全 文 ：1576 － 1585
10 /2015
草 业 科 学
PＲATACULTUＲAL SCIENCE
32 卷 10 期
Vol． 32，No． 10
DOI:10． 11829 \ j． issn． 1001-0629． 2015-0014
秦明森，关佳威，刘永俊，潘建斌，石国玺，蒋胜竞，冯虎元．丛枝菌根真菌对车轴草属植物生长影响的 Meta分析［J］．草业科学，
2015，32(10) :1576-1585．
QIN Ming-sen，GUAN Jia-wei，LIU Yong-jun，PAN Jian-bin，SHI Guo-xi，JIANG Sheng-jing，FENG Hu-yuan． A Meta-analysis of arbus-
cular mycorrhizal fungi effects on Trifolium plants growth［J］． Pratacultural Science，2015，32(10) :1576-1585．
丛枝菌根真菌对车轴草属植物
生长影响的 Meta分析
秦明森1，关佳威1，刘永俊1，潘建斌1，石国玺2，蒋胜竞1，冯虎元1
(1．兰州大学生命科学学院 细胞活动与逆境适应教育部重点实验室，甘肃 兰州 730000;
2．陇东学院生命科学与技术学院，甘肃省高校陇东地区生物资源保护与利用省级重点实验室，甘肃 庆阳 745000)
摘要:应用 Meta分析(Meta analysis)方法定量研究了接种丛枝菌根(Arbuscular Mycorrhizae，AM)真菌对车轴草属
(Trifolium)植物生物量和营养吸收的影响。通过Web of Science数据库检索，共收集得到 30 篇原始文献，提取得
到 525 个独立样本值。结果表明，接种 AM真菌能够显著增加车轴草属植物的总生物量、地上生物量和地下生物
量，促进其对氮、磷的吸收。不同的 AM 真菌种类以及车轴草种类均对接种效果有影响，其中珠状巨孢囊霉
(Gigaspora margarita)对车轴草属植物的生物量的促进效应最大;埃及车轴草(T． alexandrinum)地上、地下生物量
对接种 AM真菌的响应最强。胁迫处理能显著降低 AM真菌对地上、地下生物量的接种效应。随培养时间延长，
AM真菌能够显著增加氮、钾、锌吸收的接种效应。
关键词:三叶草属;丛枝菌根真菌;Meta分析;接种;效应值
中图分类号:Q945． 3 文献标识码:A 文章编号:1001-0629(2015)10-1576-10*
A Meta-analysis of arbuscular mycorrhizal fungi
effects on Trifolium plants growth
QIN Ming-sen1，GUAN Jia-wei1，LIU Yong-jun1，PAN Jian-bin1，
SHI Guo-xi2，JIANG Sheng-jing1，FENG Hu-yuan1
(1． School of Life Sciences，Key Laboratory of Cell Activities and Stress Adaptations，Lanzhou University，
Lanzhou 730000，China;2． College of Life Science，Longdong Key Laboratory for Protection and
Utilization of Bio-Ｒesource，Longdong University，Qingyang 745000，China)
Abstract:Meta analysis was performed to quantify the effect of AM fungi inoculation on plant biomass and nutrient
uptake of Trifolium plant． In this research，525 independent observations were extracted from 30 published scientif-
ic papers through database search of Web of Science ． The results indicated that total biomass，shoot biomass and
root biomass of Trifolium were significantly increased by AM fungi inoculum． Plant uptake of nitrogen and phos-
phorus was also promoted． Both AM fungi species and Trifolium species showed influence on the effect of inocula-
tion． Gigaspora margarita inoculation showed the largest amount of biomass enhancement in Trifolium，while the
* 收稿日期:2015-01-09 接受日期:2015-03-10
基金项目:国家重点基础研究发展计划(2012CB026105) ;国家自然科学基金(31170482) ;教育部博士点基金(20110211110021) ;兰州大
学中央高校基本科研业务费(LZUJBKY-2013-92、LZUJBKY-2014-201)
第一作者:秦明森(1989-) ，男，四川高坪人，在读博士生，主要从事丛枝菌根真菌与植物共生研究。E-mail:qinms08@ lzu． edu． cn
通信作者:冯虎元(1967-) ，男，甘肃甘谷人，教授，博士，主要从事全球变化条件下植物与微生物相互关系以及极端环境条件下生物资源
研究。E-mail:fenghy@ lzu． edu． cn
10 /2015 草 业 科 学 (第 32 卷 10 期)
shoot and root biomass of T． alexandrinum strongly responded to AM fungi inoculation． The stress treatment signifi-
cantly reduced the effect size of plant shoot and root biomass． The effect size of plant N，K and Zn uptake was sig-
nificantly positively correlated with incubation time．
Key words:Trifolium;arbuscular mycorrhizal fungi;meta analysis;inoculated;effect size
Corresponding author:FENG Hu-yuan E-mail:fenghy@ lzu． edu． cn
丛枝菌根(Arbuscular Mycorrhizal，AM)真菌是
一类能与 80%陆地植物形成互惠共生关系的微生
物，能够帮助植物吸收土壤中的氮、磷等元素，作为
交换，植物向其提供碳元素［1］。由于 AM 真菌不可
离体培养，大部分研究都利用植物接种一种或者多
种 AM真菌来研究其生理［2］和生态学［3］功能，而各
研究所涉及到的外界环境、宿主植物、培养时间和条
件都很难一致，导致其研究结果差异较大，甚至存在
完全相反的报道，如在不同胁迫条件下，AM 真菌对
玉米(Zea mays)根的生物量可能产生相反的作
用［4-5］;AM 真菌影响植物对不同类型重金属，甚至
同种重金属的吸收，都可能存在相反的结果［6-7］。因
此，人们对 AM真菌的生理生态功能难以得到一致
的定论，寻找新的研究方法，继而得出普遍性结论对
于 AM真菌研究就至关重要。
Meta分析(Meta analysis)是将多个不同的研究
进行汇总后，再统计分析，得到普遍结论的定量研究
方法。Ecology杂志于 1999 年刊发 7 篇论文系统的
介绍了 Meta 分析在生态学中的应用方法，特别是
Hedges等［8］针对 Meta 分析中反应变量、效应值的
选取、异质性的计算、结合效应值的计算等方面进行
了理论性的探讨和评述，为 Meta分析在生态学理论
研究的迅速发展提供了保证。Meta 分析在国外的
AM真菌研究已有广泛的应用［9-14］，但在国内研究中
还鲜有报道。
本研究运用 Meta分析方法，以车轴草属(Trifo-
lium)植物接种 AM真菌为处理，不接种 AM 真菌为
对照，研究接种 AM 真菌对车轴草属植物生长的影
响，探讨植物种类、AM真菌种类、胁迫处理、培养时
间等因素对接种效应的影响，对 AM 真菌的普遍功
能阐述具有重要意义。
1 研究方法
1． 1 数据库建立
2014 年 5 月 8 日 19:00 通过 ISI Web of Knowl-
edge(www． webofknowledge． com)检索平台，以主题:
arbuscular mycorrhiza* ＆ Trifolium OＲ clover，文献
类型:AＲTICAL，时间跨度:所有年份，对 Web of
Science数据库进行检索，共获得 764 篇文献，其中
有效文献需符合以下条件: (1)采用 AM 真菌接种
车轴草属植物，且有空白接种处理; (2)具有选定的
指标:生物量、地上生物量、地下生物量、植物 P 吸
收量、植物 N吸收量、其他元素吸收量; (3)具有明
确的处理重复数以及试验标准差或者标准误; (4)
重复报道的数据只选用其中一篇。通过筛选，共获
得 30 篇有效文献。以任何一篇文献中的任一车轴
草品种、AM真菌品种、培养时间、胁迫处理等观测
值为独立样本［11］。提取文献中车轴草空白接种和
AM接种下各个指标的平均值(XC:空白均值，XE:
接种均值) ，标准差(SDC:空白标准差，SDE:接种标
准差)或者标准误(SEC:空白标准误，SEE:接种标准
误) ，空白处理以及接种处理重复数(NC:空白重复
数，NE:接种重复数)。其中表和文章数据直接提
取，图片数据通过 GetData Graph Digitizer 软件进行
提取。同时，将同株植物接种真菌数大于 1 的视为
混合接种，培养时间一个月按 30 d进行统计。
1． 2 Meta分析
利用 MetaWinv2． 1 软件(http:/ /metawinsoft．
com /)中的随机效应模型对提数据进行 Meta 分析。
按照 Hedges 等［8］计算效应值(Effect Size，E)的方
法，将反应比(Ｒesponse Ｒation，Ｒ)的自然对数作为
计算的样本效应值，计算公式为:
lnＲ = ln
XE
XC
;
效应值方差为:
vlnＲ =
SD2C
NCX
2
C
+
SE2C
NEX
2
E
．
将 lnＲ值和 vlnＲ 值按照 Hedges［15］提供的方法
计算得到各指标的效应值，效应值显著性由 4 999
次再取样进行检验，95%置信区间由 MetaWinv2． 1
软件所整合的自助法(Bootstrap)获得［16］，按照
Chandrasekaran 等［17］与 Mayerhofer 等［18］提供的分
7751
PＲATACULTUＲAL SCIENCE(Vol． 32，No． 10) 10 /2015
组异质性分析方法，确定各指标组内异质性差异。
如 95%置信区间不与 0 值重叠，认为接种 AM 真菌
引起了该指标的显著变化;不同指标进行比较时，若
它们的 95% 置信区间不重叠，则视其差异显
著［17，19］。
考虑到培养时间对结果的影响，将培养时间作
为协变量，利用 Stata v11 软件(http:/ /www． stata．
com)中的“metareg”程序包，对培养时间与效应值进
行 Meta回归(Meta regression)［20］分析，若 P≤0． 05，
则接种效应与培养时间显著相关。
2 结果
2． 1 概述
本研究从 30 篇文献中共提取得到 525 个独立
样本，培养环境均为室内培养。其中包含来自 5 篇
文献中的 29 个总生物量样本;来自 20 篇文献中的
95 个地上生物量样本;来自 16 篇文献中的 70 个地
下生物量样本;来自 20 篇文献中的 182 个植物磷
(P)吸收样本;来自 7 篇文献中的 40 个植物氮(N)
吸收样本;来自 2 篇文献中的 27 个植物钠(Na)吸
收样本;来自 3 篇文献中的 36 个植物钾(K)吸收样
本;来自 4 篇文献中的 36 个植物锌(Zn)吸收样本。
本研究就不同 AM真菌种类、车轴草属植物种类、胁
迫处理、培养时间进行了相互比较。其中，用于接种
的有根内球囊霉(Glomus intraradices)、摩西球囊霉
(G． mosseae)、混合接种、地表球囊霉(G． versi-
forme)、珠状巨孢囊霉(Gigaspora margarita)、幼套球
囊 霉 (G． etunicatum )以 及 聚 生 球 囊 霉
(G． fasciculatum) ，所占总样本数的比例依次为 36．
6%、24． 2%、15． 0%、14． 3%、5． 7%、3． 0% 以及
1． 1%;用于接种的车轴草属植物种类有地车轴草
(T． subterraneum)、白车轴草(T． repens)、红车轴草
(T． pratense)以及埃及车轴草(T． alexandrinum) ，所
占总样本数的比例依次为49． 0%、21． 5%、19． 3%以
及 10． 3%;培养条件中，无胁迫处理占47． 6%，有胁
迫处理的占 52． 4%，其中认为施肥也为胁迫处理。
接种总效应值显著为正(自由度 = 516;E =0． 414 2;
95%置信区间:0． 369 6 － 0． 458 7;图 1) ，其总异质
性检验为极显著(总异质性 = 794． 292 6;P = 0． 000;
表 1) ，表明全部样本效应值之间具有极显著差异。
2． 2 接种 AM真菌对车轴草属植物生物量的影响
AM 真菌接种能够增加植物总生物量、地上生
物量和地下生物量(表 1、图 1) ，AM 真菌对地下生
物量的促进效应略高于地上，但差异不显著(P ＞
0． 05)。通过分组分析发现，不同的 AM真菌种对总
生物量、地下生物量的接种效应无显著影响，而对地
上生物量的影响显著(表 2、图 2a) ，其中接种
G ． margarita对总、地上以及地下生物量的促进作
图 1 AM真菌对车轴草属植物生物量和营养吸收的影响
Fig． 1 Effect sizes of Trifolium biomass and nutrients uptake response to AM fungi inoculation
注:误差棒为 95%置信区间，当误差棒与水平线不重合时表明效应值系数显著(P ＜ 0． 05) ，下同。利用卡平方检验对所有指标效应进行异质性
检验(＊＊＊，P ＜ 0． 001，＊＊，P ＜ 0． 01，* ，P ＜ 0． 05，ns，P ＞ 0． 05) ，下同，N为用于分析的样本个数。
Note:Error bar is 95% confidence interval． Where the error bar does not overlap the horizontal dashed line，the effect size for a parameter is significant
at 0． 05 level，the same below． Chi-square tests were used to test for all effect sizes statistical heterogeneity (＊＊＊，P ＜ 0． 001，＊＊，P ＜ 0． 01，ns，
P ＞ 0． 05) ，The same below． N，number of studies was used in the Meta-analysis．
8751
10 /2015 草 业 科 学 (第 32 卷 10 期)
表 1 不同指标Meta分析结果
Table 1 Meta anaylysis results of different plant characteristics
指标
Parameter
效应值
Effect size
自由度
df
95%置信区间
95% confidence interval
P(卡平方)
P(Chi-square)
总效应值 All studies 0． 414 2 516 0． 361 7 － 0． 470 0 0． 000 0
总生物量 Total biomass 0． 509 4 28 0． 376 2 － 0． 668 6 0． 019 5
地上生物量 Shoot biomass 0． 306 8 93 0． 191 5 － 0． 421 2 0． 050 3
地下生物量 Ｒoot biomass 0． 367 2 66 0． 236 0 － 0． 504 0 0． 640 3
氮吸收 N uptake 0． 640 8 39 0． 350 8 － 1． 011 5 0． 000 0
磷吸收 P uptake 0． 559 0 177 0． 480 8 － 0． 643 5 0． 000 0
钾吸收 K uptake － 0． 085 2 35 － 0． 328 2 － 0． 143 4 0． 006 7
钠吸收 Na uptake 0． 128 9 26 0． 029 3 － 0． 227 2 0． 147 2
锌吸收 Zn uptake 0． 363 1 35 0． 255 6 － 0． 492 1 0． 002 4
表 2 不同指标基于组间异质性和总异质性的显著差异分析结果
Table 2 Significance of factors analyzed in the categorical analyses based on the significance of the
variation among categories (QB)and the amount of the total variation (QT)described by QB /QT
非绝对预测变量
Noncategorical
predictor variables
绝对预测变量
Categorical predictor
variables
Q组间
Q between
groups
Q组间 /Q总
Q between groups /
Q total
P
(Ｒandom)
总生物量 Total biomass
AMF种 AMF species 7． 879 8 0． 187 6 0． 147 0
植物种 Plant species 3． 489 2 0． 087 2 0． 312 2
胁迫 Stress 2． 336 8 0． 054 3 0． 226 6
地上生物量 Shoot biomass
AMF种 AMF species 18． 787 0 0． 158 2 0． 014 8
植物种 Plant species 18． 194 4 0． 115 0 0． 002 2
胁迫 Stress 14． 483 9 0． 109 1 0． 000 4
地下生物量 Ｒoot biomass
AMF种 AMF species 5． 626 3 0． 093 9 0． 326 8
植物种 Plant species 8． 686 5 0． 108 1 0． 040 8
胁迫 Stress 4． 209 0 0． 062 0 0． 039 4
氮吸收 N uptake
AMF种 AMF species 17． 407 2 0． 163 2 0． 109 0
植物种 Plant species 10． 166 4 0． 081 0 0． 168 4
胁迫 Stress 9． 768 8 0． 077 3 0． 063 4
磷吸收 P uptake
AMF种 AMF species 37． 978 5 0． 103 4 0． 000 4
植物种 Plant species 12． 636 6 0． 033 4 0． 045 6
胁迫 Stress 1． 082 3 0． 003 7 0． 417 0
钾吸收 K uptake
AMF种 AMF species 18． 984 7 0． 310 4 0． 013 6
植物种 Plant species 18． 984 7 0． 310 4 0． 015 2
胁迫 Stress 7． 732 0 0． 155 8 0． 085 6
钠吸收 Na uptake
AMF种 AMF species 3． 811 2 0． 121 9 0． 072 2
植物种 Plant species 3． 811 2 0． 121 9 0． 068 0
胁迫 Stress 3． 811 2 0． 121 9 0． 069 4
锌吸收 Zn uptake
AMF种 AMF species 1． 311 5 0． 020 9 0． 646 8
植物种 Plant species 29． 576 7 0． 368 3 0． 000 6
胁迫 Stress 5． 016 1 0． 080 4 0． 070 3
9751
PＲATACULTUＲAL SCIENCE(Vol． 32，No． 10) 10 /2015
图 2 接种 AM真菌的对生物量效应值分析
Fig． 2 Effect sizes of plant biomass response to AM fungi inoculation
注:误差棒上方数字为用于分析的样本个数，下同。a，AM真菌种;b，车轴草属植物;c，胁迫处理。
Note:Numbers of studies are shown above the bars，the same below． Categorical analysis for response variables is grouped into(a)AMF species，(b)Tri-
folium species，(c)stress treatment．
用最强;不同的车轴草属植物种对总生物量的接种
效应无显著影响，对地上、地下生物量的接种效应有
显著影响，其中 T． alexandrinum 对地上、地下生物
量的促进作用最强(表 2、图 2b) ;有无胁迫对总生
物量的接种效应无显著影响，而对地上、地下生物量
的接种效应有显著影响，其中无胁迫条件下总生物
量和地下生物量的接种效应均高于胁迫条件下的效
应值，而地上生物量的变化趋势相反(表 2、图 2c)。
通过 Meta回归分析发现，培养时间与总生物量、地
上生物量以及地下生物量的接种效应之间无显著的
线性关系(图 3a、b、c)。
2． 3 接种 AM真菌对车轴草属植物氮、磷的影响
AM真菌接种能够显著地增加车轴草属植物氮
的吸收(表 1、图 1)。不同的 AM 真菌种、车轴草属
植物种、胁迫处理对接种效应的影响均不显著，但接
种 AM真菌 G． mosseae 或以车轴草属植物 T． alex-
andrinum 为宿主时植物氮吸收的接种效应值最高;
无胁迫处理下接种效应高于胁迫处理(表 2、图
4a)。通过 Meta回归分析发现，培养时间与植物氮
吸收具有显著的线性关系(图 3d)。
AM真菌接种能够显著地增加植物磷的吸收
(表 1、图 1)。不同的 AM真菌、车轴草属植物、培养
时间下，接种效应之间具有显著差异，其中接种 G．
mosseae或以车轴草属植物 T． alexandrinum 为宿主
时植物磷吸收的接种效应值最高;有无胁迫处理对
于植物磷的接种效应无显著影响，无胁迫处理高于胁
迫处理(表 2、图 4b)。通过 Meta回归分析发现，培养
时间与植物磷吸收无显著的线性关系(图 3e)。
2． 4 接种 AM 真菌对车轴草属植物钾、钠、锌的影
响
AM 真菌接种降低了植物钾的吸收(表 1、图
1)。不同的AM真菌种、车轴草属植物种对植物钾
0851
10 /2015 草 业 科 学 (第 32 卷 10 期)
图 3 培养时间与接种效应间的 Meta回归分析
Fig． 3 Meta regression analysis between incubation time and effect size
1851
PＲATACULTUＲAL SCIENCE(Vol． 32，No． 10) 10 /2015
图 4 接种 AM真菌的对植物氮、磷效应值的分析
Fig． 4 Effects sizes of plant N and P uptake response to AM fungi inoculation
注:a，植物氮吸收;b，植物磷吸收。
Note:a，plant N uptake;b，plant P uptake．
图 5 接种 AM真菌的对植物钾、钠和锌效应值的分析
Fig． 5 Effects sizes of plant K，Na and Zn uptake response to AM fungi inoculation
注:a，植物钾吸收;b，植物钠吸收;c，植物锌吸收。
Note:a，plant K uptake;b，plant Na uptake;c，plant Zn uptake．
吸收的接种效应影响显著，其中接种 AM 真菌 G．
mosseae或以车轴草属植物 T． repens 为宿主时的接
种效应值最高;胁迫处理对接种效应无显著影响，无
胁迫情况下，植物钾吸收显著降低(表 2、图 5a)。
通过 Meta回归分析发现，培养时间与植物钾吸收有
显著的线性关系(图 3f)。
AM真菌接种能够增加植物钠的吸收(表 1、图
1)。不同的 AM真菌种、车轴草属植物种以及胁迫
2851
10 /2015 草 业 科 学 (第 32 卷 10 期)
处理的影响均不显著，其中混合接种 AM 真菌或以
T． repens 为宿主植物时的接种效应值最高;胁迫处
理增加了对植物钠吸收的效应值(表 2、图 5b)。通
过 Meta回归分析发现，培养时间与植物钠吸收无显
著的线性关系(图 3g)。
AM 真菌接种能够显著地增加植物锌的吸收
(表 1、图 1)。接种效应值在不同的 AM真菌种之间
以及有无胁迫处理之间无显著差异;但在不同的车
轴草属植物种之间具有显著差异，其中以 T． repens
为宿主植物时效应值最高(表 2、图 5c)。通过 Meta
回归分析发现，培养时间与植物锌吸收具有显著的
线性关系(图 3h)。
3 讨论与结论
本研究结果与 Treseder［9］、Hoeksema 等［12］的研
究结果相似，讨论按照对植物总生物量，地上生物
量，地下生物量，植物的氮、磷、钠、锌元素吸收的影
响顺序进行。
接种 AM真菌对总生物量、地上生物量、地下生
物量均为正效应，这与先前大多数研究结果相
同［3，21-22］。总生物量接种效应最高，其次为地下生
物量，地上生物量最低。从对生物量的促进程度来
看，最合适的 AM 真菌种类为 G． margarita，对接种
AM真菌响应最强的车轴草种类为 T． alexandri-
num。胁迫处理显著地增大了地上生物量的接种效
应，而降低了地下生物量的接种效应，这表明胁迫时
接种 AM 真菌更有利于地上生物量的增长，这对
AM真菌在重金属污染、干旱等胁迫下的农牧业实
际中的应用具有重要意义。
接种 AM真菌能够显著地增加车轴草属植物对
氮的吸收，且效应值最高，与先前的研究相似［23-24］，
主要是 AM 真菌能够帮助植物吸收和同化氮
素［25-27］。分组分析显示，在不同分组中，不同 AM真
菌种、车轴草属植物以及胁迫处理间其植物氮促进
效应均无显著差异，表明在不同条件下接种 AM 真
菌对车轴草属植物的氮吸收都有强的促进效果。
AM真菌接种后能够显著地增加车轴草属植物
对磷的吸收，与以前研究结果相同，因为 AM真菌接
种后能够扩大植物吸收磷的范围，同时植物还能通
过 AM真菌菌丝转运吸收更多的磷［28-30］。分组分析
显示，AM真菌种类和车轴草属植物种类都会对植
物磷吸收造成显著性影响，表明实际应用中应考虑
植物种类和 AM 真菌种类的最佳组合，继而最大的
发挥 AM真菌的促进作用。研究还发现胁迫处理对
磷吸收不会产生显著影响，这表明即使在胁迫条件
下，AM真菌也能稳定的促进车轴草属植物对磷的
吸收。
AM真菌接种后不能够增加车轴草属植物的钾
吸收，主要因为有 32 个样本来自 G． intraradices 接
种，而接种 G． intraradices能够降低植物钾吸收［31］。
AM真菌接种后能够显著增加车轴草属植物对钠的
吸收，这与部分研究结果［32-33］不相同，可能与车轴
草属植物特异性钠吸收有关。AM 真菌接种后能够
显著增加车轴草属植物对锌的吸收，与其他研究结
果相同［34］。
通过 Meta回归分析发现，培养时间与植物总生
物量、地上生物量、地下生物量、磷吸收以及钠吸收
的接种效应之间无显著线性关系，这表明 AM 真菌
对这些指标的促进效果受培养时间长短影响不大;
而培养时间与植物氮吸收、钾吸收以及锌吸收的接
种效应之间具有显著的正相关关系，这表明 AM 真
菌对车轴草属植物氮、钾以及锌元素的吸收促进作
用具有时间上的叠加，侵染共生时间越长，促进作用
越大。
本研究综合多篇文献结果，通过 Meta 分析，表
明 AM真菌能显著促进车轴草属植物生长以及营养
吸收，但其接种效应因不同的 AM真菌种类、植物种
类以及胁迫处理而不同。其中 T． alexandrinum 对
接种 AM真菌的响应最强;G． margarita对车轴草植
物的生物量的促进作用最大;胁迫处理能显著降低
AM真菌接种效应;培养时间能够显著的促进植物
氮、钾以及锌吸收。本研究运用 Meta分析方法研究
了 AM真菌对植物生长的影响，其结论脱离了个例
研究的单一性、偶然性，具有强的综合性、普遍性，亟
需利用该方法展开更加深入的菌根学研究。
3851
PＲATACULTUＲAL SCIENCE(Vol． 32，No． 10) 10 /2015
参考文献
［1］ Smith S E，Ｒead D J． Mycorrhizal symbiosis［M］． 3 edition． New York:Academic Press，2010．
［2］ Ivanov S，Fedorova E E，Limpens E，De Mita S，Genre A，Bonfante P，Bisseling T． Ｒhizobium-legume symbiosis shares an exocy-
totic pathway required for arbuscule formation［J］． Proceedings of the National Academy of Sciences of USA，2012，109(21) :
8316-8321．
［3］ van der Heijden M G A，Klironomos J N，Ursic M，Moutoglis P，Streitwolf-Engel Ｒ，Boller T，Wiemken A，Sanders I Ｒ． Mycorrhi-
zal fungal diversity determines plant biodiversity，ecosystem variability and productivity［J］． Nature，1998，396:69-72．
［4］ Chen B D，Liu Y，Shen H，Li X L，Christie P． Uptake of cadmium from an experimentally contaminated calcareous soil by arbus-
cular mycorrhizal maize(Zea mays L．) ［J］． Mycorrhiza，2004，14(6) :347-354．
［5］ Sheng M，Tang M，Chen H，Yang B W，Zhang F F，Huang Y H． Influence of arbuscular mycorrhizae on photosynthesis and water
status of maize plants under salt stress［J］． Mycorrhiza，2008，18(6-7) :287-296．
［6］ Vogel-Miku K，Pongrac P，Kump P，Necˇemer M，Ｒegvar M． Colonisation of a Zn，Cd and Pb hyperaccumulator Thlaspi praecox
Wulfen with indigenous arbuscular mycorrhizal fungal mixture induces changes in heavy metal and nutrient uptake［J］． Environ-
mental Pollution，2006，139(2) :362-371．
［7］ Wang F，Lin X G，Yin Ｒ． Heavy metal uptake by arbuscular mycorrhizas of Elsholtzia splendens and the potential for phytoremed-
iation of contaminated soil［J］． Plant and Soil，2005，269(1-2) :225-232．
［8］ Hedges L V，Gurevitch J，Curtis P S． The meta-analysis of response ratios in experimental ecology［J］． Ecology，1999，80(4) :
1150-1156．
［9］ Treseder K K． A meta-analysis of mycorrhizal responses to nitrogen，phosphorus，and atmospheric CO2 in field studies［J］． New
Phytologist，2004，164(2) :347-355．
［10］ Veresoglou S D，Menexes G，Ｒillig M C． Do arbuscular mycorrhizal fungi affect the allometric partition of host plant biomass to
shoots and roots?A meta-analysis of studies from 1990 to 2010［J］． Mycorrhiza，2012，22(3) :227-235．
［11］ Treseder K K． The extent of mycorrhizal colonization of roots and its influence on plant growth and phosphorus content［J］． Plant
and Soil，2013，371(1-2) :1-13．
［12］ Hoeksema J D，Chaudhary V B，Gehring C A，Johnson N C，Karst J，Koide Ｒ T，Pringle A，Zabinski C，Bever J D，Moore J C，
Wilson G W T，Klironomos J N，Umbanhowar J． A meta-analysis of context-dependency in plant response to inoculation with my-
corrhizal fungi［J］． Ecology Letters，2010，13(3) :394-407．
［13］ Lekberg Y，Koide Ｒ． Is plant performance limited by abundance of arbuscular mycorrhizal fungi?A meta-analysis of studies
published between 1988 and 2003［J］． New Phytologist，2005，168(1) :189-204．
［14］ Koricheva J，Gange A C，Jones T． Effects of mycorrhizal fungi on insect herbivores:A meta-analysis［J］． Ecology，2009，90(8) :
2088-2097．
［15］ Hedges L V． A random effects model for effect sizes［J］． Psychological Bulletin，1983，93(2) :388．
［16］ Adams D C，Gurevitch J，Ｒosenberg M S． Ｒesampling tests for meta-analysis of ecological data［J］． Ecology，1997，78(4) :1277-
1283．
［17］ Chandrasekaran M，Boughattas S，Hu S J，Oh S H，Sa T M． A meta-analysis of arbuscular mycorrhizal effects on plants grown
under salt stress［J］． Mycorrhiza，2014，24(8) :1-15．
［18］ Mayerhofer M S，Kernaghan G，Harper K A． The effects of fungal root endophytes on plant growth:A meta-analysis［J］． Mycor-
rhiza，2013，23(2) :119-128．
［19］ Morgan P E，Ainsworth E A，Long S P． How does elevated ozone impact soybean?A meta-analysis of photosynthesis，growth
and yield［J］． Plant，Cell ＆ Environment，2003，26(8) :1317-1328．
［20］ van Houwelingen H C，Arends L Ｒ，Stijnen T． Advanced methods in meta-analysis:Multivariate approach and meta-regression
［J］． Statistics in Medicine，2002，21(4) :589-624．
［21］ Giri B，Kapoor Ｒ，Mukerji K G． Influence of arbuscular mycorrhizal fungi and salinity on growth，biomass，and mineral nutrition
of Acacia auriculiformis［J］． Biology and Fertility of Soils，2003，38(3) :170-175．
4851
10 /2015 草 业 科 学 (第 32 卷 10 期)
［22］ Klironomos J N，McCune J，Hart M，Neville J． The influence of arbuscular mycorrhizae on the relationship between plant diversi-
ty and productivity［J］． Ecology Letters，2000，3(2) :137-141．
［23］ Koller Ｒ，Ｒodriguez A，Ｒobin C，Scheu S，Bonkowski M． Protozoa enhance foraging efficiency of arbuscular mycorrhizal fungi for
mineral nitrogen from organic matter in soil to the benefit of host plants［J］． New Phytologist，2013，199(1) :203-211．
［24］ Saia S，Benítez E，García-Garrido J M，Settanni L，Amato G，Giambalvo D． The effect of arbuscular mycorrhizal fungi on total
plant nitrogen uptake and nitrogen recovery from soil organic material［J］． The Journal of Agricultural Science，2014，152(3) :
370-378．
［25］ Garg N，Manchanda G． Ｒole of arbuscular mycorrhizae in the alleviation of ionic，osmotic and oxidative stresses induced by sa-
linity in Cajanus cajan (L．)Millsp．(pigeonpea) ［J］． Journal of Agronomy and Crop Science，2009，195(2) :110-123．
［26］ Fellbaum C Ｒ，Mensah J A，Pfeffer P E，Kiers E T，Bücking H． The role of carbon in fungal nutrient uptake and transport:Impli-
cations for resource exchange in the arbuscular mycorrhizal symbiosis［J］． Plant Signaling ＆ Behavior，2012，7(11) :1-4．
［27］ Fellbaum C Ｒ，Gachomo E W，Beesetty Y，Choudhari S，Strahan G D，Pfeffer P E，KiersE T，Bücking H． Carbon availability trig-
gers fungal nitrogen uptake and transport in arbuscular mycorrhizal symbiosis［J］． Proceedings of the National Academy of Sci-
ences of USA，2012，109(7) :2666-2671．
［28］ George E，Marschner H，Jakobsen I． Ｒole of arbuscular mycorrhizal fungi in uptake of phosphorus and nitrogen from soil［J］．
Critical Ｒeviews in Biotechnology，1995，15(3-4) :257-270．
［29］ Dumbrell A J，Ashton P D，Aziz N，Feng G，Nelson M，Dytham C，Fitter A H，Helgason T． Distinct seasonal assemblages of ar-
buscular mycorrhizal fungi revealed by massively parallel pyrosequencing［J］． New Phytologist，2011，190(3) :794-804．
［30］ Smith S E，Jakobsen L，Grnlund M，Smith F A． Ｒoles of arbuscular mycorrhizas in plant phosphorus nutrition:Interactions be-
tween pathways of phosphorus uptake in arbuscular mycorrhizal roots have important implications for understanding and manipu-
lating plant phosphorus acquisition［J］． Plant Physiology，2011，156(3) :1050-1057．
［31］ Pinochet J，Fernández C，de Carmen Jaizme M，Tenoury P． Micropropagated Banana infected with Meloidogyne javanica responds
to Glomus intraradices and phosphorus［J］． HortScience，1997，32(1) :101-103．
［32］ Bi Y L，Li X L，Christie P，Hu Z Q，Wong M H． Growth and nutrient uptake of arbuscular mycorrhizal maize in different depths
of soil overlying coal fly ash［J］． Chemosphere，2003，50(6) :863-869．
［33］ Giri B，Mukerji K． Mycorrhizal inoculant alleviates salt stress in Sesbania aegyptiaca and Sesbania grandiflora under field condi-
tions:Evidence for reduced sodium and improved magnesium uptake［J］． Mycorrhiza，2004，14(5) :307-312．
［34］ Giri B，Kapoor Ｒ，Mukerji K． Improved tolerance of Acacia nilotica to salt stress by arbuscular mycorrhiza，Glomus fasciculatum
may be partly related to elevated K /Na ratios in root and shoot tissues［J］． Microbial Ecology，2007，54(4) :753-760．
(责任编辑 王芳)
5851