全 文 ：江苏农业学报(Jiangsu J． of Agr． Sci．) ，2015，31(6) :1442 ～ 1447
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王春雷，赵宪坤，高季平，等． 芸薹属植物自交不亲和性研究进展［J］．江苏农业学报，2015，31(6) :1442-1447．
doi:10． 3969 / j． issn． 1000-4440． 2015． 06． 039
芸薹属植物自交不亲和性研究进展
王春雷， 赵宪坤， 高季平， 叶蕴灵， 赵贝贝
(扬州大学园艺与植物保护学院，江苏 扬州 225009)
收稿日期:2015-09-17
基金项目:国家自然科学基金项目(31401856) ;江苏省自然科学基
金项目(BK20140482) ;江苏省大学生创新创业训练计划
省级重点项目(201511117042Z)
作者简介:王春雷(1981-) ，男，江苏南京人，博士，教授，研究方向为
植物自交不亲和性及果树生殖生理。(E-mail)wangcl@
yzu． edu． cn，(Tel)18118252060
摘要: 芸薹属包含多种重要农业和园艺作物，并且部分芸薹属作物表现为自交不亲和性。目前已经鉴定出
芸薹属自交不亲和性雌蕊决定因子和花粉决定因子，明确了不亲和性花粉萌发抑制主要通过 MLPK － ARC1 －
Exo70A1 级联反应实现，并且花粉萌发抑制还涉及细胞水平上的相关变化，但是该级联反应在同属十字花科的拟
南芥属植物中却没有被验证。本文详细综述了这些因子发现过程，以及相关结构特点;并根据以上研究结果指出
今后研究的重点。
关键词: 芸薹属;自交不亲和性;S位点糖蛋白;S受体激酶;S位点富含半胱氨酸蛋白;拟南芥
中图分类号: S311 文献标识码: A 文章编号: 1000-4440(2015)06-1442-06
Advances in self-incompatibility of Brassica
WANG Chun-lei， ZHAO Xian-kun， GAO Ji-ping， YE Yun-ling， ZHAO Bei-bei
(School of Horticulture and Plant Protection，Yangzhou University，Yangzhou 225009，China)
Abstract: In Brassica family，there are varieties of important agricultural and horticultural crops，and some of these
crops express self-incompatibility (SI) ，which is a genetic mechanism employed by flowering plants to prevent inbreeding
and to promote outcrossing． SI in the Brassica species is controlled by the S-haplotype-specific interaction between pollen
ligand and its stigmatic receptor，and triggers MLPK-ARC1-Exo70A1 signaling cascade，leading to the rejection of incom-
patible pollen． The inhibition of pollen germination processes is also related to the changes of some organelles of cell． How-
ever，such signaling pathway does not occur in the SI of Arabidopsis thaliana with the transgenic SRK-SCR，although Brassi-
ca and Arabidopsis both belong to Brassicaceae family． This review summarizes the identification and the characteristic of
these factors in SI，and points out the focus of future researches on SI based on current results．
Key words: Brassica;self-incompatibility;S-locus specific glycoprotein;S-receptor kinase;S-locus cysteine-rich
protein;Arabidopsis thaliana
芸薹属(Brassica)中有多种重要农业及园艺作
物，如油菜、白菜、甘蓝等。根据禹氏三角原理，以及
植物自身基因组特点，芸薹属可分为白菜(Brassica
rapa)、甘蓝(B． oleracea)和黑芥(B． nigra)3 个基
本种及甘蓝型油菜(B． napus)、芥菜型油菜(B． jun-
cea)和埃塞尔比亚芥菜(B． carinata)3 个复合
种［1-2］。多数芸薹属野生种和部分芸薹属作物表现
自交不亲和性(Self-incompatibility，SI)［3-5］。
SI是显花植物防止近亲繁殖、促进杂交、保持
物种遗传多样性的一种典型机制。根据花器官形态
有无差异，SI 可分为异形自交不亲和性(Hetermor-
phic SI)和同形自交不亲和性(Homomorphic SI)。
异形自交不亲和性指同种植物花器官形态不止一
2441
种，SI 与花器官的形态差异有关;同形自交不亲和
性是指植物花器官形态相同，其自交不亲和性由内
在的遗传特征所控制。在这类植物中，自交不亲和
性绝大多数由 1 个基因座(S-locus)上的复等位基因
控制，这个位点至少包括 1 个雌蕊 S 基因和 1 个雄
蕊 S基因。这些 S基因产物决定了花粉在柱头和花
柱组织中的命运(停止生长或完成受精)。依据花
粉 S基因表达时期和位置不同，又可将同形自交不
亲和性分为配子体型自交不亲和性(Gametophytic
SI，GSI)和孢子体型自交不亲和性(Sporophytic SI，
SSI)2 类。GSI植物花粉的表现型由花粉本身单一
基因型所决定，S 等位基因中的一个基因与花粉所
含 S基因相同时，花柱内花粉管的生长将被阻碍而
不能受精、结实。茄科、蔷薇科、罂粟科等 SI 属于该
类型［6］。SSI 植物花粉的行为由产生花粉的植株
(孢子体)的基因型所决定，S 基因间存在上下位关
系，因而花粉的基因型与表现型未必一致，十字花
科、菊科等 SI 属于该类型［7］。因此 SSI 相对于 GSI
更加复杂。
SSI相关研究主要以芸薹属植物为材料，目前
取得一些成果，这些成果对于揭示芸薹属 SI 机理具
有重要意义。本文对芸薹属 SI 相关研究进展进行
综述。
1 芸薹属 SI决定因子
1. 1 S位点糖蛋白
S位点糖蛋白基因 SLG是被鉴定的第一个芸薹
属 S位点基因，该基因编码一个碱性糖蛋白，并在柱
头特异表达。利用免疫化学法，首先从 B． oleracea
植株柱头分离出该蛋白质，由于该蛋白质编码基因
与 S位点紧密连锁，所以该蛋白质被命名为 SLG［8］。
随后，在 B． rapa植株柱头同样分离出该蛋白质，并
发现该蛋白质在成熟花柱中含量更高［9］。随着 SLG
基因碱基序列被鉴定，人们发现 SLG 基因碱基序列
在不同等位基因间呈高度多态性。这些特征符合
SI雌蕊决定因子的要求，这使人们误以为 SLG 可能
就是芸薹属 SI 雌蕊决定因子。但是随后的研究发
现，在一些芸薹属植株中，虽然 SLG 基因是失活的，
但该植株依然表现为 SI［10］。这说明 SLG 并不是 SI
雌蕊决定因子。但 SLG 的发现为雌蕊 SI 决定因子
最终鉴定奠定了基础。
1. 2 雌蕊决定因子
芸薹属 SI雌蕊决定因子 S 受体激酶 SRK 是在
SLG发现基础上进一步研究获得的［11］。在 SLG 被
发现后，从玉米中发现了第一个植物类受体蛋白激
酶 ZmPK1，该激酶胞外受体结构域与 SLG 高度相
似［12］。这使人们推测在芸薹属 S 位点也存在类似
激酶参与 SI 反应。利用 SLG 基因碱基序列合成探
针，通过基因组文库筛选，成功获得一个与 SLG 连
锁的，编码包含激酶结构域的基因［13］。该基因在柱
头乳突细胞中特异表达，并在开花时表达量达到最
大［14］，编码的蛋白质结构包括 3 个主要部分:胞外
域(也叫 S域)、跨膜结构域和胞内激酶域。在不同
S等位基因间，胞外域表现出高度多态性，其氨基酸
序列歧异度能够达到 30%。在同一 S 位点中，SLG
与 SRK胞外域 DNA 序列相似度能达到 90%以上，
表现为高度同源［13，15-17］。当 SRK 胞外域被 SLG 替
换后，植物表现为自交亲和性(Self-compatibility，
SC)［18］。
早先，人们并不能确定 SRK和 SLG中哪个是雌
蕊 SI 决定因子，主要是因为两者 DNA 序列高度相
似，并且都在乳突细胞中特异表达，等位基因间都呈
现高度多态性。通过基因沉默抑制 SRK 表达后，发
现 SRK 和 SLG 表达都被抑制［19］。随后，Takasaki
等［20］将 SRK-9 基因转入 B． rapa 植株，该植株能够
抑制 S-9 纯合子植株花粉萌发和生长，而转 SLG-9
基因植株却不能抑制。此外，SLG 编码区 DNA序列
缺失的植株及 S 位点没有 SLG 基因的植株都表现
SI［16，21］。这些结果说明 SRK 就是芸薹属 SI 雌蕊决
定因子。
研究发现，转入 SRK-9 和 SLG-9 的 B． rapa植株
比只转入 SRK-9 的植株表现出更强的 SI［20］。但是，
转入 SRK-910 和 SLG-910 的 B． napus却没有观察到
相似结果［22］。说明虽然 SLG 不是 SI 反应必要因
子，但是它能够强化一些 S 基因型植株的 SI。Dixit
等［23］发现，在 2 个自交亲和的 B． oleracea 植株中，
SLG表达量很低，而 SRK 虽然能够正常表达，但是
不能形成 SRK蛋白。
1. 3 花粉决定因子
芸薹属 SI花粉决定因子为富含半胱氨酸蛋白
(S-locus cysteine-rich protein，SCR)/(S-locus protein
11，SP11) ，是雌蕊 SI 决定因子 SRK 的配体［24-25］。
SCR /SP11 分子量较小，由 50 个左右氨基酸组成，
3441王春雷等:芸薹属植物自交不亲和性研究进展
在花药绒毡层特异表达。随着花粉发育、绒毡层降
解，SCR /SP11 附着在花粉表面。在不同等位基因
之间，SCR /SP11 脱氧核苷酸序列呈现高度多态性，
不同等位基因 DNA 序列相似度小于 50%［24，26-29］。
同时，不同等位基因的蛋白质产物之间，也存在一些
保守氨基酸序列，例如，8 个高度保守的半胱氨酸序
列，第 1、2 半胱氨酸之间的甘氨酸序列，以及第 3、4
半胱氨酸之间的芳香族氨基酸残基等［24，26，29-30］。
1. 4 SCR /SP11 等位基因间显隐性关系
由于 SCR /SP11 在孢子体绒毡层细胞中形成，
植株携带的 1 对复等位基因 SCR /SP11 存在显隐性
关系。根据 SCR /SP11 等位基因显隐性关系，可以
把 SCR /SP11 基因分成 2 类:花粉显性 S 基因型
(Class I)和花粉隐性 S基因型(Class II)。一般情况
下，Class I基因相对 Class II 基因表现为显性［31-32］。
Class I 等位基因之间，表现为共显性或者显隐性关
系。Class II等位基因之间存在显隐性关系［33］。在
含有 Class I和 Class II的 SCR /SP11 杂合子植株中，
Class I的 SCR /SP11 能够在植株绒毡层中正常表
达，而 Class II 的 SCR /SP11 却无法正常表达;但是
在 Class II的 SCR /SP11 纯合子植株中，这些 Class II
的 SCR /SP11 是能够表达的。这说明 Class II SCR /
SP11 的表达受到 Class I SCR /SP11 抑制。研究发
现，在携带 2 个不同 Class II SCR /SP11 的杂合子植
株中，被抑制表达的 SCR /SP11 基因启动子区域在
绒毡层中发生高度甲基化［34］，但是该甲级化形成原
理尚不清楚;在同时携带 Class I 和 Class II SCR /
SP11 杂合子植株中，被抑制表达 Class II SCR /SP11
基因启动子区域在绒毡层细胞中也发生高度甲基
化，并且 Class I S 位点序列能够形成一个 sRNA，该
sRNA负责调控该序列甲基化的发生，并且该 sRNA
序列与 Class II SCR /SP11 基因启动子区域一段
DNA序列高度同源［35］。这说明在不同类型杂合子
中，SCR /SP11 表达调控机理存在差异。
2 芸薹属其他参与 SI反应的因子
2. 1 M位点蛋白激酶
M位点蛋白激酶(MLPK)是一个膜锚定胞质蛋
白激酶，是利用经典遗传学方法分析 SC 品种
“Yellow Sarson”所获得［36］。MLPK 基因编码蛋白质
具有 2 种异构体，且都能与 SRK 作用［37］。在 mlpk
突变体植株乳突细胞中转入野生型 MLPK 基因，能
够使这些乳突细胞重新抑制自身花粉萌发和生长，
表现为 SI。一般认为，在自交授粉反应中，MLPK 与
SRK直接作用，形成 MLPK-SRK 受体，传递 SI 反
应［37］。将反义 MLPK 基因转入甘蓝也能引起自交
亲和性突变［38］。但是，在转入野生型 MLPK基因的
mlpk突变体植株中并没有发现 MLPK 与 SRK 直接
作用的证据，说明两者作用关系还需要进一步研究。
2. 2 臂展重复蛋白
臂展重复蛋白(Armadillo repeat containing pro-
tein，ARC1)是通过酵母双杂筛选获得的，一个能与
SRK相互作用，并能够被 SRK 磷酸化的蛋白质［39］。
ARC1 含有 U-box和 ARM repeat 2 个结构域。ARC1
基因在柱头中特异表达，当 ARC1 表达被抑制后，能
够部分打破 SI［40］，说明 ARC1 是 SI 正向调控因子。
ARC1 具有 E3 泛素化连接酶活性，在 SI 反应中，
ARC1 受到 MLPK与 SRK 复合体作用，被磷酸化后
激活泛素化途径，降解花粉萌发生长所需要的蛋白
质，抑制花粉萌发［41］。
2. 3 Exo70A1
Exo70A1 是在寻找 ARC1 的作用底物时，利用
酵母双杂筛选系统获得的［42］。Exo70A1 定位在柱
头乳突细胞质膜上，过量表达 Exo70A1 能够部分打
破 SI，而抑制 Exo70A1 表达能够抑制花粉粘附、水
合，从而使花粉不能萌发。由于 Exo70A1 是 Exocyst
复合体的一部分，该复合体主要是在动物和酵母极
性分泌中起作用［43-44］，这说明 Exo70A1 参与了亲和
授粉后乳突细胞分泌作用。在 SI反应中，SRK被激
活，并引起 ARC1 磷酸化，激发泛素化途径降解
Exo70A1，导致不亲和花粉不能水合和萌发［42，45］。
3 芸薹属 SI反应细胞水平上的变化
SI涉及花粉和花柱的相互识别，其最终结果是
导致不亲和花粉不能萌发。水合是花粉萌发的早期
活动。在 SI反应中，阻止乳突细胞向花粉提供水分
是抑制花粉萌发的第一步［46］。 Iwano 等［47］利用
GFP技术，发现在亲和授粉时花粉与乳突细胞接触
部位微丝明显变多，不亲和授粉时花粉与乳突细胞
接触部位微丝发生重排。此外，亲和授粉时乳突细
胞顶端微丝聚合，不亲和授粉时乳突细胞顶端微丝
则减少。微丝解聚剂细胞松弛素 D 能够明显抑制
亲和花粉水合和萌发，进一步说明微丝参与花粉水
合过程。利用透射电镜观察发现亲和授粉时乳突细
4441 江 苏 农 业 学 报 2015 年 第 31 卷 第 6 期
胞顶端液泡朝花粉附着部位移动重布，不亲和授粉
则会导致液泡破裂。这些结果说明不同授粉能够引
起乳突细胞微丝骨架发生不同变化，进一步引起液
泡位置发生改变，通过控制乳突细胞水分供给从而
控制花粉水合［48］。Samuel 等［49］研究了 SI 反应中
花粉和乳突细胞微管变化情况，发现亲和授粉后，微
管网络发生局部分解。这些研究结果对于我们认清
SI信号级联反应具有重要意义。
4 拟南芥 SI的相关研究
拟南芥属于拟南芥属，与芸薹属植物同属十字
花科，亲缘关系较近。研究拟南芥 SI 机理，有助于
揭示芸薹属 SI机理。拟南芥是常用的模式植物，具
有个体小、生活史短、易转化等特点。但是拟南芥是
SC的，为了获得 SI 拟南芥植株，将琴叶拟南芥
SP11 /SCR和 SRK基因克隆转入拟南芥 C24 生态型
后，使该植株成功获得稳定 SI［50］。利用该 SI 系统，
发现一些与芸薹属 SI不一样的现象。
在拟南芥中，AtAPK1b 基因与芸薹属 MLPK 基
因高度同源，分布于拟南芥 2 号染色体上，其位置与
B． rapa MLPK 基因所在位置相近。但是抑制 AtA-
PK1b 基因表达后，并不能减弱拟南芥 SP11 /SCR-
SRK 植株 SI 表型，说明 AtAPK1b 并不是拟南芥
SP11 /SCR-SRK植株 SI反应必须因子［51］。此外，比
较拟南芥和琴叶拟南芥基因组发现，在拟南芥 C24
生态型中，只存在 ARC1 基因部分序列片段，并且在
这些片段之间嵌有一些其他基因序列［51-52］。由于
拟南芥 C24 生态型转入 SP11 /SCR-SRK基因后能获
得稳定 SI，说明在拟南芥 SI反应中，也不需要 ARC1
蛋白参与［53-54］。同时，在拟南芥基因组还发现一个
与 B． napus ARC1 高度同源的基因 AtPUB17，该基
因编码的蛋白质属于植物 U-Box 家族，抑制该基因
后同样不影响拟南芥 SP11 /SCR-SRK 植株 SI 表
型［53］，进一步说明 ARC1 蛋白不参与拟南芥 SI 反
应。此外，研究发现参与芸薹属 SI 反应的 Exo70A1
同样不参与拟南芥 SI 反应。利用转基因手段过量
表达 At Exo70A1 后，拟南芥 SP11 /SCR-SRK 植株 SI
表型没有发生改变［51］。这说明芸薹属 SI 反应中
MLPK-ARC1-Exo70A1 级联反应可能并没有参与拟
南芥 SI反应。这提示在拟南芥植物 SI 反应中，可
能存在其他路径［55-56］。当然，也不能排除在这些与
芸薹属 SI反应因子基因高度同源的基因，具有不同
的功能［51］。
将 SP11 /SCR-SRK基因转入拟南芥 Col-0 生态
型，植株只在成熟的花蕾和开花早期表现 SI［54］。利
用化学诱变的方法，从 Col-0 SP11 /SCR-SRK后代中
筛选到具有稳定 SI 表型的植株［57］。研究发现在该
类具有稳定 SI 表型植株中，RNA 依赖型 RNA 聚合
酶 RDR6 失活。RDR6 主要在反式作用元件干扰
RNAs(Trans-acting short interfering RNA，ta-siRNAs)
形成过程中起作用。另外，ARGONAUTE7 是 RDR6
下游调控因子，专门负责生长素反应因子(Auxin re-
sponse factor，ARF)的反式作用元件 ta-siRNAs 的形
成。当 ARGONAUTE7 失去功能后，Col-0 SP11 /
SCR-SRK植株也表现出稳定的型 SI 表［56］。利用转
基因方法在 Col-0 SP11 /SCR-SRK 植株中过量表达
ARF3 基因也能使其获得稳定的 SI 表型［57］。这些
研究结果表明，生长素参与了拟南芥 SI反应。
5 展 望
近年来，芸薹属 SI 研究取得一系列重要进展，
对 SI反应基本路径有了一定认识。未来相关研究
可能会集中在 SCR /SP11 显隐性调控机制，SI 识别
后信号传递路径，以及芸薹属和拟南芥属 SI 是否具
有相同信号传递路径等方面。这些工作对进一步揭
示芸薹属 SI调控机理具有重要作用。
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(责任编辑:张震林)
7441王春雷等:芸薹属植物自交不亲和性研究进展