全 文 ：植物生态学报 2009, 33 (3) 449~459
Chinese Journal of Plant Ecology

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收稿日期: 2008-12-08 接受日期: 2009-01-18
基金项目: 中国科学院“西部之光”和云南省自然科学基金(2007C108M)
感谢中国科学院西双版纳热带植物园杨大荣研究员帮助鉴定昆虫, 罗燕江博士帮助分析数据
* 通讯作者 Author for correspondence E-mail: gjy@xtbg.org.cn
心叶凹唇姜的开花格局和雄性先熟机制
杨淑霞1, 2 高江云1*
(1 中国科学院西双版纳热带植物园,云南勐腊 666303) (2 中国科学院研究生院,北京 100049)
摘 要 心叶凹唇姜(Boesenbergia longiflora)是分布于亚洲热带的一种姜科植物, 在我国滇南地区成片生长于石
灰山贫瘠的岩石缝隙和路边林下的冲积土壤上。心叶凹唇姜的花寿命为两天, 第1天为严格的雄性阶段, 第2天为
严格的雌性阶段, 是典型的花内雄性先熟, 一朵花的雌、雄性阶段没有重叠, 因而完全避免了自花授粉的发生。对
这两种生境(石灰山贫瘠的岩石缝隙和路边林下)下的心叶凹唇姜的4个野外种群(在云南省普洱市的翠云乡彩虹
洞、南岛河、澜沧县惠民乡和西双版纳州绿石林森林公园)和栽培植株的开花格局进行调查后发现, 大多数个体在
同一时间内只有一个花序开花, 并且每隔一天才开一朵花, 只有10%左右的植株同时具有雄性阶段和雌性阶段的
花, 这样的开花格局有效地降低了同株异花授粉发生的可能。心叶凹唇姜的平均花粉-胚珠比(Pollen-ovule ratio)为
291, 应该是以异交为主的混合交配系统。其自然种群存在着花粉限制, 彩虹洞、南岛河和绿石林3个不同种群的
平均结籽率都不到60%, 这可能与其较小的花展示有关。心叶凹唇姜为泛化传粉植物, 不同种群的有效传粉昆虫
种类各不相同。在两种不同的生境条件下, 心叶凹唇姜花的大小和开花格局都没有显著的差异, 大多数个体同时
只具有一种性阶段的花, 说明心叶凹唇姜这种独特的开花格局是长期进化的结果。心叶凹唇姜通过隔一天开一朵
花的开花格局, 配合雄性先熟机制, 有效地降低了自交的发生。
关键词 雄性先熟 开花格局 花生物学 心叶凹唇姜 姜科
FLOWERING PATTERN AND PROTANDRY IN BOESENBERGIA LONGIFLORA
YANG Shu-Xia1, 2 and GAO Jiang-Yun 1*
1Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Mengla, Yunnan 666303, China, and 2 Graduate University of Chi-
nese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
Abstract Aims Boesenbergia longiflora (Wallich) Kuntze is a perennial protandrous ginger widely
distributed in Asian tropics. It usually grows in crevices of calcareous rocks of limestone monsoon
rainforests or in sedimentation soil on the roadside, forming patches in the understory. Its floral longev-
ity is 2 days. Flowers are in male stage during the first day and in female stage during the second day of
flowering. Autogamy is avoided because two sexual functions are not overlapping in a single flower.
Our objectives were to investigate if any other floral mechanism reinforced protandry to avoid gei-
tonogamy and to determine the pollinators and their visiting patterns on the flowers in different sexual
stages of different populations.
Methods Flowering phenology was monitored once a week for two years. Floral morphology was
studied and compared for three populations of different habitats. Flowering pattern was studied by in-
vestigating number of flowering inflorescences and flowers in male or in female stage in four popula-
tions and under cultivation. We also investigated natural seed-sets and plant density for different popu-
lations. Pollinators were observed in three populations.
Important findings Most of individuals of B. longiflora had only one flowering inflorescence at a
time and produced one flower every other day. About 10% of all individuals investigated had male and
female stage flowers at the same time, both in four natural populations and under cultivation. The polli-
nation system was generalized with different insects as pollinators, including Apis florae, Bombus sp.,
Amegilla fimrata, Anthophora plagiata, Amegilla yunnansis, Nmia ellioti and Apis cerana in different

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populations. Plant and floral sizes did not differ significantly among populations. The flowering pattern
of most individuals was one flower every other day, which reinforced protandry and avoided selfing.
Key words protandry, flowering pattern, floral biology, Boesenbergia longiflora, Zingiberaceae
DOI: 10.3773/j.issn.1005-264x.2009.03.004
有花植物雌雄功能的组合方式多种多样, 大
多数有花植物都是雌雄同体的, 这其中的雌雄同
花(Hermaphrodite)植物更是占了多数(Yampolsky
& Yampolsky, 1922)。雌雄同花的植物或多或少地
可能存在一定程度的自交。自交的好处在于能提
供 繁 殖 保 障 (Reproductive assurance)(Darwin,
1862; 1876; 1877)和具有自动选择优势(Automatic
selection advantage) (Fisher, 1941; Holsinger,
1996), 同时, 雌雄同花的植物由于雌、雄性器官
配置在同一朵花内, 传粉动物的一次访问就既给
柱头授了粉又从花药中带走了花粉, 因为一套吸
引物(如花瓣、花蜜和气味等)可以诱使传粉者接
触植物两个性别的器官(Givnish, 1980; Bawa &
Beach, 1981; Charlesworth, 1993), 使植物两个性
别的功能同时受益, 所以雌雄同花的性系统既保
证了有效传粉 , 又节省了吸引传粉动物的投资
(张大勇, 2004)。然而, 由于两性器官同处于一朵
花内, 雌雄同花的不利之处也是显而易见的, 主
要体现在两个方面, 即自交及自交所带来的近交
衰退(Selfing and inbreeding depression) (Charles-
worth & Charlesworth, 1987; Geber et al., 1999)和
两 性 功 能 的 冲 突 (Interference between sexual
functions)(Dirzo & Sarukhan, 1984; Barrett, 2002)。
为了避免自交和两性功能的冲突, 雌雄同花
植物进化出了各种奇妙的花部机制。雌雄异熟
(Dichogamy)是在时间上达到两性功能的分离 ;
雌雄异位(Herkogamy)则是从空间上达到两性功
能的分离。花内雌雄异熟(Intrafloral dichogamy)
的基本适应是促进异交, 然而, 对于个体开花不
同步的植物来说, 同株异花授粉(Geitonogamy)似
乎是不可避免的。因此, 如果雌雄异熟是一个有
效的促进异交的因素, 那么必然会在花序、个体
或种群水平上有其他的机制与之相配合(Lloyd &
Webb, 1986)。例如, 很多蜂类传粉的雄性先熟植
物 , 其直立花序具有逐渐从下向上开花的特性 ,
其传粉昆虫在花序上的运动也是自下向上的。这
样, 当一个花序上的开花数量较多时, 下部的花
已经完成了雄性阶段而正处于雌性阶段。当昆虫
来访时, 携带的外来花粉正好给花序下部的正处
于雌性阶段的花授粉; 昆虫离开时, 则带走花序
上部正处于雄性阶段花的花粉 (Lloyd & Webb,
1986)。雌性先熟的植物 , 如车前草属(Plantago)
植物正相反, 它们的花序为穗状花序, 开花顺序
也是从下往上的 , 先开放的花先行使雌性功能 ,
然后才行使雄性功能。这样, 花序下部的花是雄
性的, 上部的花是雌性的。因为车前草属植物基
本上属于风媒植物, 花粉从下向上移动的可能性
很小 , 所以同株异花授粉得到了有效的控制(张
大勇, 2004)。
姜科是一个有着50余属、1 500多种的由动物
传粉的热带单子叶大科, 主要分布于东南亚和太
平洋岛屿(Kubitzki, 1998)。与其丰富的物种多样
性和显著的花展示一样, 姜科植物多样的传粉适
应方式和繁育系统吸引了众多研究者 (Classen,
1987; Ippolito & Armstrong, 1993; Kato et al.,
1993; Kato, 1996; Sakai et al., 1999; Li et al.,
2001; Gao et al., 2004; Wang et al., 2004a; Gao et
al., 2006), 他们的研究结果显示了姜科植物具有
极其多样性的传粉和繁育系统。譬如, 在姜科豆
蔻属 (Amomum)和山姜属 (Alpinia)中发现的花柱
卷曲性, 就是一种独特的促进异交的机制(Cui et
al., 1996; Li et al., 2001), 其种群具有花柱下垂型
和花柱上举型两种表型的个体, 两种表型个体的
花寿命(Floral longevity)皆少于12 h, 花柱下垂型
个体的花在上午处于雄性阶段, 中午后则转化为
雌性阶段, 而花柱上举型的个体正好相反, 这样
不仅避免了同花、同株异花授粉的发生, 也避免
了同型个体之间的授粉(Li et al., 2001), 花柱卷
曲性也被认为是能够有效避免两性功能冲突的机
制(张玲和李庆军, 2002; 张大勇, 2004)。
凹唇姜属(Boesenbergia)有50余个种, 主要分
布于亚洲热带地区, 我国有3个种。Gao等(2004)
报道了心叶凹唇姜(Boesenbergia longiflora) (该
文所用学名为Curcumorpha longiflora)通过2 d的
花期实现雄性先熟的机制。本研究选择心叶凹唇
姜的不同种群, 对其花生物学、开花格局和传粉

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者行为进行了详细的观察研究, 拟探讨以下几方
面的问题: 心叶凹唇姜的雄性先熟是否是避免自
交的有效机制？是否有其他的花部机制和雄性先
熟机制相配合来共同促进异交？不同种群其传粉
者的行为和访花格局是怎样的？
1 研究地点概况
2006年和2007年的7~10月的心叶凹唇姜花
期 , 分别在以下5个野外种群进行试验 : 云南省
普洱市的翠云乡彩虹洞(简称CHD; 22°62′N,
100°72′E)、南岛河(简称NDH; 22°62′N,
100°99′E)、普洱市那澜乡(简称NLX; 22°62′
N, 100°81′ E)、澜沧县惠民乡(简称HMX; 22°
16′N, 100°04′E)和西双版纳州绿石林森林
公园(简称LSL; 21°41′N, 101°25′E)。此
外, 一些开花物候的观察也在中国科学院西双版
纳热带植物园(简称XTBG)的姜科植物收集圃进
行。心叶凹唇姜自然分布于石灰山贫瘠的岩石缝
隙和路边林下这两种差异较大的生境中, 绿石林
和彩虹洞种群的植株生长于石灰山季节性雨林的
林下山坡上的岩石缝间, 林上伴生的主要植物为
豆果榕 (Ficus pisocarpa)、直脉榕 (Ficus ortho-
neura)、清香木(Pistacia weinmaniifolia)和缅甸树
萝卜(Agapetes burmanica)等; 而南岛河、那澜乡
和惠民乡种群的植株则生长于公路边松软肥沃的
冲积土壤上。
2 材料和方法
2.1 植物材料
心 叶 凹 唇 姜 最 早 定 名 为 Gastrochilus
longiflora Wallich, 后被归入凹唇姜属 , 定名为
Boesenbergia longiflora (Wallich) Kuntze。由于其
花序直接从根茎基部抽出、苞片在花序上呈螺旋
状排列等明显不同于凹唇姜属其他植物的特性 ,
曾一度被列为一个单种属(Rao & Verma, 1971),
定名为Curcumorpha longiflora (Wallich) A. S. Rao
& D. M. Verma, 虽然对其分类上的归属仍存在争
议(Kubitzki, 1998; Kress et al., 2002), 但是目前
仍习惯沿用Boesenbergia longiflora。
心叶凹唇姜广泛分布于东南亚热带地区, 包
括印度、老挝、缅甸、马来西亚和泰国, 在我国
分布于云南省南部海拔600~2 000 m的林下路边
或林下石灰岩缝隙中(高江云等, 2006)。为自交亲
和植物(Gao et al., 2004)。其植株高50~60 cm, 具
肉质根茎, 叶片卵形、宽大, 花序直接从根茎抽
出, 具多朵花。
2.2 开花生物学研究
2.2.1 开花物候观察
2006年和2007年连续两年对绿石林种群的物
候做每周一次的观察记录。开花期, 在中国科学
院西双版纳热带植物园对盆栽植株的花序结构和
花部特征等进行观察记录, 对开花的全过程进行
每小时一次的详细观察记录, 内容包括花开放的
时间、持续时间、散粉时间、柱头可接受花粉的
时间、花内各部分的变化情况和花朵凋谢的时间
等。同时, 随机选取两组各30朵花分别进行授粉
和去除花粉的处理: 授粉处理是在开花第2天上
午柱头暴露出来后进行异交授粉; 去除花粉处理
则是在开花当天上午小心地用棉签刮去花药中的
所有花粉。监测处理后花寿命的变化情况。
2.2.2 花部特征比较
2006年7月, 心叶凹唇姜正值盛花期, 对石灰
岩生境的彩虹洞种群和路边生境的那澜乡和南岛
河种群, 分别随机选取各30个个体, 用直尺对株
高、叶的长度和宽度直接进行测量; 对每个植株
的花序数和每个花序的花数进行计数统计。随机
各选取3个种群不同个体的30朵刚开放的花 , 用
游标卡尺对两个小苞片的长度和宽度、花萼管的
长度、花冠管长度、两个侧生退化雄蕊的长度和
宽度、唇瓣的长度和宽度、花药和花柱的长度、
子房的长度和宽度进行测量; 对另外各30朵未开
放花的胚珠数进行直接计数 , 用血球计数板按
Dafni (1992)的方法进行花粉计数, 计算心叶凹唇
姜的平均花粉-胚珠比(P/O ratio)。在这3个种群的
形态特征数据中, 对于符合正态分布和不符合正
态分布的形态特征数据, 分别采用单因素方差分
析 (One-way ANOVA)和Kruskal-Wallis非参数检
验来检测是否具有显著性差异, 所使用的统计分
析软件为R 2.7.2。
2.2.3 开花格局调查
在2007年6~8月心叶凹唇姜的盛花期, 对4个
野外种群植株的开花格局进行随机调查, 记录所
调查个体的开花花序数、开花数和所开花是处于
雄性阶段还是雌性阶段。2007年6月23~25日和8
月2日, 对彩虹洞种群261个开花植株的开花情况
进行了调查统计; 2007年7月12~17日, 对绿石林

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种群74个开花植株的开花情况进行了调查统计;
2007年7月23~24日, 对南岛河种群88个开花植株
的开花情况进行了调查统计; 2007年8月17~20日,
对惠民乡种群82个开花植株的开花情况进行了调
查统计。同时, 对在中国科学院西双版纳热带植
物园盆栽的94个个体的开花格局进行了观察记
录, 每天记录每个植株上雌性阶段的花和雄性阶
段的花的数目。
用G检验的同质性检验(Homogeneity test)来
检验4个自然种群和94个人工栽培植株 , 其同时
具有雄性阶段和雌性阶段的花的植株占所有开花
植株的比例是否存在差异。
2.3 自然结籽率和种群密度调查
在结果期, 分别对绿石林、南岛河和彩虹洞
种群的自然结籽率进行随机调查。在每个种群中
随机选取至少30个植株个体, 挖取果实, 一般快
要成熟的果实会露出地面, 果皮呈深紫色。装进
纸袋中, 带回实验室, 计数每个果实中的种子数
量。用单因素方差分析(One-way ANOVA)检测这3
个自然种群间果实的结籽数是否存在显著性差
异。
对绿石林、彩虹洞、南岛河和惠民乡4个自然
种群的植株密度进行调查, 以植株间的最小平均
距离为种群密度的参照量。花期每个种群随机选
取至少30个开花植株, 测量与其相邻最近的开花
植株之间的距离 , 绿石林种群随机选取了67株 ,
惠民乡种群随机选取了31株, 彩虹洞种群随机选
取了40株, 南岛河种群随机选取了35株。采用单
因素方差分析(One-way ANOVA)检测种群之间的
植株密度是否存在显著性差异。
2.4 访花昆虫观察
于2007年6~8月心叶凹唇姜的盛花期 , 分别
在绿石林、南岛河和惠民乡3个种群进行访花昆虫
观察。由于心叶凹唇姜所有花的花药在傍晚都向
上翻卷, 任何访花者都接触不到花粉, 所以我们
并没有观察夜晚是否有访花动物, 先前的观察表
明, 其访花昆虫主要是在上午访花, 因此观察时
间为每天的8:00~13:00。2007年7月15~17日, 在绿
石林种群随机同时观察了8朵处于雄性阶段的花
和5朵处于雌性阶段的花; 2007年7月23、25和26
日 , 在南岛河种群随机同时观察了8朵处于雄性
阶段的花和12朵处于雌性阶段的花; 2007年8月
18~20日 , 在惠民乡种群随机同时观察了25朵处
于雄性阶段的花和14朵处于雌性阶段的花。对所
有访花昆虫的访问时间、频率和在花上停留的时
间进行记录。对同一种群有效传粉者对雌、雄性
阶段花的访问频率(访问次数/花/天)采用非参数
检 验 中 的 两 个 样 本 的 秩 和 检 验 (Wilcoxon
rank-sum test)来分析差异性。观察的同时, 用摄
像机记录每种昆虫的访花行为。观察结束后, 捕
捉每一种访花昆虫, 制作标本, 进行种类鉴定。
3 研究结果
3.1 开花物候和花部特征
3.1.1 开花物候和开花特性
心叶凹唇姜在西双版纳地区主要生长于石灰
山贫瘠的岩石缝隙中或路边林下的冲积土壤上
(图1 a, b)。对绿石林种群2006年和2007年的物候
观察表明, 其开花期主要在6月下旬至9月上中旬,
结果期为8~10月, 随后, 植株的地上部分逐渐枯
黄、死亡, 12月下旬至翌年4月为休眠期, 到5月初
开始萌动生长, 进入下一个生长期。心叶凹唇姜
的花序为穗状花序, 直接从根茎基部抽出, 半藏
于地下, 每个花序具有3~6 (4±1, n=92)朵花。
心叶凹唇姜的花为两性花, 每朵花具有一个
柱头和一个由两片花粉囊组成的花药, 每朵花持
续开放约36 h。开花前1天, 花蕾从花序中抽出,
花葶一直伸长, 到开花当天的凌晨, 花葶高出花
序约 6.5 cm, 同时 , 花苞片微微打开 , 花在
4:30~5:00完全开放 , 随后 , 花药逐渐裂开散粉 ,
此时 , 柱头却包藏在两片花粉囊下 , 并不露出 ,
这种状态一直持续到当天傍晚, 由于柱头不外露,
此阶段整朵花处于雄性阶段 (图1c)。到18:00~
19:00时, 两片花粉囊开始向外分开, 慢慢向上反
卷, 暴露出的柱头向下运动。到第2天凌晨时, 两
片花粉囊已经完全翻卷, 柱头则垂到可接受花粉
的位置, 并分泌出大量的萌发液, 这种状态一直
持续到第2天中午 , 此阶段整朵花处于雌性阶段
(图1d)。花朵在第2天中午后逐渐萎蔫, 到傍晚全
部凋谢。
在心叶凹唇姜两天的花寿命内 , 第1天为严
格的雄性阶段, 第2天为严格的雌性阶段, 同一朵
花没有任何雌雄阶段的重叠, 是典型的花内雄性
先熟。同时, 其花的开花节律都是固定的, 在对两
组各30朵花分别进行授粉和去除花粉的处理试验
中, 授粉和去除花粉对雄性阶段、雌性阶段和整

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个花寿命都没有影响。
3.1.2 植株和花部特征
心叶凹唇姜具有发达的肉质根茎 , 由3~6片
叶形成的地上部分假茎高(42.9±10.5) cm (n=92),
叶为长卵形, 生长于石灰山岩石缝隙中的彩虹洞
种群植株的叶显著宽于生长在路边林下土壤上的
南岛河和那澜乡种群的植株(表1)。
心叶凹唇姜花的唇瓣为楔形, 边缘褶皱, 是
传粉昆虫“着陆”的平台, 在开花的第一天, 唇瓣
颜色鲜艳, 起着吸引传粉昆虫和“蜜导”的作用,
开花第二天, 随着整朵花的萎蔫, 颜色逐渐消退
(图1 c, d)。对彩虹洞、南岛河和那澜乡3个种群心
叶凹唇姜花部特征的测量统计结果表明, 3个种群
的植株之间, 花的各部分大小互有差异(表1), 其





图1 在两种不同生境条件下的心叶凹唇姜植株和处于不同性阶段的花
Fig. 1 Plants of Boesenbergia longiflora in two different habitats and flowers in different sexual phases
a: 生长于石灰山贫瘠的岩石缝隙中的心叶凹唇姜植株 Plants of B. longiflora growing in infertile cracks and crevices
of calcareous rocks b: 生长于路边林下冲积土壤上的心叶凹唇姜植株 Plants of B. longiflora growing in sedimentation
soil on the roadside c: 心叶凹唇姜的花在开花的第一天处于雄性阶段 Flowers of B. longiflora remain in the male stage
on the first day of flowering d: 心叶凹唇姜的花在开花的第二天处于雌性阶段 Flower of B. longiflora remain in the
female stage on the second day of flowering


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表1 心叶凹唇姜3个种群的植株和花部大小
Table 1 Plant and floral size of Boesenbergia longiflora among three populations
平均值±标准偏差 Mean±SD (n)
特征 Characters
彩虹洞 CHD 南岛河 NDH 那澜乡 NLX
株高 Length of pseudostem (cm) 41.6±8.6 (29) ab 46.3±12.9 (33) a 40.3±8.4 (30) b
叶片数 No. of leaves (n) 5±1 (27) ab 5±1 (33) a 5±1 (29) b
叶片长 Length of leaf (cm) 40.0±11.2 (29) a 41.5±6.6 (33) a 42.0±9.4 (30) a
叶片宽 Width of leaf (cm) 21.4±10.3 (29 )a 16.0±4.0 (33) b 16.1±2.7 (30) b
小苞片长 Length of bract1 (mm) 85.7±11.7 (29) a 83.1±12.0 (33) a 70.6±15.3 (30) b
小苞片宽 Width of bract1 (mm) 18.6±4.3 (29) a 23.0±5.9 (33) b 20.3±4.1 (30) a
小苞片长 Length of bract2 (mm) 49.3±7.4 (29) a 54.9±9.9 (33) b 43.8±7.1 (30) c
小苞片宽 Width of bract2 (mm) 10.0±2.0 (29) a 14.5±2.7 (33) b 12.0±2.1 (30) c
花萼管长 Length of sepal tube (mm) 23.5±3.3 (27) a 23.0±3.9 (32) a 20.5±2.7 (30) b
花冠管长 Length of corolla tube (mm) 111.6±16.1 (28) a 122.2±15.3 (33) a 104.4±14.4 (30) b
花瓣长 Length of petal1 (mm) 36.5±3.1 (29) a 38.2±4.3 (33) a 32.2±2.9 (30) b
花瓣宽 Width of petal1 (mm) 9.4±1.5 (29) a 10.3±2.4 (33) ab 10.4±1.5 (30) b
花瓣长 Length of petal2 (mm) 35.4±2.8 (29) a 36.8±4.1 (33) a 33.0±2.7 (30) b
花瓣宽 Width of petal2 (mm) 9.7±1.9 (29) a 10.4±1.9 (33) a 10.3±1.7 (30) a
花瓣长 Length of petal3 (mm) 33.8±4.4 (28) a 35.9±4.4 (33) b 32.1±2.8 (30) a
花瓣宽 Width of petal3 (mm) 8.7±1.5 (28) a 10.7±2.5 (33) b 10.5±1.5 (30) b
侧生退化雄蕊长(LLS)1 (mm) 21.9±2.5 (28) a 21.6±2.2 (33) a 20.2±2.1 (30) b
侧生退化雄蕊宽(WLS)1 (mm) 13.4±2.7 (28) a 12.8±2.0 (33) a 10.3±1.7 (30) b
侧生退化雄蕊长(LLS)2 (mm) 21.5±3.1 (28) a 21.4±2.4 (33) a 19.2±1.7 (30) b
侧生退化雄蕊宽(WLS)2 (mm) 12.6±1.5 (28) a 12.4±1.9 (33) a 10.3±1.7 (30) b
唇瓣长 Length of labellum (mm) 42.6±6.4 (28) a 46.5±5.0 (32) b 43.7±3.3 (30) ab
唇瓣宽 Width of labellum (mm) 32.1±6.6 (28) a 25.1±4.5 (32) b 27.1±3.2 (30) b
花药长 Length of anther (mm) 11.3±1.2 (29) a 11.6±1.6 (33) a 11.8±1.2 (30) a
花柱长 Length of style (mm) 138.6±16.4 (29) b 152.4±17.9 (33) a 133.1±15.5(30)b
子房长 Length of ovary (mm) 8.3±3.2 (29) a 7.7±1.3 (32) a 7.6±1.6 (30) a
子房宽 Width of ovary (mm) 4.0±0.5 (29) a 4.2±0.6 (32) b 4.2±0.4 (30) b
相同的数字(1、2或3)表示位置相同的一组小苞片、花瓣或侧生退化雄蕊 The bracts, petals or lateral staminodes in the same position
within flowers are indicated by the same number (1, 2 or 3)。相同的字母(a、b或c)表示单因素方差分析中没有显著统计差异的组 Sta-
tistically homogeneous grouping based on One-way Analysis of variance are indicated by the same letter (a, b or c) LLS: Length of lateral
staminode WLS: Width of lateral staminode CHD: Caihongdong population, in Pu’er, 22°62′ N, 100°72′ E, in crevices of calcareous
rocks of limestone monsoon rainforest NDH: Nandaohe population, in Pu’er, 22°62′ N, 100°99′ E, in sedimentation soil on the roadside
NLX: Nalanxiang population, in Pu’er, 22°62′ N, 100°81′ E, in sedimentation soil on the roadside


中, 生长于石灰山岩石缝隙中的彩虹洞种群的植
株, 其花的唇瓣要显著长于生长在路边林下土壤
上的南岛河和那澜乡种群的植株, 同时, 彩虹洞
种群的植株, 花的中间的一个花瓣和子房则显著
较窄, 彩虹洞种群和那澜乡种群的植株的花柱长
度显著短于南岛河种群的植株 (表1), 但总体而
言, 两种生境条件下, 植株的花并没有显著的大
小差异; 相同生境条件下的不同种群之间, 植株
的花也没有显著的大小差异。
彩虹洞、南岛河和那澜乡3个种群心叶凹唇姜
花的胚珠数分别为24±5 (17~34, n=24)、22±3
(14~28, n=22)和22±5 (15~37, n=27), 3个种群间
的胚珠数没有显著性差异(F = 1.714, df = 2, p =
0.19 ＞ 0.05); 花粉数则分别为 6 810 ± 2 222
(4 433~14 717, n=24)、6 766±1 980 (2 667~9 617,
n=22)和6 652±1 929 (2 850~10 867, n=27), 3个种
群之间的花粉数也没有显著性差异 (F = 0.041,
df = 2, p=0.96＞0.05)。心叶凹唇姜平均的花粉量
与胚珠数目之比(P/O值)为291。
3.2 开花格局
2007年对盆栽于中国科学院西双版纳热带植
物园姜科植物收集圃的94株心叶凹唇姜的观察表

3 期 杨淑霞等: 心叶凹唇姜的开花格局和雄性先熟机制 DOI: 10.3773/j.issn.1005-264x.2009.03.004 455
明, 8月下旬(8月22日)开始开花, 9月中旬进入盛
花期, 10月中旬(10月20日)花期结束, 整个花期约
两个月 (58 d), 平均每天的开花数为 (12± 9)
(range 1~35, n=58)朵(图2)。单个植株具1~5个花
序, 总开花数平均为(8±6) (range 1~24, n=94)朵,
单个植株的总开花数呈偏态分布 (skewness =
0.87), 主要分布在1~5朵和10~15朵这两个范围
内 , 开花比较早的植株 , 总开花数比较多 , 而开
花比较晚的植株, 开花数相对较少。

图2 2007年花期内94株盆栽植株每天的开花数
Fig. 2 The number of flowers produced by 94 potted
plants during the flowering period of 2007


观察统计结果表明, 大多数心叶凹唇姜个体
同时只有一个花序开花, 并且具有每隔一天开一
朵花的特性。94个盆栽植株在整个开花期间, 每
天同时具有雄性阶段和雌性阶段的花的植株比例
为(11±10)% (range 0~50%, n=58, 图3), 其中, 单
个植株中同时具有不同性阶段花的开花事件占植
株所有开花事件的比例为 (10 ± 11)% (range
0~43%, n=94)。
在对绿石林、南岛河、彩虹洞和惠民乡4个自
然种群共19 d的开花格局调查中, 同时具有雄性
阶段和雌性阶段的花的植株分别占所调查植株的
9.76% (n=82)、4.05% (n=74)、11.36% (n=88)和
8.43% (n=261)(图4)。而94个盆栽植株在整个开花
期间, 共记录同时具有雄性阶段和雌性阶段的花
的植株127株次, 占12.13% (n=1047)。对盆栽植株
和4个自然种群中同时具有雄性阶段和雌性阶段
的花的植株所占比例 , 用G检验的同质性检验 ,
没有显著性差异(G = 8.05, df = 4, p=0.09>0.05),
也就是说, 不同生境条件和人工栽培条件下, 心
叶凹唇姜的开花格局没有显著性差异, 大多数个
体同时只具有一种性阶段的花(图4)。



图3 2007年花期内94株盆栽植株同时具有不同性阶段
的花的植株占每天开花植株的比例
Fig. 3 Proportion of plants with flowers in different sexual
stages to all flowering plants of the 94 potted plants
during the flowering period of 2007 (n=94)





图4 同时具有不同性阶段花的植株占种群中
开花植株的比例
Fig. 4 Proportion of plants with flowers in different sexual
stages to all flowering plants in the populations
CHD、NDH: 同表1 The codes are the same as in Table
1 HMX: Huimingxiang population, in Pu’er, 22°16′ N,
100°04′ E, in sedimentation soil on the roadside LSL:
Lushilin population, in Xishuangbanna, 21°41′ N, 101°25′
E, in crevices of calcareous rocks of limestone monsoon
rainforest

456 植 物 生 态 学 报 www. plant-ecology.com 33 卷
3.3 自然结籽率和种群密度调查
心叶凹唇姜南岛河种群每个果实的结籽数为
13±4 (n=35), 平均结籽率为59%, 绿石林种群的
每个果实的结籽数为12±5 (n=32), 平均结籽率
为57%, 彩虹洞种群的每个果实的结籽数为14±
5 (n=41), 平均结籽率为56%。3个种群之间的每
个果实的结籽数没有显著性差异(F = 2.254, df =
2, p = 0.110>0.05)。
心叶凹唇姜在两种生境中都在林下成片生
长, 4个种群植株的最小平均距离存在显著性差异
(F = 33.83, df = 3, p=0.000 < 0.05), 绿石林种群植
株间最小平均距离最大 , 为 (50.21±22.04) cm
(n=67), 种群密度最小 ; 彩虹洞和南岛河种群次
之 , 分别为(39.05±18.15) cm (n=40)和(29.19±
18.82) cm (n=36); 惠民乡种群植株之间的最小平
均距离最小, 为(9.73±10.26) cm (n=30), 种群密
度最大(图5)。



图5 不同种群的植株间的最小平均距离
Fig. 5 The average minimum distances of individuals of
Boesenbergia longiflora in four populations
CHD、NDH: 同表1 The codes are the same as in Table
1 HMX、LSL: 同图4 The codes are the same as in Fig. 4
误差线上方相同的字母(a、b、c或d)表示单因素方差分析
中没有显著统计差异的组 Statistically homogeneous
grouping based on a one-way analysis of variance are indi-
cated by the same letter (a, b, c or d) above the bars


3.4 访花昆虫的种类及其访花行为
心叶凹唇姜的绿石林、南岛河和惠民乡3个种
群访花昆虫的种类各不相同。在绿石林种群观察
到3种访花昆虫, 分别为小蜜蜂(Apis florae)、一种
熊蜂(Bombus sp.)和一种弄碟(Hesperiidae)。小蜜
蜂对雌、雄性阶段的花都有访问, 顺序访问相邻
植株上的每一朵花, 其先在心叶凹唇姜的唇瓣上
“着陆”, 经由花粉囊或柱头下方爬行到花冠基
部吸取花蜜, 背部与花粉囊或柱头相接触, 是有
效传粉者(Legitimate pollinator), 有的个体在访问
雄性阶段的花时, 先倒挂在花粉囊上, 用中足刮
取花粉, 收集到后足胫节上的花粉筐中, 随后再
翻转身体爬到花冠基部取食花蜜, 小蜜蜂在花上
的停留时间为3~68 s。熊蜂个体比小蜜蜂要大, 主
要取食花蜜, 在进出花冠时背部能碰触到花粉囊
或柱头, 是有效传粉者, 但其访花频率较低, 在3
d的观察中, 只见到5次熊蜂访问。弄蝶体型较小,
停留在唇瓣上, 从花柱冠一侧将长长的喙伸到花
冠基部取食花蜜, 身体各部分都没有和花粉囊或
柱头接触, 是盗蜜者。
在南岛河种群共观察到5种访花昆虫 , 分别
为 灰 胸 无 垫 蜂 (Amegilla fimrata) 、 盗 条 蜂
(Anthophora plagiata)、云南无垫蜂 (Amegilla
yunnansis )、埃彩带蜂(Nmia ellioti)和一种弄蝶。
灰胸无垫蜂、盗条蜂和云南无垫蜂对雌、雄性阶
段的花都有访问, 一般顺序访问相邻植株上的每
一朵花, 访花过程中, 背部能够接触到花粉囊和
柱头, 是有效传粉者, 这3蜂在花内的停留时间都
比较短, 为2~4 s。埃彩带蜂并不进入花内, 而是
停在花冠管一侧用刺吸式口器刺穿花冠管管壁取
食花蜜, 和弄蝶一样, 同属于盗蜜者。
惠民乡种群只观察到中华蜜蜂(Apis cerana)
1种访花昆虫, 其既取食花粉又取食花蜜, 背部和
花粉囊或柱头接触, 为有效传粉者, 单花停留时
间为2~7 s。
3个种群的有效传粉者的访花频率具有显著
性差异(Kruskal-Wallis Test, X23,92 = 47.371, p=
0.000<0.05), 采用Mann-Whitney Test进行种群间
访花频率的两两比较, 并用Bonferroni法进行p值
的修正, 结果显示: 对惠民乡种群的访花频率显
著 高 于 绿 石 林 和 彩 虹 洞 种 群 (Z2,59=5.831,
p=0.000<0.002; Z2,52=5.046, p=0.000<0.002), 而
绿石林和彩虹洞种群之间的访花频率则没有显著
性差异(Z2,30=2.014, p=0.048<0.002)(图6)。
3个种群的有效传粉者对雌、雄性阶段花的访
问频率都没有显著差异(Wilcoxon rank-sum test,
绿石林种群: W2,12=32.5, p=0.075>0.05; 南岛河种
群 : W2,19=66, p=0.169>0.05; 惠 民 乡 种 群 :

3 期 杨淑霞等: 心叶凹唇姜的开花格局和雄性先熟机制 DOI: 10.3773/j.issn.1005-264x.2009.03.004 457
W2,39=194, p=0.831>0.05; 图6)。同时, 传粉者对
雌、雄性阶段花的访问顺序似乎也没有选择, 对
惠民乡种群两株同时具有雌、雄性阶段的花的植
株观察表明, 中华蜜蜂对其中1株的访问, 10次是
先访问雌性阶段的花 , 1次是先访问雄性阶段的
花; 而对另1株的访问, 9次是先访问雄性阶段的
花, 两次是先访问雌性阶段的花。




图6 心叶凹唇姜不同种群传粉昆虫的访花频率
Fig. 6 The visiting frequency of pollinators to flowers of
Boesenbergia longiflora in different populations
a: 惠民乡种群 HMX b: 南岛河种群 NDH c: 绿
石林种群 LSL NDH: 同表1 The codes are the same as
in Table 1 HMX、LSL: 同图4 The codes are the same as
in Fig. 4

4 讨 论
心叶凹唇姜通过两天的花寿命实现雄性先熟
的机制被认为是雄性先熟在姜科植物中的首次发
现和报道(Gao et al., 2004), 其两天的花寿命是相
对固定的 , 授粉和去除花粉对花寿命并没有影
响。在两天的花寿命内, 第1天为严格的雄性阶段,
第2天为严格的雌性阶段(图1c, d), 同一朵花没有
任何雌雄阶段的重叠。这种典型的花内雄性先熟
机制, 使得花粉只能在不同花之间进行传递, 从
而完全避免了自花授粉的发生。
雄性先熟和雌性先熟是雌雄异熟的两种基本
类型, 广泛地存在于有花植物中, 两者都被认为
是植物促进异交的机制。然而, 如果一个个体具
有两朵以上的花, 并且不同步开放的话, 同株异
花授粉似乎并不可避免。因此, 如果雌雄异熟是
一个有效的促进异交的因素, 那么必然在花序、
个体或种群水平上有其他的机制与之配合(Lloyd
& Webb, 1986; Endress, 1994)。心叶凹唇姜为自交
亲和植物(Gao et al., 2004), 其每个穗状花序上具
有多朵花(4±1, n=92), 单个植株一个开花季总开
花数可达24朵(8±6, n=94), 雄性先熟机制虽然完
全避免了自花授粉(Autogamy), 但如果个体同时
具有处于不同性阶段的花, 那么雄性先熟并不能
避免同株异花授粉(Geitonogamy)的发生, 而同株
异花授粉同样带来雌雄适合度的降低(de Jong et
al., 1993, 1999)。同时, 对心叶凹唇姜3个自然种
群访花者的观察表明, 有效传粉者对雌、雄性阶
段花的访问并没有选择, 访问的频率也都没有显
著差异, 如果心叶凹唇姜植株同时具有多朵处于
不同性阶段的花, 传粉昆虫并不会像其他雄性先
熟植物一样, 通过先访问雌性阶段的花、后访问
雄性阶段的花来减少同株异花授粉的发生。心叶
凹唇姜采用的是一次只开一朵花的策略来避免同
株异花授粉的发生, 大多数个体同时只有一个花
序开花, 并且每隔一天才开一朵花。对4个自然种
群和盆栽植株的调查都发现, 只有10%左右的植
株同时具有雄性阶段和雌性阶段的花, 这样的开
花格局就使得同株异花授粉的发生保持在极低的
水平。
Cruden (1977)建议, P/O值可作为判断植物繁
育系统类型的一个参考指标。他认为P/O值在
244.7~2 558.6这个范围内的植物兼性异交的繁育

458 植 物 生 态 学 报 www. plant-ecology.com 33 卷
系统。王英强(2004)对不同繁育系统的姜科植物
的P/O值进行系统的研究后发现: 姜科植物不同
繁育系统类型的植物 , 其P/O值都明显比Cruden
(1977)建议的标准低, 如兼性异花传粉类型的P/O
值都少于168 (108.07±62.93), 而专性异花传粉
类型的P/O值则大于184 (345.39±125.07)。王英强
(2004)认为, 这可能是因为姜科植物的花粉都具
有粘性, 有利于提高传粉效率, 同时还和姜科植
物具有相对较大的柱头有关(Wang et al., 2004b;
王英强 , 2004)。心叶凹唇姜的平均P/O值为291,
结合其雄性先熟机制和独特的隔一天开一朵花的
开花格局来看, 心叶凹唇姜应该是以异交为主的
混合交配系统。
心叶凹唇姜的雄性先熟机制完全避免了自花
授粉, 一次只开一朵花的策略则有效地降低了同
株异花授粉; 然而 , 和大量开花的植物相比 , 其
不利之处在于, 较小的花展示(Floral display)可能
不能吸引足够的传粉者来访问。心叶凹唇姜3个不
同种群的平均结籽率都不到60%, 说明其自然种
群存在花粉限制。同时, 心叶凹唇姜整个花期为
两个月左右 , 随后, 植株进入休眠期 , 后期开放
的花可能没有足够的时间使种子成熟, 这也是大
多数植物不采取“每天开少量花、开花时间延长”
的策略来避免同株异花授粉的原因 (张大勇 ,
2004)。
心叶凹唇姜自然生长于两种差异较大的生境
中, 这可能和其种子的散布特性有关。其果实为
纺锤形蒴果 , 埋藏于地下 , 果实一旦成熟 , 种子
即被弹出地面 , 种子具有油质体(Elaiosome), 是
典型的蚁传植物(Myrmecochorous plant)。生长于
石灰山生境中的植株, 其种子由蚂蚁散布, 种群
密度显著较小, 而生长于路边林下冲积土壤上的
植株, 显然是由种子被雨水冲积而形成的, 种群
密度显著较大(图5)。心叶凹唇姜在两种生境中都
在林下成片生长, 这也有效地增加了整体花展示
的大小, 弥补了单个植株一次只开一朵花对传粉
者吸引不够的不足之处。同时, 心叶凹唇姜不同
种群的有效传粉昆虫种类各不相同, 说明心叶凹
唇姜为泛化传粉植物, 传粉者的多样性也使得它
们能获得更多的交配机会。
虽然心叶凹唇姜生长的两种生境差异较大 ,
但不同生境条件下的植株的花并没有显著的大小
差异(表1), 同时, 不同生境条件和人工栽培条件
下的心叶凹唇姜的开花格局都没有显著性差异 ,
大多数个体同时只具有一种性阶段的花(图4), 这
说明心叶凹唇姜的这种独特的开花格局是长期进
化的结果, 不随环境条件的改变而改变。心叶凹
唇姜通过隔一天开一朵花的开花格局, 配合雄性
先熟机制, 有效地避免了花内自交和同株异花自
交。
参 考 文 献
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责任编委: 张大勇 责任编辑: 王 葳