
初生代谢过程是指生物从外界吸收各种营养物
质，通过分解代谢和合成代谢，生成维持生命活动的
物质和能量的过程。研究表明，在根瘤形成过程中，
糖类代谢过程发生了巨大的改变。Evans 和 Scholes
研究发现，在正常日照条件下蔗糖可以在 A． thali-
ana健康的叶片中积累，但是被 P． brassicae 侵染后
蔗糖就不再积累，说明在 P． brassicae 侵染后植物对
糖类的需求量升高，超过了光合作用合成糖类的速
率［13］。在 B． rapa 中用14 C 标记的光合产物从叶片
源源不断地运往根瘤中［14］。根瘤中富集了大量的
可溶性糖(己糖和蔗糖)和淀粉，这和蔗糖合成酶和
淀粉合成酶的上调表达有着密切的关系［10］。
海藻糖(α － D － glucopyranosyl －［1，1］－ α － D
－ glucopyranoside)是一种非还原性二糖，普遍存在
于细菌和真菌中。研究发现，在 P． brassicae 侵染的
根瘤中也有海藻糖的积累［15］。海藻糖在植物中的
积累可以促进淀粉合成，干扰植物的糖感知和糖信
号传导途径［16 ～ 19］。将 A． thaliana 种在含有海藻糖
的培养基中，会抑制根的生长，促进淀粉在叶片中的
积累，这一改变伴随着 ADP 葡萄糖焦磷酸基因
(ApL3)的超量表达以及 ApL3 酶活性的增强［20，21］。
但有证据显示，根瘤的发生所伴随的淀粉积累并不
是因为海藻糖干扰了植物的糖感知和糖信号传导途
径，也不是因为 ApL3 的超量表达［15］，具体的机理还
有待进一步的研究。目前可以明确的是根瘤的发生
与细胞分裂素浓度的增加有着密切的关系，细胞分
裂素增强了初级代谢产物，尤其是淀粉的合成和积
累［10，11］。
1． 3 根肿菌侵染对次生代谢过程的影响
1． 3． 1 硫代葡萄糖苷 植物次生代谢产物是次生
代谢产生的一类植物生长发育正常运行的非必需的
小分子有机化合物，其产生和分布通常有种属、器
官、组织以及生长发育时期的特异性。硫代葡萄糖
苷(GSL)被认为是十字花科植物共有的一类具有防
御作用的次生代谢产物，与根瘤的生长有着密切的
关系［10，11］。根据 GSL 侧链氨基酸结构的不同可以
分为三种:脂肪族 GSL 来源于蛋氨酸，芳香族 GSL
来源于酪氨酸和苯丙氨酸，吲哚族 GSL 来源于色氨
酸［22］。受 P． brassicae侵染后，根组织中黑芥子酶含
量升高，促进了脂肪族 GSL 的降解，从而产生有毒
的硫氰酸脂和异硫氰酸酯抵御入侵菌［10，11］。因此，
脂肪族 GSL的降解是抵御根肿菌入侵的重要特征
之一。吲哚族 GSL是生长素生物合成的重要前体。
Ludwig － Müller 等发现两个感病的白菜品种在 P．
brassicae侵染后吲哚族 GSL 含量增加，但是两个抗
病品种却没有，表明根肿病的严重程度与吲哚族
GSL的含量有关［23］。随后，Ludwig － Müller 等进一
步的研究结果显示，拟南芥根瘤中的吲哚族 GSL 和
脂肪族 GSL含量也明显高于未侵染对照的［24］。对
含有 GSL 非十字花科植物旱金莲(Tropaeolum ma-
jus)和番木瓜(Carica papaya)的研究结果表明，受
P． brassicae 侵染后，其病根的苄基 － GSL 浓度显著
高于未侵染对照的，且旱金莲的根上还发现有小的
612 中国油料作物学报 2012，34(2)
根瘤［25］。上述结果证实，根肿病的发病与 GSL的含
量和种类密切相关。同时，吲哚族 GSL 是生长素生
物合成的重要前体，由此推测，GSL含量的改变可能
通过生长素途径来影响根瘤的形成。
1． 3． 2 黄酮类化合物 黄酮类化合物主要来源于
苯丙素途径［26］，也是一类在胁迫反应中发挥重要生
物学功能的次生代谢产物。Ludwig － Müller等在 P．
brassicae侵染的 A． thaliana 中发现了柚皮素、槲皮
素、山茶酚这三种黄酮类化合物的积累，编码合成这
些黄酮类化合物的基因也都上调表达［8］。有趣的
是透明种皮突变体 tt3、tt4、tt5 和 tt7 均未表现出对
根肿病的抗性，推测黄酮类化合物是通过调节生长
素的转运来影响根瘤的形成［23］。众所周知，IAA 通
过化学渗透从顶端往底端极性运输，这一极性运输
由生长素转运蛋白的位置所控制，流出载体和流入
载体呈不均等分布［27］。研究发现，缺乏黄酮类化合
物的突变体 tt4(transparent testa 4) ，IAA运输速率增
加，流出载体位置发生改变，说明黄酮类化合物可以
通过改变流出载体的位置，阻断 IAA 的极性运输，
从而有效抑制根瘤的发生［28］。
1． 3． 3 多胺 多胺是一类与植物生长、细胞增殖和
分化相关的脂肪类化合物［29］，与乙烯生物合成过程
中共用一个中间体(S －腺苷蛋氨酸)。研究表明，
在 A． thaliana中多胺可以通过部分抗性反应来调控
根瘤的形成［30］。P． brassicae 侵染后诱导了多胺代
谢和精氨酸代谢。精氨酸在精氨酸酶的作用下分解
代谢，与多胺代谢密切相关，参与植物遭受病菌侵害
的应激反应。精氨酸酶被诱导可以促进 N 的转移
代谢，从而有利于病菌入侵［8］。研究发现，感病植
株和抗病植株在精氨酸代谢模式上有很大的不同:
在感病植株中，胍丁胺合成受阻，精氨酸酶被大量诱
导合成;抗病植株可以不间断地合成胍丁胺，从而削
弱精氨酸酶的活性。因此，根肿病的严重程度与多
胺代谢和精氨酸代谢的调控有关［30］。Walters 和
Shuttleton测定了 P． brassicae 侵染后 B． rapa 的根组
织中的多胺含量，其中腐胺、亚精胺和精胺的含量高
于未侵染组织［31］。蛋白组学研究发现，在 B． rapa
中亚精胺合酶上调表达，从而促进了亚精胺的生物
合成［12］。
1． 4 根瘤形成过程中激素浓度的变化
1． 4． 1 生长素 随着根瘤的形成，生长素有一个明
显的积累过程。根据 Woodward 和 Bartel 的研究结
果［32］，我们总结了生长素的合成和代谢(图 1) ，其
中最重要的一条生长素合成途径是:色氨酸(Trp)
在脱羧酶等的作用下经过复杂的生化反应形成吲哚
－ 3 －乙醛肟(IAOx) ，IAOx 又经过多步反应生成吲
哚 － 3 － 甲基硫代葡萄糖苷(Indole GSL) ，Indole
GSL在黑芥子酶等的作用下生成吲哚 － 3 － 乙腈
(IAN) ，IAN在腈水解酶等的作用下最后生成吲哚
－ 3 －乙酸(IAA)。Ludwig － Müller等通过基因芯片
研究发现，调控 Trp合成 IAOx的两个基因 CYP79B2
和 CYP79B3 在根瘤形成过程中有明显的上调表达，
但调控 IAOx 合成 Indole GSL 的基因(包括 SUR2，
SUR1 和 UGT74B1)并没有上调表达，调控黑芥子酶
合成的基因也并没有上调表达［22］。然而，蛋白组学
的研究发现，植株受 P． brassicae 侵染后黑芥子酶的
合成量明显上升，暗示黑芥子酶的合成还可能与外
生信号有关［11］。另外，调控两种腈水解酶合成的基
因(NIT1 和 NIT2)也存在明显的上调表达［10］。且
nit1 突变体被 P． brassicae 侵染后，IAA 的含量比野
生拟南芥侵染后的低，同时，根肿病的症状相对较
轻［33］。利用转基因方式降低 NIT2 的表达量可以减
缓根瘤的生长［34］。在 B． rapa 中也发现了类似的情
况［35，36］。
研究显示，除上述色氨酸合成途径以外，还有几
条辅助的 IAA 合成途径［32］:第一条是直接催化
IAOx合成 IAN，再合成 IAA;第二条是由 IAOx 先合
成吲哚 － 3 －乙醛(IAAld) ，再通过醛氧化酶等的作
用合成 IAA。Ando 等发现，在 B． rapa 中醛氧化酶
在 P． brassicae侵染后被诱导表达［37］。第三条途径
就是 Trp 先合成吲哚 － 3 －乙酰胺 IAM) ，再由 IAM
通过酰胺酶等的作用合成 IAA。Ishikawa 等研究发
现，在 B． rapa中酰胺酶在 P． brassicae侵染后被诱导
表达［38］。第四条 IAA 的合成途径就是通过没有生
长素活性的 IAA －氨基酸复合物(IAA － C)水解形
成 IAA，而吲哚 － 3 － 乙酰辅酶 A(IAA － CoA)是
IAA － C 的前体，吲哚 － 3 －丙酮酸(IPA)在脱氢酶
IAR4 的作用下形成 IAA － CoA［39］。Devos等通过蛋
白组学的方法发现，在 A． thaliana中脱氢酶 IAR4 在
P． brassicae侵染后被诱导表达［11］。同时，能够催化
IAA向 IAA － C转化的 GH3 蛋白家族也在一定程度
上被诱导表达［10］，其作用是降低 IAA 含量，保持
IAA平衡。
随后，分析生长素在根瘤部位积累时发现，IAA
在根瘤的皮层组织中浓度较高，但在维管束附近的
IAA浓度偏低［11］。其中，在根瘤中形成的原生质团
中 IAA的浓度最高，说明原生质团对于 IAA 有很强
的富集作用，原生质团就是一个 IAA 库，它将产生
于植株其它部位的 IAA富集到根瘤部位，因此，IAA
的运输在根瘤的形成中发挥着重要的作用。在
712王芳展等:十字花科作物根肿病的侵染生理与抗性遗传研究进展
P． brassicae侵染后的 0d、6d和 13d，分别用生长素转
运抑制剂 NPA进行处理，21d 后统计病情指数分别
为 78%、20%、89%，说明侵染 6d 左右有大量 IAA
发生了转运，这对根瘤的形成起着关键作用。A．
thaliana 突变体 alh1 在乙烯和生长素互作上有缺
陷，该缺陷导致 IAA 的运输受阻，抑制了根的膨
大［11］。
注:短粗的向上箭头表示上调表达，细长箭头表示多步反应，问号表示调控基因未知
Note:Bold upward arrows indicate up － regulated expression;Thin arrows indicate polystep reactions;
Question marks indicate conversions regulated by unknown genes
图 1 生长素的合成途径
Fig． 1 IAA biosynthesis pathways
1． 4． 2 细胞分裂素 Dekhuijzen 和 Overeem 最早
发现 A． thaliana被 P． brassicae侵染后细胞分裂素浓
度有明显的上升［40］。Devos等利用对生长素和细胞
分裂素敏感的报告基因研究这两种激素在 P． brassi-
cae侵染后变化时发现，细胞分裂素在侵染后 3d 开
始大量积累，生长素则在侵染后 5d 开始积累，细胞
分裂素明显早于生长素［11］。同时有证据显示，P．
brassicae并不能提供生长素，但是可以合成少量的
细胞分裂素，有可能 P． brassicae 合成的这些少量细
胞分裂素启动根瘤的形成，但是目前还不清楚上述
少量细胞分裂素是否是关键的致病因素［8］。在侵
染的早期阶段，P． brassicae 对细胞分裂素有明显的
富集作用，导致根组织细胞中的细胞分裂素含量在
早期有暂时回落的现象［41］。形态学观察发现，A．
thaliana的根瘤形成首先进行的是皮层细胞分裂，
然后才是细胞的增大［42］。由此可见，在整个根瘤形
成过程中，生长素与细胞分裂素的含量和比例起着
决定作用，细胞分裂素在根瘤形成早期起主导作用，
生长素在根瘤形成晚期起主导作用［8］。
值得注意的是，基因芯片结果显示，有两个细胞
分裂素氧化脱氢酶基因(AtCKX1，AtCKX6)在 P．
brassicae侵染后下调表达［10］，这使得对细胞分裂素
的降解能力大大减弱，从而造成细胞分裂素浓度升
高。Ando等在 B． rapa中还发现异戊烯基转移酶在
812 中国油料作物学报 2012，34(2)
P． brassicae侵染后被诱导表达，该酶是一种细胞分
裂素合成的关键酶;蛋白组学的研究显示，B． rapa
中腺苷激酶(ADK)下调表达，该酶也是调节细胞分
裂素含量的关键酶［43］。Siemens 等发现，AtCKX 过
表达的植株对 P． brassicae 有较强的抗性，原因是因
为 AtCKX过表达抑制了细胞分裂素的早期积累，且
这种抗性是没有生理小种差异的［10］，这为我们今后
抗病新品种的培育提供了一个新思路。
1． 4． 3 其它激素 许多研究显示，乙烯信号转导途
径发生突变会影响植株对细菌、真菌或者根结线虫
的抗性或感病性［8］。乙烯信号转导突变体，etr1 －
1、etr1 － 3、ein3 － 1、ein4 － 1，以及 ein2 － 1、eir1 － 1、
eto1、eto2、hls 对根肿病都没有抗性，比野生型更易
感病［44，45］。乙烯信号转导虽然不能在根瘤的形成
中发挥关键的作用，但它可以改变病株的胁迫应答
反应，从而影响根瘤的形成［46］。
水杨酸(Salicylic acid，SA)是一类能够激活植
物防御反应的信号分子。研究发现，SA 会在 P．
brassicae侵染部位积累，从而调控许多抗性基因的
表达［47 ～ 49］。低 SA表达量的 A． thaliana突变体对根
肿病的抗性也较弱，但是，外源 SA 处理并不能增强
植物对根肿病的抗性［50］。因此，SA 在根肿病防御
过程中发挥的作用还需要进一步的明确。
茉莉酸(Jasmonic acid，JA)也是一类植物防御
反应信号分子。研究表明，在 B． rapa 受到 P． brassi-
cae 侵染后，JA 的含量在叶和根中都有明显的上
升［33］。JA的一类受体蛋白(JAR1)属于 GH3 蛋白
家族，能够催化 IAA和氨基酸合成 IAA － C，对 IAA
含量有一定的控制作用［51，52］。对 JA 不敏感的 jar1
突变体对根肿病呈现出更低的抗性［44］。另外，JA
又能诱导 Indole GSL 的合成以及腈水解酶的活性，
在一定程度上又能促进 IAA的合成［23，33］。
脱落酸(Abscisic acid，ABA)在植物防御生物
胁迫和非生物胁迫过程中发挥重要作用。研究显
示，ABA 含量在根瘤形成的后期阶段有明显上
升［41］，芯片分析结果也显示，大量与 ABA 和干旱胁
迫相关的转录本和信号分子在后期都上调表达，说
明植物缺水的现象已经产生［10］。因此，根瘤形成后
期产生大量的 ABA 是植物为抵御干旱胁迫产生的
一种信号分子［53］。
2 根肿病抗性的遗传规律
研究根肿病抗性的遗传规律，对培育具有根肿
病抗性的优良品种有着重要的现实意义。目前，根
肿病抗性(clubroot resistance，CR)的遗传研究主要
集中在白菜、甘蓝、甘蓝型油菜这三大类重要的芸薹
属作物中。同时，随着分子标记、QTL 分析、基因图
谱和染色体定位等分子生物学技术的广泛应用，已
经发现了大量与 CR位点连锁的 DNA 分子标记，通
过上述分子标记筛选获得了一些根肿病抗性 QTL，
并对这些 QTL进行了遗传定位。但遗憾的是，至今
还未见对任一 QTL 位点进行基因分离及其功能分
析的研究报道。
2． 1 白菜(B． rapa)
目前，利用传统遗传学的方法已经在 B． rapa 中
发现了至少 3 个主要的根肿病抗性基因，这些基因
是相对独立的，且分别对不同的 P． brassicae 生理小
种发生作用［54 ～ 56］。Yoshikawa认为欧洲饲料芜菁的
根肿病抗性由一个主效基因和一些微效基因所控
制［57］。前人的研究结果也证实了芜菁中有 3 个主
效基因控制根肿病抗性［58］。上述研究结果显示，B．
rapa根肿病抗性是由少数几个相对独立的主效基因
所控制。这可能是因为 B． rapa的大多数抗性基因都
来自于欧洲饲料芜菁，不同的品种获得了 1 个或者多
个的抗性基因，而这些基因之间又相对保持独立。
由于 B． rapa 的遗传规律相对简单，因此，有关
B． rapa的遗传图谱研究较为深入和全面。目前，通
过 QTL作图的方法已经明确了 8 个 CR基因。Kug-
inuki等利用 Siloga作为抗源，从 5 个 F1 植株中分离
得到了 36 个单倍体加倍后的群体(double － hap-
loid，DH) ，对上述群体进行研究发现了 3 个 RAPD
标记与 CR位点连锁［59］。这 3 个 RAPD标记随后被
转变成序列位置标签 (Sequence Tagged Site，
STS)［60］，其中的一个 CR位点在随后的遗传图谱中
被定名为 Crr1［61］。Matsumoto 等利用 ECD02 作为
抗源，发现了两个 RFLP 标记与一个 CR 基因 CRa
连锁，并将 CRa 定位在 R3 染色体 34cM 的位置
上［62］。Suwabe 等用 Siloga 作为抗源，利用 SSR 标
记，发现了 Crr1 和 Crr2 两个 CR 位点，并认为这两
个位点在功能上是互补的，而且纯合植株对根肿病
的抗性要好于杂合植株［61］。另外，还发现了一个较
弱的 QTL 位点 Crr4［63］。Hirai 等利用 Milan White
作为抗源发现了又一个 CR 位点 Crr3［64］。另外，
CRb 与 AFLP 标记转化成的 SCAR 标记紧密连
锁［65］，利用该 SCAR标记与拟南芥序列的同源性可
以发现，CRb 与 A． thaliana 染色体 4 上的一段区域
具有同源性，而这段区域又与 Crr1 和 Crr2 同源。
Jubault等在 A． thaliana染色体 4 上的同一段区域上
发现了一个根肿病抗性 QTL，而且这段区域集中了
很多其它抗性位点［66］。这说明 Crr1，Crr2 和 CRb 可
912王芳展等:十字花科作物根肿病的侵染生理与抗性遗传研究进展
能从 A． thaliana上的同一个位点进化而来。Sakamoto
等又发现了源于 Debra的两个 CR位点，CRk 和 CRc，
并明确了其在染色体上的定位［67］。CRk与 Crr3 的染
色体定位非常接近，很可能是同一个位点。CRc与之
前发现的 QTL都相对独立，位于染色体 R2上。
2． 2 甘蓝(B． oleracea)
传统遗传学的研究结果表明，B． oleracea对根肿
病的抗性是由多基因控制的数量遗传抗性。Nagao-
ka 等利用 Bhmerwaldkohl 和感病白菜进行杂交研
究，发现甘蓝对根肿病的抗性至少由 4 个基因所控
制［68］。Voorrips在研究了 11 种 F1 分离比例后认为
控制甘蓝根肿病抗性的基因都是隐性基因［69］。
Laurens和 Thomas认为，甘蓝的根肿病抗性由许多
主效的等位基因所控制，这些等位基因是不完全显
性的，并具有明显的加性遗传效应［70］。Voorrips 和
Kanne等用定性和定量分析方法研究了甘蓝抗性与
感性双单倍体品系的 4 个组合的 F1、F2 和回交子代
根肿病抗性遗传［71］。在所研究的四种抗性中，一个
主要受互补基因控制，另外两个可能受两个基因控
制，但遗传方式不能确定，第四种抗性受两个以上基
因控制。司军等对甘蓝苗期根肿病抗性遗传规律进
行了研究，结果表明，抗病性受 3 对以上基因控制，
为不完全隐性［72］。
目前，已经发现了很多 DNA 分子标记与 B． ol-
eracea的 CR位点连锁，而且已经通过遗传图谱得到
了二十多个 CR QTL。Landry 等以 Wilhelmsburger
作为抗源发现了 CR2a和 CR2b，这两个 QTL控制对
P． brassicae生理小种 2 的抗性［73］。Figdore 等利用
抗生理小种 7 的青花菜发现了 3 个 QTL［74］。Voor-
rips等以 Bindsachsener 作为抗源利用 QTL 定位明
确了两个 QTL，pb － 3 和 pb － 4，这两个 QTL 具有加
性效应［69］。Moriguchi等利用抗性甘蓝(K269)发现
了一个定位在连锁群 3 上的 QTL［75］。Nomura 等用
同样的材料和方法发现了 3 个 QTL，QTL1、QTL3 和
QTL9［76］。其中，QTL3 很有可能与 Moriguchi等发现
的那个 QTL是同一个，因为它们都在连锁群 3 上，
但目前还未得到验证。研究还发现拥有这 3 个 QTL
的 F2 单株具有和抗源一样强的根肿病抗性;拥有其
中 1 个 QTL 的 F2 或 F3 单株的抗性就要弱很多，说
明上述 QTL具有加性效应。Rocherieus等利用 4 种
单孢子分离的根肿菌株对抗源 Kale (C10)的抗性
进行研究，分别发现了 2 ～ 5 个不等的 QTL［77］。在
这 9 个明确了的 QTL 中，Pb － Bo1 对所有的 4 种根
肿菌株都具有抗性作用。Nagaoka 等利用 AnjuDH
群体作为抗性材料，Green CometDH 群体作为感病
材料进行研究，发现了 4 个 QTL 位于抗性材料中，
还有 1 个 QTL位于感病材料中，并将这 5 个 QTL定
位于 4 条染色体上［68］。通过比较遗传图谱发现，染
色体 O2 上的 pb － Bo(Anju)2 与 B． rapa 染色体 R2
上的 CRc 同源，染色体 O7 上的 pb － Bo(Anju)4 与
B． rapa 染色体 R3 上的 CRb 同源，另外，pb － Bo
(GC)1 与 Nomura 等发现的 QTL9 有可能是同一位
点［76］。
目前，在 B． oleracea 中已经发现了至少 27 个
CR QTL，不同的抗源和不同的 P． brassicae生理小种
在不同的研究条件下所获得的 CR QTL 均不同，这
进一步说明 B． oleracea对根肿病抗性的遗传基础比
预期的还要复杂，也正因为上述遗传图谱应用不同
的抗源和生理小种，大量分子标记的引物序列也是
非公开的，因此，限制了这些 QTL之间的可比性。
2． 3 甘蓝型油菜(B． napus)
传统遗传学研究认为，B． napus 的根肿病抗性
是由 1 ～ 2 个独立的显性基因所控制，这些显性基因
在大量抗性材料中都存在［78 ～ 80］。另外，在 Danish
Giant swede中还发现了两个具有加性效应的隐性
基因。Gustafsson和 Flt 又在 B． napus 的 ECD 宿主
中发现了 4 个根肿病抗性基因［81］。
目前，通过对 B． napus的分子标记研究，已经发
现了至少 22 个 QTL 与根肿病抗性相关［81 ～ 83］。
Manzanares － Dauleux 等利用两个单孢子分离得到
的 P． brassicae菌株发现了一个主效基因 Pb － Bn1，
并将其定位在连锁群 DY4 上［82］。另外，还发现了
两个具有加性效应的 QTL，并将其分别定位在 DY4
和 DY15 上。Diederichsen 等利用 ECD04 和 DH 群
体发现了一个主效基因和至少两个隐性基因［83］。
Werner等利用 DH群体 263 /11 作为抗源，应用 7 种
P． brassicae生理小种，发现了 19 个 QTL并将其定位
在 8 条染色体上，这些 QTL 对于不同的 P． brassicae
生理小种具有特异性［84］。其中，有 4 个 QTL位于染
色体 N03 上。在 B． rapa 中，也有 CRa，CRb，CRk 和
Crr3 等 4 个 CR位点位于染色体 R3 上，与 B． napus
上的 N03 相互对应。R3 上 CRk 和 Crr3 的位置和
N03 上的 PbBn － k － 2，PbBn － 1 － 1，PbBn － 01:60 －
1 的位置很相似。另外，染色体 N08 上的 PbBn －
01． 07 － 2，PbBn － l － 2 和 PbBn － a － 1 与分子标记
BRMS088 连锁，B． napus 染色体 R8 上的 Crr1 也与
同一个分子标记连锁。由此推测，上述 QTL 很有可
能是同源的，但需要进一步的研究证实。研究还发
现，位于染色体 N03 和 N19 上的 QTL对根肿病有较
强的抗性效果，结合对 B． rapa 和 B． oleracea 的遗传
022 中国油料作物学报 2012，34(2)
规律分析，不难发现，控制 B． napus的根肿病抗性少
数几个起关键性作用的显性基因很有可能来源于
B． rapa的 A染色体组。虽然 Chiang 等的研究结果
部分支持这个假说［85］，但目前没有更多的直接证
据。
3 研究展望
虽然十字花科蔬菜根肿病很早就在我国发生并
产生危害，但在国内对于根肿病的研究起步较晚，研
究也并不深入，目前的研究还是仅限于抗性品种的
筛选、遗传规律的初探以及防治措施的总结等方
面［4 － 7］，而有关根肿病的侵染生理和抗性遗传等方
面的研究还几乎为空白。目前，国外的研究不仅在
根肿病的侵染生理和抗性机理方面有了很大的进
展，而且通过遗传分析和标记图谱的研究也获得了
很多具有根肿病的抗性位点，上述研究结果为十字
花科植物的抗病育种提供了理论基础和技术支持。
目前对于根肿病的侵染生理生化研究只停留在
最基础的机理分析，明确了生长素和细胞分裂素在
侵染过程中扮演的角色，鉴定了一些关键酶在生长
素合成途径以及细胞分裂素代谢途径中的调控作
用，但是更深层次的调控因子和受体蛋白并没有发
现，信号传导是如何发生的，是否与级联反应有关，
所有这些问题都要求有待于今后作进一步的研究。
此外，除了生长素和细胞分裂素，其它植物激素在根
肿菌的侵染过程中的生理生化作用目前还并不清
楚，相关的机理研究也较缺乏，而且蛋白组学的研究
也发现了很多不同功能的蛋白质在侵染过程中发生
了改变，但这些生理生化变化的发生机理如何，不同
的激素之间，蛋白之间，蛋白和激素之间是如何发生
互作的，信号传导的调控网络是如何发挥作用的，这
些都是值得我们关注也是亟待解决的问题。
另一方面，目前已经通过遗传分析和标记图谱
的研究获得了很多具有根肿病抗性的抗性位点，但
这些抗性位点在基因组中的具体位置是未知的，迄
今还未见对任一位点进行图位克隆和基因的功能分
析的报道。而且由于不同的研究使用不同的分子标
记、抗性材料和生理小种，得到的结果也差异较大，
再因为目前所使用的绝大部分分子标记的位置和功
能都是未知的，使得研究得到的抗性位点之间的可
比性大大降低。因此，急需开发一套有明确基因组
位置的、统一命名的、功能明确的分子标记体系，建
立一套抗性材料和生理小种相对应的研究体系，来
整合根肿病的抗性遗传规律。最后，通过分子标记
明确基因功能，和生理生化研究相联系，明确整个调
控网络，利用不同的基因改造方法更好地将上述最新
的研究结果应用到十字花科植物抗病育种实践中去。
参考文献:
［1］ Howard R J，Strelkov S E，Harding M W，et al． Clubro-
ot of cruciferous crops － new perspectives on an old dis-
ease［J］． Histopathology，2010，32(1) :35 － 42．
［2］ 孙保亚，沈向群，郭海峰，等． 十字花科植物根肿病及
抗病育种研究进展［J］．中国蔬菜，2005(4) :34 － 37．
［3］ Donald C，Porter I． Integrated control of clubroot［J］．
Journal of Plant Growth Regulation，2009，28(3) :289 －
303．
［4］ 沈向群，聂 凯，吴 琼，等． 大白菜根肿病主要生理
小种种群分化鉴定初报［J］． 中国蔬菜，2009，8:59 －
62．
［5］ 吴 琼，沈向群，徐 硕，等．大白菜抗根肿病“临时保
持系”的选育方法研究［J］．江西农业大学学报，2010，
32(2) :289 － 294．
［6］ 宋道清，陈栋良，吴 刚．浅谈油菜根肿病及其防治方
法［J］．四川农业科技，2007(2) :47 － 48．
［7］ 孙保亚，沈向群，郭海风，等． 大白菜抗根肿病遗传规
律初探［J］．中国蔬菜，2005，(6) :15 － 17．
［8］ Ludwig － Müller J，Prinsen E，Rolfe S A，et al． Metabo-
lism and plant hormone action during clubroot disease
［J］． Journal of Plant Growth Regulation，2009，28(3) :
229 － 244．
［9］ Mithen R，Magrath R． A contribution to the life history of
Plasmodiophora brassicae:secondary plasmodia develop-
ment in root galls of Arabidopsis thaliana［J］． Mycological
Research，1992，96:877 － 885．
［10］ Siemens J，Keller I，Sarx J，et al． Transcriptome analy-
sis of Arabidopsis clubroots indicate a key role for cyto-
kinins in disease development［J］． Molecular Plant － Mi-
crobe Interactions，2006，19(5) :480 － 494．
［11］ Devos S，Laukens K，Deckers P，et al． A hormone and
proteome approach to picturing the initial metabolic e-
vents during Plasmodiophora brassicae infection on Ara-
bidopsis［J］． Molecular Plant － Microbe Interactions，
2006，19(12) :1 431 － 1 443．
［12］ Cao T，Srivastava S，Rahman M H，et al． Proteome
level changes in the roots of Brassica napus as a result
of Plasmodiophora brassicae infection［J］． Plant Sci-
ence，2008，174(1) :97 － 115．
［13］ Evans J，Scholes J． How does clubroot (Plasmodiophora
brassicae)alter the regulation of carbohydrate metabo-
lism in Arabidopsis thaliana［J］． Aspects Appl Biol，
1995，42(1) :125 － 132．
［14］ Mitchell D，Rice K． Translocation of 14C － labelled as-
similates in cabbage during club root development［J］．
122王芳展等:十字花科作物根肿病的侵染生理与抗性遗传研究进展
Annals of Applied Biology，1979，92(1) :143 － 152．
［15］ Brodmann D，Schuller A，Ludwig － Müller J，et al． In-
duction of trehalase in Arabidopsis plants infected with
the trehalose － producing pathogen Plasmodiophora bras-
sicae［J］． Molecular Plant － Microbe Interactions，2002，
15(7) :693 － 700．
［16］ Avonce N，Mendoza － Vargas A，Morett E，et al． In-
sights on the evolution of trehalose biosynthesis［J］．
BMC evolutionary biology，2006，6(1) :109．
［17］ Lunn J E，Feil R，Hendriks J H M，et al． Sugar － in-
duced increases in trehalose 6 － phosphate are correlated
with redox activation of ADP glucose pyrophosphorylase
and higher rates of starch synthesis in Arabidopsis thali-
ana［J］． Biochemical Journal，2006，397(1) :139 － 148．
［18］ Lunn J E． Gene families and evolution of trehalose me-
tabolism in plants［J］． Functional Plant Biology，2007，
34(6) :550 － 563．
［19］ Paul M． Trehalose 6 － phosphate［J］． Current Opinion in
Plant Biology，2007，10(3) :303 － 309．
［20］ Wingler A，Fritzius T，Wiemken A，et al． Trehalose in-
duces the ADP － glucose pyrophosphorylase gene，ApL3，
and starch synthesis in Arabidopsis［J］． Plant Physiolo-
gy，2000，124(1) :105．
［21］ Fritzius T，Aeschbacher R，Wiemken A，et al． Induc-
tion of ApL3 expression by trehalose complements the
starch － deficient Arabidopsis Mutant adg2 － 1 lacking
ApL1，the large subunit of ADP － glucose pyrophospho-
rylase［J］． Plant Physiology，2001，126(2) :883．
［22］ Ludwig － Müller J． Glucosinolates and the clubroot dis-
ease:defense compounds or auxin precursors? ［J］．
Phytochemistry Reviews，2009，8(1) :135 － 148．
［23］ Ludwig － Müller J，Schubert B，Pieper K，et al． Glu-
cosinolate content in susceptible and resistant Chinese
cabbage varieties during development of clubroot disease
［J］． Phytochemistry，1997，44(3) :407 － 414．
［24］ Ludwig － Müller J，Pieper K，Ruppel M，et al． Indole
glucosinolate and auxin biosynthesis in Arabidopsis thali-
ana (L．)Heynh． glucosinolate mutants and the devel-
opment of clubroot disease［J］． Planta，1999，208(3) :
409 － 419．
［25］ Ludwig － Müller J，Bennett R，Kiddle G，et al． The host
range of Plasmodiophora brassicae and its relationship to
endogenous glucosinolate content［J］． New phytologist，
1999，141(3) :443 － 458．
［26］ Dixon R A． Natural products and plant disease resist-
ance［J］． Nature，2001，411(6839) :843 － 847．
［27］ Geisler M，Murphy A S． The ABC of auxin transport:
the role of p － glycoproteins in plant development［J］．
FEBS Letters，2006，580(4) :1 094 － 1 102．
［28］ Buer C S，Muday G K． The transparent testa4 mutation
prevents flavonoid synthesis and alters auxin transport
and the response of Arabidopsis roots to gravity and light
［J］． Plant Cell，2004，16(5) :1 191 － 1 205．
［29］ Thomas T，Thomas T J． Polyamines in cell growth and
cell death:molecular mechanisms and therapeutic appli-
cations［J］． Cellular and Molecular Life Sciences，2001，
58(2) :244 － 258．
［30］ Jubault M，Hamon C，Gravot A，et al． Differential reg-
ulation of root arginine catabolism and polyamine metab-
olism in clubroot － susceptible and partially resistant Ar-
abidopsis genotypes［J］． Plant Physiology，2008，146
(4) :2 008 － 2 019．
［31］ Walters D，Shuttleton M． Polyamines in the roots of tur-
nip infected with Plasmodiophora brassicae Wor［J］． New
phytologist，1985，100:209 － 214．
［32］ Woodward A W，Bartel B． Auxin:Regulation，action，
and interaction［J］． Annals of Botany，2005，95(5) :707
－ 735．
［33］ Grsic S，Kirchheim B，Pieper K，et al． Induction of
auxin biosynthetic enzymes by jasmonic acid and in
clubroot diseased Chinese cabbage plants［J］． Physiolo-
gia Plantarum，1999，105(3) :521 － 531．
［34］ Neuhaus K，Grsic － Rausch S，Sauerteig S，et al． Arabi-
dopsis plants transformed with nitrilase 1 or 2 in anti-
sense direction are delayed in clubroot development［J］．
Journal of Plant Physiology，2000，156(5 － 6) :756 －
761．
［35］ Ando S，Tsushima S，Kamachi S，et al． Alternative
transcription initiation of the nitrilase gene (BrNIT2)
caused by infection with Plasmodiophora brassicae
Woron． in Chinese cabbage (Brassica rapa L．) ［J］．
Plant Molecular Biology，2008，68(6) :557 － 569．
［36］ Ishikawa T，Okazaki K，Nagaoka T，et al． Isoform －
specific localization of Brassica rapa nitrilases in root in-
fected with Plasmodiophora brassicae revealed using in
situ hybridization probes improved with locked nucleic
acids［J］． Journal of Plant Growth Regulation，2010，29
(2) :210 － 222．
［37］ Ando S，Tsushima S，Tagiri A，et al． Increase in
BrAO1 gene expression and aldehyde oxidase activity
during clubroot development in Chinese cabbage (Bras-
sica rapa L．) ［J］． Molecular Plant Pathology，2006，7
(4) :223 － 234．
［38］ Ishikawa T，Okazaki K，Kuroda H，et al． Molecular
cloning of Brassica rapa nitrilases and their expression
during clubroot development［J］． Molecular Plant Pa-
thology，2007，8(5) :623 － 637．
［39］ LeClere S，Rampey R A，Bartel B． IAR4，a gene re-
222 中国油料作物学报 2012，34(2)
quired for auxin conjugate sensitivity in Arabidopsis，en-
codes a pyruvate dehydrogenase E1 alpha homolog［J］．
Plant Physiology，2004，135(2) :989 － 999．
［40］ Dekhuijzen H，Overeem J． The role of cytokinins in
clubroot formation［J］． Physiological Plant Pathology，
1971，1(2) :151 － 161．
［41］ Devos S，Vissenberg K，Verbelen J P，et al． Infection
of Chinese cabbage by Plasmodiophora brassicae leads to
a stimulation of plant growth:impacts on cell wall metab-
olism and hormone balance［J］． New phytologist，2005，
166(1) :241 － 250．
［42］ Kobelt P，Siemens J，Sacristan M D． Histological char-
acterisation of the incompatible interaction between Ara-
bidopsis thaliana and the obligate biotrophic pathogen
Plasmodiophora brassicae［J］． Mycological Research，
2000，104(2) :220 － 225．
［43］ Ando S，Asano T，Tsushima S，et al． Changes in gene
expression of putative isopentenyltransferase during
clubroot development in Chinese cabbage (Brassica rapa
L．) ［J］． Physiological and Molecular Plant Pathology，
2005，67(2) :59 － 67．
［44］ Siemens J，Nagel M，Ludwig － Muller J，et al． The in-
teraction of Plasmodiophora brassicae and Arabidopsis
thaliana: Parameters for disease quantification and
screening of mutant lines［J］． Journal of Phytopathology
－ Phytopathologische Zeitschrift，2002，150(11 － 12) :
592 － 605．
［45］ Alix K，Lariagon C，Delourme R，et al． Exploiting nat-
ural genetic diversity and mutant resources of Arabidopsis
thaliana to study the A． thaliana Plasmodiophora brassi-
cae interaction［J］． Plant Breeding，2007，126(2) :218
－ 221．
［46］ Li H J，Guo H W． Molecular basis of the ethylene sig-
naling and response pathway in Arabidopsis［J］． Journal
of Plant Growth Regulation，2007，26(2) :106 － 117．
［47］ Bowling S A，Guo A，Cao H，et al． A mutation in Ara-
bidopsis that leads to constitutive expression of systemic
acquired resistance［J］． Plant Cell，1994，6(12) :1 845
－ 1 857．
［48］ Bowling S A，Clarke J D，Liu Y D，et al． The cpr5 mu-
tant of Arabidopsis expresses both NPR1 － dependent and
NPR1 － independent resistance［J］． Plant Cell，1997，9
(9) :1 573 － 1 584．
［49］ Clarke J D，Liu Y D，Klessig D F，et al． Uncoupling
PR gene expression from NPR1 and bacterial resistance:
Characterization of the dominant Arabidopsis cpr6 － 1
mutant［J］． Plant Cell，1998，10(4) :557 － 569．
［50］ Ludwig － Müller J，Schuller A． What can we learn from
clubroots:alterations in host roots and hormone homeo-
stasis caused by Plasmodiophora brassicae［J］． European
Journal of Plant Pathology，2008，121(3) :291 － 302．
［51］ Staswick P E，Tiryaki I． The oxylipin signal jasmonic
acid is activated by an enzyme that conjugates it to iso-
leucine in Arabidopsis［J］． Plant Cell，2004，16(8) :
2 117 － 2 127．
［52］ Staswick P E，Serban B，Rowe M，et al． Characteriza-
tion of an Arabidopsis enzyme family that conjugates ami-
no acids to indole － 3 － acetic acid［J］． Plant Cell，
2005，17(2) :616 － 627．
［53］ Ludwig － Müller J． Plant defence － what can we learn
from clubroots? ［J］． Australasian Plant Pathology，
2009，38(4) :318 － 324．
［54］ Toxopeus H，Janssen A M P． Clubroot resistance in tur-
nip ． II． The slurry screening method and clubroot races
in netherlands［J］． Euphytica，1975，24(3) :751 － 755．
［55］ Tjallingii F． Testing clubroot resistance of turnips in
netherlands and physiologic specialization of Plasmodio-
phora brassicae［J］． Euphytica，1965，14(1) :1 － 22．
［56］ Yoshikawa H． Studies on breeding of clubroot resistance
in cole crops［J］． Bull Natl Res Inst Veg Ornam Plants
Tea Jpn． 1993，Ser A 7:1 － 165．
［57］ Wit F，Van de weg M． Clubroot resistance in turnips
(Brassica campestris L． )． I． Physiologic races of the
parasite and their indentification in mixtures［J］． Eu-
phytica，1964，13(1) :9 － 18．
［58］ Piao Z Y，Ramchiary N，Lim Y P． Genetics of clubroot
resistance in Brassica species［J］． Journal of Plant
Growth Regulation，2009，28(3) :252 － 264．
［59］ Kuginuki Y，Ajisaka H，Yui M，et al． RAPD markers
linked to a clubroot resistance locus in Brassica rapa L．
［J］． Euphytica，1997，98(3) :149 － 154．
［60］ Kikuchi M，Ajisaka H，Kuginuki Y，et al． Conversion
of RAPD markers for a clubroot resistance gene of Bras-
sica rapa into sequence tagged sites (STSs) ［J］． Breed-
ing Science，1999，49(2) :83 － 88．
［61］ Suwabe K，Tsukazaki H，Iketani H，et al． Identifica-
tion of two loci for resistance to clubroot (Plasmodiopho-
ra brassicae Woronin)in Brassica rapa L．［J］． Theoreti-
cal and Applied Genetics，2003，107(6) :997 － 1 002．
［62］ Matsumoto E，Yasui C，Ohi M，et al． Linkage analysis
of RFLP markers for clubroot resistance and pigmenta-
tion in Chinese cabbage (Brassica rapa ssp． pekinensis)
［J］． Euphytica，1998，104(2) :79 － 86．
［63］ Suwabe K，Tsukazaki H，Iketani H，et al． Simple se-
quence repeat － based comparative genomics between
Brassica rapa and Arabidopsis thaliana:The genetic ori-
gin of clubroot resistance［J］． Genetics，2006，173(1) :
309 － 319．
322王芳展等:十字花科作物根肿病的侵染生理与抗性遗传研究进展
［64］ Hirai M，Harada T，Kubo N，et al． A novel locus for
clubroot resistance in Brassica rapa and its linkage
markers［J］． Theoretical and Applied Genetics，2004，
108(4) :639 － 643．
［65］ Piao Z Y，Deng Y Q，Choi S R，et al． SCAR and CAPS
mapping of CRb，a gene conferring resistance to Plasmo-
diophora brassicae in Chinese cabbage (Brassica rapa
ssp． pekinensis) ［J］． Theoretical and Applied Genetics，
2004，108(8) :1 458 － 1 465．
［66］ Jubault M，Lariagon C，Simon M，et al． Identification
of quantitative trait loci controlling partial clubroot re-
sistance in new mapping populations of Arabidopsis thali-
ana［J］． Theoretical and Applied Genetics，2008，117
(2) :191 － 202．
［67］ Sakamoto K，Saito A，Hayashida N，et al． Mapping of
isolate － specific QTLs for clubroot resistance in Chinese
cabbage (Brassica rapa L． ssp． pekinensis) ［J］． Theoret-
ical and Applied Genetics，2008，117(5) :759 － 767．
［68］ Nagaoka T，Doullah M A U，Matsumoto S，et al． Iden-
tification of QTLs that control clubroot resistance in
Brassica oleracea and comparative analysis of clubroot
resistance genes between B． rapa and B． oleracea［J］．
Theoretical and Applied Genetics，2010，120(7) :1 335
－ 1 346．
［69］ Voorrips R E，Visser D L． Examination of resistance to
clubroot in accessions of Brassica oleracea using a glass-
house seedling test［J］． Netherlands Journal of Plant Pa-
thology，1993，99(5 － 6) :269 － 276．
［70］ Laurens F，Thomas G． Inheritance of resistance to clu －
broot (Plasmodiophora brassicae wor．)in kale (Brassi-
ca oleracea ssp． acephala L．) ［J］． Hereditas，1993，119
(3) :253 － 262．
［71］ Voorrips R E，Kanne H J． Genetic analysis of resistance
to clubroot (Plasmodiophora brassicae)in Brassica oler-
acea． II． Quantitative analysis of root symptom measure-
ments［J］． Euphytica，1997，93(1) :41 － 48．
［72］ 司 军，李成琼，肖崇刚，等．甘蓝根肿病抗性遗传规
律的研究［J］．园艺学报，2003，30(6) :658 － 662．
［73］ Landry B S，Hubert N，Crete R，et al． A genetic map
for Brassica oleracea based on RFLP markers detected
with expressed DNA sequences and mapping of resist-
ance genes to race 2 of Plasmodiophora brassicae (Woro-
nin) ［J］． Genome，1992，35(3) :409 － 420．
［74］ Figdore S S，Ferreira M E，Slocum M K，et al． Associ-
ation of RFLP markers with trait loci affecting clubroot
resistance and morphological characters in Brassica oler-
acea L．［J］． Euphytica，1993，69(1 － 2) :33 － 44．
［75］ Moriguchi K，Kimizuka － Takagi C，Ishii K，et al． A
genetic map based on RAPD，RFLP，isozyme，morpho-
logical markers and QTL analysis for clubroot resistance
in Brassica oleracea［J］． Breeding Science，1999，49
(4) :257 － 265．
［76］ Nomura K，Minegishi Y，Kimizuka － Takagi C，et al．
Evaluation of F2 and F3 plants introgressed with QTLs for
clubroot resistance in cabbage developed by using SCAR
markers［J］． Plant Breeding，2005，124(4) :371 － 375．
［77］ Rocherieux J，Glory P，Giboulot A，et al． Isolate － spe-
cific and broad － spectrum QTLs are involved in the con-
trol of clubroot in Brassica oleracea［J］． Theoretical and
Applied Genetics，2004，108(8) :1 555 － 1 563．
［78］ Ayers G W，Lelacheur K E． Genetics of resistance in
rutabaga to races of Plasmodiophora brassicae［J］． Cana-
dian Journal of Plant Science，1972，52:897 － 900．
［79］ Dixon G R，Robinson D L． The susceptibility of Brassi-
ca oleracea cultivars to Plasmodiophora brassicae
(Clubroot) ［J］． Plant Pathology，1986，35(1) :101 －
107．
［80］ Rahman H，Shakir A，Jakir Hasan M． Breeding for
clubroot resistant spring canola (Brassica napus L．)for
the Canadian prairies:Can the European winter canola
cv． Mendel be used as a source of resistance? ［J］． Ca-
nadian Journal of Plant Science，2011，91(3) :447 －
458．
［81］ Gustafsson M，Falt A S． Genetic studies on resistance to
clubroot in Brassica napus［J］． Annals of Applied Biolo-
gy，1986，108(2) :409 － 415．
［82］ Manzanares － Dauleux M J，Delourme R，Baron F，et
al． Mapping of one major gene and of QTLs involved in
resistance to clubroot in Brassica napus［J］． Theoretical
and Applied Genetics，2000，101(5 － 6) :885 － 891．
［83］ Diederichsen E，Beckmann J，Schondelmeier J，et al．
Genetics of clubroot resistance in Brassica napus ＇Mendel
＇［J］． Acta Hort，2006，706:307 － 311．
［84］ Werner S，Diederichsen E，Frauen M，et al． Genetic
mapping of clubroot resistance genes in oilseed rape
［J］． Theoretical and Applied Genetics，2008，116(3) :
363 － 372．
［85］ Chiang M S，Chiang B Y，Grant W F． Transfer of re-
sistance to race 2 of Plasmodiophora brassicae from Bras-
sica napus to cabbage (Brassica oleracea var． capitata)
［J］． Euphytica，1977，26(2) :319 － 336．
(责任编辑:郭学兰)
422 中国油料作物学报 2012，34(2)