全 文 ：广 西 植 物 Guihaia 23(6)：573— 576 2003年 11月
粗叶榕一爪哇榕小蜂共生体 系的研究
于 慧，赵南先，陈贻竹，胡晓颖
(中国科学院华南植物研究所 ，广东广州 510650)
摘 要 ：粗 叶榕是榕 属灌 木或小乔木 ，雌雄 异株 。一年到头皆有不 同发 育阶段 的花序 ，序 内开花 同步 ，株 内开
花异步。雌花序有长柱雌花平均为 641．2枚 ，雄花序 中有短柱雌花 (瘿花 )平均 为 488．2枚 ，自然状 态下结实
率和成虫率分别为 51．37 和 36．11 。榕小蜂科 的爪 哇榕小蜂是粗 叶榕 的传粉 者 ，是共 生体系 的真正的互
惠共生伙伴 。二者在形态结构 、生理功能上高度互适 ，粗 叶榕必须依靠爪哇榕小蜂的传粉才 能获得有性生殖 ；
而爪 哇榕小蜂又必须依赖粗叶榕 的短柱头雌花作为繁殖后 代的场所 ，才能获得种群的繁衍 。
关键词 ：粗叶榕 ；爪 哇榕小 蜂 ；共生体系
中图分类号 ：Q948 文献标识码 ：A 文章编号 ：1000-3142(2003)06—0573—04
A StUclV 0l SVm bl0ses between ZCus trta ▲ ● n l● l · l1● 1● ．
and Blastophaga(B．)j avana
YU Hui，ZHAO Nan—xian，CHEN Yi—zhu，HU Xiao—ying
(South China Institute of Botany，the Chinese Academy of Sciences，Guangzhou 5 10650，China)
Abstract：Ficus hirta is dioecious，belongs tO a kind of shrub or smal tree in Subgenus Ficus．Its syconia blos—
sore and bear fruit all year round，synchronously in syconia and asynchronously intra—tree．In the female syco—
nium there are averagely 64 1．2 long—styled female flowers；in the male syconium averagely 488．2 short—styled
(gall ones)：under the natural condition its fruit—bearing and gall—producing rates are 51．37 and 36．11 re—
spectively．Blastophaga(B．)javana is：he polinator of F．hirta and a legitimate companion of the mutualism
system． They suit eath other quite well in structure and physiological function．F．hirta must depends on the
pollination of Blastophaga(B．)javana to complete its sexual reproduction．Meanwhile the fig wasps are de—
pendent upon the gall flower(short stigmas)of the fig，in which their eggs and larvae and pupa develop．
Key words：Ficus tlirta；Blastophaga(B．)javana；mutualism system
粗叶榕(F．hirta)灌木或小乔木，为榕 属无花
果亚属植物(张秀实等，1998)，主要分布于广东 、广
西 、云南 和贵州 村寨附近旷地或 山坡林 边 ，多数 生长
在上层乔木，下层 草本植物的半荫蔽环境。榕属植
物统称榕树，是热带森林 中的一类关键种植物(许再
富，1994；杨大荣，1999)，每 一种榕树专一地由一种
小蜂传粉 ，极 少 例 外 ，这 种 共 生 关 系 已发 展 到 一 对
一
、不 能互缺 的高级 阶段 ，在形 态 、生理 、生 态、行 为
等各方面已全面适应 ，为协同进化的研究提供了理
想的实验材料(马炜梁 ，1997)。粗叶榕与其他榕属
植物一样皆为隐头花序 ，依赖专一互惠共生的昆虫
传粉 (Wiebes，1979)。粗 叶榕分布广泛 ，实验材料
易得 ，具有重要的药用价值 ，对它的观察及研究却很
少见报道，为此我们对广东的粗叶榕和传粉昆虫的
关系进行观察和研究，以期 为此类共生体系的研究
提供基础材 料 。
收稿 日期 ；2002—12—11 修订 日期 ；2003—04—21
基金项目；中国科学院知识创新工程重要方向项 目
作者简介：于 慧(1974一)，女，黑龙江五常人 ，在职博士，进化生物学专业，主要从事物种间协同进化及植物系统学研究。
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574 广 西 植 物 23卷
1 材料和方法
1．1材料
1．1．1粗 叶榕 雌雄异 株 。榕果 成对腋 生或 生于 已
落叶枝上 ，有 时在 同一 节上有 3枚或 4枚榕 果 ，中间
的 1枚或 2枚榕 果通 常受 挤压 而 变形 ，但 里 面的结
构不变 。孔 口呈脐 状 突起 ，口部 由苞 片覆 盖。最外
层 3～5片褐色坚硬 ；内部 苞 片颜 色逐渐 转淡 ，粉红
色，通常为 30~50枚 ，层层叠叠构成榕小蜂进入花
序的通道 ；最里面的苞 片为 白色 ，细长 ，边缘有锯齿 ，
并 有黏液 ，数 目在 60～ 120之间 。孔 口开 裂时外 层
苞片通常向外展开 ，而内层苞片通常向内展开 ，构成
榕小蜂进 出花序 的通道 。雄 株花序含 有雄花 和短柱
雌花(瘿花)，雄花通常分布在内壁孔 口接近苞片的区
域，在内壁有星散分布的情况，几率约为 0．02。雄蕊
1～3枚，通常为 2枚。迟育。瘿花存在于花序内部，
子房球形 ，花柱侧生 ，短 ，柱头漏斗形 。雌株花序 内只
有长柱雌花，它分布于整个花序内部，与瘿花类似，与
瘿花最明显的区别是花柱较长，柱头棒形具微毛。
1．1．2传粉 昆虫 爪哇榕 小蜂(Blastophaga(B．)ja—
vana)为粗叶榕的专一性互惠共生伙伴，是粗叶榕的
专性传粉者(HⅢ，1967；杨大荣，1999)。
爪哇榕小蜂雌雄明显二型性 ，能够作短距离或
顺风较长距离 飞 行 ，雌 虫 体 长 约 1 mm，黑 色具 翅 ，
头部具复眼和 1对膝状触角 ，胸部具 足 3对 ，前后腿
足节发达，腹部具产卵器，体表多毛，依靠体毛携带
花粉。雄虫体长约 0．8 mm，淡黄褐色 ，复眼退化，
双翅消失，腹部呈管状 向前弯曲，中足退化 ，前、后足
腿节发达，有利于抱握虫瘿与雌蜂交尾，交尾后通常
会死在榕果 内。此 外 ，在粗 叶榕 的榕 果 内经 常可 以
看到两 种非授粉小 蜂 Sycoscapter sp．和 Philot—
rypesis sp．，它们在榕果外壁 产卵 。
1．2样地和样株
研究地点选择在广州市华南植物所和植物园，
位于 23。11 N，113。11 E，海 拔 2O～327 m，年平 均
气温 21．8℃，属于热带亚热带气候。以植物所 9枚
粗叶榕和植物园 8枚粗叶榕为样株 ，观察取材。
1．3方法
摘取 7类 不 同 生长 期 的 隐头 花 序进 行 室 内解
剖，体视镜下观察花的结构、昆虫的形态和生物学行
为，数 目不少于 100枚 ：a．刚结出的隐头花序的果实
(雌前期)Ib．繁殖雌蜂刚进嫩隐头花果时期的果实
(雌花期 )；C．榕小蜂 卵 、幼虫 和蛹及 粗叶榕隐头花果
内种子发育 的青果期 (间花期 )；d．快成熟 的榕果 ．c．
成熟未 出蜂 的榕果 (雄花期 )；f．正 出蜂 的榕果 ；g．成
熟落地榕果 (花后 期 )。
2 结果和分析
2．1花序发 育进 程
一 年 到头 皆有不 同发 育 阶段的花 序 ，序 内开花
同步 ，株 内开花异 步 。榕 属植 物 的隐 头花序 区别于
其它花序的重要特 征 之一 是雄 花迟 熟 ，Galil(1968)
根据 这一特点并结合榕 小蜂 的发育把雌雄 同株的埃
及榕 Ficus sycomorus花 序 发育 进 程分成 A—E期
进行表述。具体如下 ：1．雌前期(A)：雌花瘿花发育
至开发之前 ；2．雌花期 (B)：雌花开放受粉，瘿花受
卵；3．间花期(C)：果实和榕小蜂发育 阶段 ，雄花渐
渐发 育成熟 ；4雄 花期 (D)：榕 小蜂 羽化 、交 尾 ，雄 花
成熟 花药 开 裂 ；5．花后 期 (E)：雌 性榕 小 蜂 出飞 以
后，花序体积增大，变红变软成为可食的果实或枯萎
掉落。然而，雌雄异株 的花序类型同雌雄同株存在
着一定的差别，为描述和交流的方便 ，参照 Qalil的
分期标 准 ，雄花 序 的生 长发 育 分 为 ：雌前期 (A)；雌
花期 (B)；间 花期 (C)；雄 花期 (D)；花后 期 (E)。由
于雌 花序 没有雄花 ，建议雌花果 的生长发育分 为 ：雌
前期 (A)；雌花期 (B)；间 花期 (C)；花后 期 (E)。对
粗叶榕花序 发育进程 区分 如下。
A期 ：雌花瘿花发育至开放之前 ，孔 口关闭。粗
叶榕叶腋或已落叶枝上常有 2个花序芽，初时很小，
包 于 3枚 基 生苞 片 中，随 后迅 速 膨 大 ，突 出苞 片 之
外 。在雌前 期 的榕 果 中，花 序 中花 的数量极 多 。随
着子房的膨大，在 以后 的生长时期 中，瘿花、雌花的
数 目均变少 。
B期 ：孔 口最外层苞 片上 翘 ，孔 口开 放。标 志雌
花或瘿花已发育成熟 ，具备承接花粉和卵的能力 ，此
时小蜂携带花粉受诱导物质诱导进入雌花序花序口
总苞片间钻人花序腔为雌花传粉或进入雄花序在瘿
花内产 卵 。
C期：本期孔 口最外层苞 片重新关闭。雌花序
内雌花接受花粉后 ，迅速地生长发育 ，子房乳白色晶
莹剔透，本期末雌花变成黄棕色，并形成种子。雄花
序中瘿花被产卵后 ，子房迅速膨大成虫瘿 ，腔内虫瘿
乳白色晶莹剔透，花序进一步成长 ，到本期末虫瘿变
成黄棕色，瘿内小蜂羽化，雄花发育成熟。
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6期 于 慧等 ：粗叶榕一爪哇榕小蜂共生体系的研究 575
D期 ：本期以雄花发育成熟 ，小蜂羽化为主要特
征。雄花序变红膨大，达最大体积，原本充满虫瘿和
雄花的花序腔略显宽松，孔 口开放，苞片失水收缩上
翘，出飞孔形成，标志花序进入雄花期，此时花序成为
一 个开放的结构，空气进入花序腔，雄花花药开裂，榕
小蜂羽化、交尾后携粉直接从孔 口形成的出飞孔飞
出。在雄花期榕果内的瘿花大致有以下 3种类型：子
房干瘪 ；子房饱满 ，但里面没有虫 ，以后 有可 能发育成
种子；子房饱满分别含有授粉小蜂和非授粉小蜂。
E期：雌性榕小蜂 出飞以后 ，花序体积增大，壁
浆汁化变红变软 ，孔 口开放 ，成为蚂蚁可食的果实，
或枯萎掉落。雌花序 由间花期直接进入花后期，果
质软，颜色红紫，富含种子，种子可随鸟粪传播或枯
萎掉落人土。
表 l 粗叶榕 花序 中各部分的数量
Table 1 The number of the different parts of syconia
花序号 雌花序 Female syconia 雄花序 Male syconia
No．of syconia — — — — — — — 一
1
9
4
b
8
9
10
平均值 Average
百分率 Rate(％)
2．2花序 的结实率和产 卵率
为了测定花序结实率和产卵率，分别在 2、4、7、
9、12月份采集处于雄花期和花后期的榕果 ，解剖统
计每个花序产生虫瘿和果实的数 目，每组实验各进
行 1O个 花序 ，结果 见 表 1。可 以看 出，粗 叶榕花 序
中花的数量不是很多，雌花序 中平均有 641．2朵雌
花，雄花序中平均有 488．2朵瘿花 ，自然状态下雌 、
瘿花 结 实 率 和 成 虫 瘿 率 分 别 可 达 51．37 和
36．11 ，如温度下降，上面的百分率还会更低一些。
2．3小蜂的行为
2．3．1羽化和交尾 当榕果孔 口开放空气进入花序
腔中，虫瘿内的小蜂活跃起来 ，雌 、雄蜂在各 自的虫
瘿壁上咬出羽化孔。雄蜂先钻出虫瘿，在花序中爬
来爬去寻找雌蜂所在的虫瘿交尾。交尾完毕后 ，雄
蜂通常都会留在花序 中，直至死亡。受精的雌蜂钻
出虫瘿后爬向孔口。
2．3．2携 粉 和 出飞 雄花 位 于花 序 口，雌 蜂从孔 口
飞出必须要经过雄 花区，身上沾满花粉。J．Galil
(1977)提到在 F．carica的雌性传粉昆虫Blastoph—
aga psenes在飞向新的接收榕果之前，对 自身有清
理行为。我们观察爪哇榕小蜂也存在这一现象，当
雌性全身都沾 满花 粉后 ，前 足对 头部 及触 角有清理
行为，后足对翅膀等有 自上而下的清理作用，掸掉花
粉使翅展开 。
2．3．3钻入 花序 出 飞的小 蜂停 在新形成 的处于 B
期的花序壁上，通常会在壁上停留一会儿 ，似乎是要
休息一下以待更艰难的行程。接着爬向花序孔钻人
花序 中，处于雌花期花 序孔 口虽然开放 ，但里层苞 片
的排列还是比较紧密，所以即使雌蜂具备特殊的形
态结构，钻人花序仍然是个艰难的历程，体力不支者
往往死于通道 区苞 片之间 ，进 入花序腔者 ，大多成为
缺翅、少腿 、断触角的伤残者。
2．3．4产卵和授粉 进入雌雄花序进行产卵和传粉
的授粉小蜂通常为 1～3个。钻人雄花序的小蜂将
产卵器插入瘿花花柱 ，把卵产于珠被和珠心之间，每
个子房仅产 1枚卵，卵以胚珠中的浆汁为食，瘿花子
房迅速膨大成虫瘿。钻人雌花序的小蜂，由于产卵
器和花柱不能匹配，因此无法在雌花子房内产卵，在
寻觅产卵场所过程中为雌花授 了粉 ，直至力竭死于
花序腔 中。雌花序 成 为小蜂 死 亡 的“陷阱”，小 蜂为
产卵付出了代价。
3 讨 论
粗叶榕与它的传粉昆虫爪哇榕小蜂之间有着一
对一 的专性共 生关 系 ，在形 态 结构 、生理 功 能、生 活
史等方面已经完全适应。粗叶榕为小蜂提供栖息的
场所并依赖小蜂传宗接代 ，小蜂为粗叶榕授粉并借
宿主得以繁衍。雌雄异株的粗叶榕必须有榕小蜂进
入雌花序传粉才能结实，但凡是进入雌花序 的小蜂
皆不能产卵完成 自身的繁殖，粗叶榕的雄瘿株专供
榕小蜂栖息而不能结实，二者均为共生双方作出了
“牺牲”，从而使 种群得到繁衍 (李宏庆 ，2000)。
粗叶榕花序通道较长，总苞片之间结合紧密、花
序孔口的开合只容许有特定结构的传粉者进入(其
他寄生小蜂只能在壁外 产卵 )，榕小蜂 特化 的形态结
构与宿主花序结构相吻合，产卵管只能在相应长度
的瘿花子房内产卵，雄花迟育与榕小蜂成熟 出飞携
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带花粉为雌花授粉相适应 。作 者在观察过程 中发现
有雌性传粉小蜂卡在花序孔 口，头部朝向花序腔，估
计其在孔 口已经关 闭或关 闭末期 来到花序而未 能进
入，由此，口部苞片可以调节小蜂进入花序时期使之
与花药开裂同步 ，这是保证传粉和产卵获得最大成
功的一种机制 。
在榕 与榕 小 蜂的共 生 体系 中 ，如 小蜂 几天 内不
能找 到宿 主，会死 亡 (Ramirez，1970)。但 如果 一 棵
榕树在一段时间 内不能 被传 粉 ，它 可 以活到 另一 时
期再接受传粉。在这一意义上讲，榕树是有利 的。
但如果没有这专一的传粉者 ，这种共生关系将不能
维持 。所 以，榕树可 以在一年 的任何 时期结果 ，来避
免这一情况的发生。粗叶榕一年到头树上皆有不同
发育阶段的花序 ，保证在一年的任何时期都有适合
于传粉者幼虫生存 的花序，同时也保证粗叶榕一年
四季都有种子生成。序内开花同步 ，株 内开花异步
还可使种群内的雌花期和雄花期相对延长，从而提
高整个种群的传粉率和产卵率。这也是榕和榕小蜂
在 长期进化过程 中形成 的一种适应性机制 。
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研究工作 ，特此致谢
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