全 文 ：生物多样性 2012, 20 (3): 376–385 Doi: 10.3724/SP.J.1003.2012.10034
Biodiversity Science http: //www.biodiversity-science.net
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收稿日期: 2012-01-30; 接受日期: 2012-04-25
基金项目: 国家自然科学基金(30970440)
* 通讯作者 Author for correspondence. E-mail: gjy@xtbg.org.cn
红姜花(姜科)同步大量开花的适应意义
高江云1* 盛春玲1, 2 杨淑霞1, 2
1 (中国科学院西双版纳热带植物园, 云南勐腊 666303)
2 (中国科学院研究生院, 北京 100049)
摘要: 两性花植物同步大量开花增加了个体花展示大小, 能吸引更多的传粉者, 使植株获得更多的交配机会, 但
也不可避免地带来不同程度的同株异花授粉, 进而对被子植物的性资源分配、花部性状以及雌雄异株的进化等产
生重要的影响。本文以姜科红姜花(Hedychium coccineum)为研究对象, 通过人工授粉和操控试验、传粉动物的观
察、自然结果率和自然居群的大小和密度的调查, 探讨红姜花同步大量开花的适应意义。结果表明: (1)红姜花的
穗状花序由57.33 ± 1.68(n = 30)个蝎尾状聚伞小花序组成, 每个小花序具3.8 ± 0.15(n = 30)朵花, 同一花序上所有
的小花序同步开花, 不同小花序内的花按轮次同步开放, 使花序在整个开花期间保持有数十朵花同时开放, 花序
水平上的花展示极为显著; (2)红姜花为自交亲和植物, 但不存在自动自花授粉, 自然居群存在严重的传粉者限制,
其结实也存在着资源限制; (3)多型蓝凤蝶(Papilio memnon)、小矩翅粉蝶(Dercas lycorias)和黑角尖翅粉蝶云南亚种
(Appias indra aristoxemus)是红姜花的有效传粉者, 3种蝴蝶对红姜花不同大小花序的访问频率都显著不同, 随着花
序花展示大小的增加其访问频率也显著增加; (4)红姜花同一个体小花序内不同轮次花之间的胚珠数随轮次显著减
少, 而花粉数前3轮随轮次显著增加。胚珠数的递减及结实存在着资源限制, 说明红姜花一个花序开大量的花并不
是为了增加结实, 而花粉数前3轮的递增, 有利于花粉的分散输出, 提高个体的雄性适合度。
关键词: 姜花属, 花展示, 花寿命, 开花格局, 同株异花授粉, 花序结构, 性资源分配
Adaptive significance of mass-flowering in Hedychium coccineum (Zingi-
beraceae)
Jiangyun Gao1*, Chunling Sheng1, 2, ShuxiaYang1, 2
1 Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Mengla, Yunnan 666303
2 Graduate University of the Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049
Abstract: Hermaphroditic plants that simultaneously display multiple flowers may attract more pollinators
and create more chances for mating. However, this may also lead to geitonogamy, which may have major
impacts on evolution of sex allocation, floral characteristics, and dioecy. To explore adaptive significance of
mass-flowering in Hedychium coccineum, we conducted studies on pollination biology of H. coccineum, via
hand-pollination and manipulated experiments, pollinator observation, and investigations on population den-
sity and natural fruit sets. Overall, inflorescences of H. coccineum were composed of terminal spikes con-
taining 57.33 ± 1.68 (n = 30) cincinnus, and each cincinnus possessed 3.8 ± 0.15 (n = 30) flowers. Flowers in
each cincinnus opened in turn, and the same round flowers among each cincinnus within inflorescences
opened in successive synchronous cycles. This provided a spike that kept a mass of flowers blooming simul-
taneously throughout the flowering period. H. coccineum displayed a large floral display at the inflorescence
level. Additionally, H. coccineum was self-compatible, and spontaneous self-pollination did not occur. Fruit
production of H. coccineum in natural populations was severely pollinator-limited. Meanwhile, H. coccineum
was also resource-limited in fruit production. Three butterflies, Papilio memnon, Dercas lycorias, and Appias
indra aristoxemus were effective pollinators of H. coccineum. Visiting frequencies of these butterfly species
to three inflorescences with different floral display size were obviously different and visitation frequencies
第 3期 高江云等: 红姜花(姜科)同步大量开花的适应意义 377
increased as the inflorescence increased in floral display size. Pollen grains and ovules of H. coccineum var-
ied significantly among flowers of different rounds in the cincinnus. Ovule production decreased signifi-
cantly from the first to the fourth round, but pollen grains increased significantly from the first round to the
third round. The decrease in ovules and resource limitation in fruit production indicated that mass-flowering
in H. coccineum was not for increasing fruit production. The increase in pollen grains from the first round to
the third round benefits pollen export and increases male fitness.
Key words: Hedychium, floral display, floral longevity, flowering pattern, geitonogamy, inflorescence struc-
ture, sex allocation
植物的交配是一个综合的过程, 它决定了个体
所有花的繁殖结果。同步大量开花增加了植物对传
粉者的吸引, 从而提高了交配机会(Klinkhamer et
al., 1989); 但如果传粉者同时访问同一个体的多朵
花, 将会减少对其他个体的花粉输出, 即产生花粉
折损(pollen discounting), 同时也增加了自交后代的
比例(Holsinger et al., 1984)。对于自交亲和的物种而
言, 花序内同株异花授粉的增加会导致自交率升
高 , 而使异交的成功率降低。例如 , Harder和
Barrett(1995)的人工操控试验结果表明, 如果不同
个体的植株在整个花期开同样数量的花, 但每天开
花的数量不同, 则每天开花少的个体比开花多的个
体产生更多的异交种子, 因此, 日开花少而开花期
长能使雄性繁殖成功(male fertility)的异交组分最大
化。他们认为, 由于显著的花展示而导致异交机会
的丧失, 也可能会促进花部机制的进化, 从而减弱
或消除其在吸引传粉者上的优势和同株异花传粉
而产生的花粉折损的劣势之间的矛盾。
那么为什么植物很少采用一次只开一朵花的
策略呢？在很多情形下, 尤其是当生长季比较短的
时候, 植物采取“每天开少量花、开花时间延长”的
策略是行不通的, 因为后期开放的花可能没有足够
的时间使种子成熟。所以, 具有较大花展示的植物,
如木本和密集型克隆草本植物, 只能采取雌雄功能
时空分离、自交不亲和、雌雄异株等策略来尽量减
少同步大量开花的繁殖代价(Zhang, 2004)。使交配
频率和交配质量最大化的花展示大小, 通常在有利
于吸引传粉者和自交代价之间存在一个平衡, 而这
种平衡可能由于花序结构和传粉者类型的不同而
改变(Harder et al., 2004)。同时, 很多植物花序内不
同位置的花的性分配也存在着差异, 表现在对花粉
和胚珠投入的不同, 从而反映了不同位置花的雌雄
繁殖成功的差异。理论上来说, 先开的花能接受更
多的异交花粉, 应该对胚珠的投入更多, 偏向于雌
性功能; 而后开的花能输出更多的异交花粉, 对花
粉的投入更多 , 具有较高的雄性繁殖成功率
(Robertson, 1992; Brunet & Charlesworth, 1995;
Harder & Barrett, 1996)。
姜花属(Hedychium)是姜科的一个大属, 有50
余种, 分布中心在喜马拉雅地区, 中国有28种, 其
中18个为特有种(Wu & Larsen, 2000)。姜花属植物
花型奇特, 雌、雄蕊外伸位于远离花瓣的一侧, 是
姜科中少数具有不对称花的属之一, 其特殊结构暗
示需要特殊的传粉者。姜花属的植物在每一个花粉
囊的侧面都有一层具有分泌功能的毛, 能分泌一种
粘液来覆盖花粉, 使花粉能粘到传粉的鳞翅目昆虫
的翅膀上(Vogel, 1984)。很早就有该属传粉生物学
方面的零星观察和报道 , Müller(1890)和Kunckel
d’Herculais(1910)观察到天蛾给白姜花(H. coronar-
ium)及其他一些种传粉时的有趣现象, 天蛾把长而
僵直的喙插入到狭窄而弯曲的花冠管中吸取花蜜,
由于吸完花蜜的花冠管中形成了真空, 把天蛾“吸”
住了, 天蛾挣脱的过程中翅膀碰触到翘在一侧的柱
头和花药, 从而完成了传粉。
红姜花(H. coccineum)是姜花属多年生草本植
物, 广泛分布于东南亚热带地区, 在我国主要生长
于广西、西藏东南部和云南南部的海拔700–2,900 m
的森林林缘和路边(Wu & Larsen, 2000)。红姜花的
穗状花序由许多短的蝎尾状聚伞小花序组成, 小花
序内有3–4朵花。我们的初步观察表明, 其花序内部
的开花顺序和其他很多植物从基部至顶部逐次开
花的格局不同, 整个花序上所有的小花序都同步开
花, 使整个花序始终保持有大量的花同时开放, 具
有极其显著的花展示(图1a)。我们对红姜花的花部
特征、开花格局、花序内性资源分配、繁育系统和
传粉生物学开展研究, 通过人工授粉实验, 结合自
378 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
图1 红姜花的花序和访花昆虫。(a)红姜花的花序由许多蝎尾状聚伞小花序组成, 小花序内的花依次开放, 整个花序同时有
大量花开放; (b)一只多型蓝凤蝶正访问红姜花的花序; (c)一只小矩翅粉蝶正访问红姜花; (d)一只访花的小矩翅粉蝶翅膀上粘
有大量红姜花的花粉。箭头指示花粉。
Fig. 1 Inflorescence and visitors of Hedychium coccineum. (a) An inflorescence of Hedychium coccineum contains many cincinnus,
and flowers in a cincinnus blooms on turn, and many flowers bloom on an inflorescence at the same time. (b) A Papilio memnon is
visiting the inflorescence of H. coccineum. (c) A Dercas lycorias is visiting the inflorescence of H. coccineum. (d) A number of pol-
len grains of H. coccineum are stuck on the wing of a visiting Dercas lycorias. The arrow indicates the pollen grains.
然居群的大小、密度、传粉动物的行为、自然结果
率等来探讨红姜花在花序水平上极其显著的花展
示的适应意义。拟探讨以下几方面的问题: (1)红姜
花的繁育系统是怎样的？(2)红姜花极其显著的花
展示有什么适应意义？(3)红姜花的传粉动物有哪
些？它们的访花频率和花展示大小有何关系？
1 材料与方法
1.1 研究地点
本研究主要在2004–2007年红姜花的花期和果
期进行。主要观察地点位于西双版纳热带植物园内
的稀有濒危植物迁地保护区(21°45′ N, 101°02′ E;
海拔580 m)。本区为园内保存的原始沟谷热带雨林,
优势乔木为绒毛番龙眼(Pometia tomentosa)和千果
榄仁(Terminalia myriocarpa), 平均冠层高度为30
m(Zhang & Cao, 1995)。林下野生姜园里约收集栽培
姜科植物150种, 生境和附近红姜花的自然生境极
为相似。此外, 对红姜花的居群大小、密度和自然
结果率调查在云南省普洱菜阳河国家级森林公园
(22°30′ N, 101°22′ E; 海拔1,200 m)进行, 这里的植
被是以西南桦(Betula alnoides)和尼泊尔桤木(Alnus
nepalensis)为优势乔木的常绿阔叶林, 红姜花生长
在林缘或路边。
1.2 研究方法
1.2.1 开花物候和花部特征
在2004–2007年间, 对西双版纳热带植物园栽
培的红姜花和周围的自然居群进行不定期的物候
监测。花期进行花部特征和开花特性的详细观察,
第 3期 高江云等: 红姜花(姜科)同步大量开花的适应意义 379
描述花的结构, 记录每个花序每天的开花总数, 开
花时间和凋谢时间、花药散粉时间。对随机选取的
6个植株18个花序上的30朵花用游标卡尺测量花各
部分的大小, 采用血球计数板按Dafni(1992)的方法
计数花粉数, 胚珠则直接进行计数, 以花粉数和胚
珠数的平均值来计算花粉/胚珠比(P/O ratio)。
为了验证花序内部不同轮次花的性资源分配
是否存在差异, 对小花序内不同轮次花的花粉数和
胚珠数进行了计数。为了避免可能的个体差异或花
序结构的差异, 选取同一个体上的6个花序, 随机
采集花序中部的各5个小花序, 对总共30个小花序
内第一、二、三、四轮的花各30朵进行计数, 利用
单因素方差分析(one-way ANOVA, SPSS ver. 13.0)
对不同轮次的花粉数和胚珠数进行差异性检验。
在红姜花2天的花寿命内, 分别检测开放第一
天和第二天花的花粉活性和柱头可授性。分别在上
午9点和下午3点采集已随机标记好的第一天和第
二天的花的花粉, 均匀置于载玻片上, 加入一滴
MTT溶液, 充分混匀, 风干后重复加入一滴MTT溶
液, 在显微镜下观察并统计着色花粉粒和未着色花
粉粒数目, 花粉粒变为蓝黑色为有活性, 未变色或
黄褐色为无活性 , 每次检测6朵花 , 各3次重复
(Rodriguez-Riano & Dafni, 2000)。柱头可授性根据
人工异交授粉2 h后柱头上花粉萌发情况来判断:
分别在上午9点和下午3点对12朵此前已随机套袋
的花进行异交授粉, 2 h后把采下的花柱立即用FAA
溶液(甲醛、冰醋酸、70%的乙醇按5:5:90的体积比
配制)固定, 此后在荧光显微镜下观察柱头上花粉
的萌发情况, 花粉萌发说明柱头可授性好, 无花粉
萌发说明可授性差, 以萌发的花数来估测柱头的可
授性。
2005年花期, 在菜阳河居群随机选取18个植株
的30个花序, 测量开花茎秆的高度、统计每花序的
小花序数和每小花序的花数。2005年和2006年的果
期, 随机调查红姜花的自然结果率, 统计和记录每
个个体的花序数、每花序的小花序数和每花序的结
果数, 并随机选取30个果实计数种子数。2007年花
期, 在森林公园核心区约1 km2的范围内调查红姜
花的数量和开花个体总的花序数, 测量相邻个体间
的距离。
1.2.2 人工授粉处理和花粉管生长实验
为了检验红姜花自交和异交授粉对结果率的
影响以及自交亲和情况, 进行了不同的人工授粉处
理和花粉管生长实验。
(1)人工授粉处理。于2005年6月10–16日在野生
姜园进行, 设3个处理。 I, 套袋: 套袋直到开花全
部结束; II, 自交授粉: 开花时每天用同一朵花的花
粉进行人工授粉; III, 异交授粉: 开花时每天用相
距5 m以上的另外个体的花粉进行人工授粉。每个
处理均为随机选择的12个植株的12个花序, 在开花
前进行套袋, 授粉后重新进行套袋, 每天统计和记
录开花的数目和授粉的花数。为了避免可能存在的
资源限制对结果率的影响, 每个小花序仅授第一轮
的花, 其余的花在开花前摘除花药和柱头。授粉约8
周后(8月10日)统计结果率, 采收每个处理的所有果
实, 随机选取30个统计种子数。
为了检验红姜花的结实是否存在资源限制, 于
2006年8月6–30日在野生姜园总共16个个体上进行
以下4种授粉处理: I, 第一轮花自交: 对12个花序的
每个小花序内的第一轮花用同一朵花的花粉进行
人工授粉; II, 第一轮花异交: 对14个花序的每个小
花序内的第一轮花用相距5 m以上的另外个体的花
粉进行人工授粉; III, 第一、二轮花异交: 对16个花
序的每个小花序内的第一、二轮花用相距5 m以上
的另外个体的花粉进行人工授粉; IV, 第一、二、三
轮花异交: 对17个花序的每个小花序内的第一、二、
三轮花用相距5 m以上的另外个体的花粉进行人工
授粉。所有授粉的花序在开花前进行套袋, 授粉后
重新套袋, 每天统计和记录开花的数目和授粉的花
数, 不授粉的花在开花前摘除花药和柱头。于2006
年9月18日采收每个处理的所有果实并统计结果率,
随机选取30个统计种子数。
以平均胚珠数来计算不同授粉处理的结籽率
(seed/ovule ratio; %)。对人工授粉处理的结果率和结
籽率, 自然结果率和结籽率, 以及小花序内不同轮
次人工授粉的结果率和结籽率进行单因素方差分
析(one-way ANOVA, SPSS 13.0), 数据分析前先进
行反正弦转换。
(2)花粉管生长实验。在花开的前一天对花序进
行套袋, 花开当天分别进行自交和异交授粉处理,
随后再套袋。在授粉后的2、4、8、16、24、36和
48 h, 每个处理分别采摘12朵花, 把花柱立即用
FAA溶液固定于指管中, 24 h后转移到70%的酒精
中, 随后放入冰箱保存。花粉管的观察参照Dafni
380 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
(1992)的方法。保存的花柱先在8 mol/L的氢氧化钠
溶液中软化12 h, 再用流水冲洗1 h, 用0.1%苯胺蓝
的0.1 mol/L乙酸钾溶液染色4h, 用载玻片将花柱压
碎, 在荧光显微镜下观察花粉萌发和花粉管的生长
情况, 测量和记录花柱和最长花粉管的长度, 以最
长花粉管的长度(Lpt) 和花柱总长度(Ls)的百分比
来度量花粉管的生长速率(v), 即v = Lpt/Ls。
1.2.3 访花动物观察和控制传粉试验
访花动物的观察于2007年7月26–29日在野生
姜园的一侧进行, 同时对3个个体的3个开花花序进
行观察。为了观察访花动物对不同花展示大小的访
问差异, 通过人工摘除多余的花, 在观察期间使花
序1保持有60朵花, 花序2有40朵花, 花序3有5朵花,
花序1和2相距3.5 m, 1和3相距2.5 m, 2和3相距6 m,
周围50 m范围内没有其他开花的红姜花个体。每天
的7:30–18:30连续进行观察, 记录所有访花动物的
访问时间、行为、频率和在花上停留的时间, 并对
各种访花动物进行拍照, 观察结束后捕捉每种访花
动物进行种类鉴定和制作凭证标本。
2 结果
2.1 红姜花开花物候和花部特征
红姜花花期为6月中旬到8月中旬, 果期为7月
至9月下旬。红姜花的花序为穗状花序, 从茎秆顶部
抽生, 开花茎秆的平均高度为1.72 ± 0.05 m (平均值
±标准差, 下同; n = 30), 每茎秆一个花序, 在果实
成熟后逐渐枯死。每个穗状花序具有57.33 ± 1.68
(n = 30)个蝎尾状聚伞小花序, 每个小花序包含3.8
± 0.15(n = 30)朵花(表1), 通常为4朵花, 花序顶部
1/4的小花序只有3朵花。红姜花同一花序上所有的
小花序同步开花, 不同小花序内的花按轮次同步开
放, 即每个花序始终保持所有小花序都有花开放,
整个花序可持续开花8–11 d(图1a)。
在开花的前一天, 花蕾从小花序中抽出, 并不
断伸长, 凌晨2:00–4:00花瓣完全打开, 随后花丝和
花柱伸长, 远远伸出花冠之外, 上午7:00–8:00花药
裂开并散粉。红姜花的花药由2个花粉囊组成, 每个
花粉囊的一侧有一排具有分泌功能的毛, 当花药裂
开散粉时, 能分泌一种胶状物质覆盖花粉。单朵花
持续开放2 d后, 在开花的第二天晚上至第三天凌
晨凋谢, 花寿命为2 d。花为鲜艳的红色, 具花蜜,
但没有任何明显的气味。红姜花的花丝从花冠管顶
部长出, 花冠管、花丝和花药的长度之和相当于花
柱长度(表1), 柱头从2个花粉囊中间伸出, 和花药
紧紧靠在一起, 没有明显的雌雄异位现象(图1a)。
红姜花每朵花的平均花粉数和胚珠数分别为
6,969.82 ± 168.20(n = 90)和75.47±1.59(n = 90), 以
二者平均值来计算的花粉/胚珠比为92.2。同一个体
小花序内不同轮次花之间的花粉和胚珠数存在显
著差异, 胚珠数随轮次增加显著减少(图2; F3,116 =
74.77, P ＜ 0.001, n = 30＝, 而花粉数前三轮随轮
次显著增加, 但第四轮却显著少于第二、三轮, 和
第一轮无显著差异(图2; F3,116 = 34.84, P ＜ 0.001,
n = 30)。
表1 红姜花的植株和花部特征
Table 1 Plant and floral characteristics of Hedychium coccineum
项目
Items
平均值±标准差
Mean ± SE
范围
Range
样本量
Simple size
株高 Plant height (m) 1.72 ± 0.05 1.2–2.3 30
小花序数 No. of cincinnus per inflorescence 57.33 ± 1.68 38–75 30
花数 No. of flowers per cincinnus 3.8 ± 0.15 2–6 30
花丝长度 Filament length (mm) 55.7 ± 0.66 49.82–62.11 30
花药长度 Anther length (mm) 10.08 ± 0.2 8–12.12 30
花柱长度 Style length (mm) 99.86 ± 0.90 88.72–105.27 30
花冠管长度 Corolla tube length (mm) 34.05 ± 0.48 29.61–39.82 30
唇瓣长度 Labellum length (mm) 27.55 ± 0.23 24.64–29.68 30
唇瓣宽度 Labellum width (mm) 17.55 ± 0.29 13.32–20.84 30
花粉数 No. of pollen grains 6,960.8 ± 168.2 3,600–11,775 90
胚珠数 No. of ovules 75.47 ± 1.59 45–118 90
第 3期 高江云等: 红姜花(姜科)同步大量开花的适应意义 381
图2 红姜花小花序内不同轮次花的花粉数和胚珠数。不同
字母表示不同轮次花的花粉数(A、B或C)和胚珠数(a、b、c
或d)差异显著(P < 0.001)。
Fig. 2 The pollen grains and ovule number of different round
flowers in cincinnus of Hedychium coccineum. Statistically
homogeneous grouping based on ANOVA analysis are indi-
cated by the same letter (A, B or C for pollen grains and a, b, c
or d for ovule number(P < 0.001).
在2天的花寿命内, 开花当天检测的花粉活性
较高, 上午和下午分别为98.37%和88.34%, 而开花
的第二天则显著降低, 上午和下午分别为29.20%和
35.30%。柱头可授性则是开花当天上午较低, 仅
30.77%的授粉柱头花粉萌发 , 下午则上升到了
85.71%, 开花的第二天又有所降低, 上午和下午分
别为60.00%和66.67%。
在2007年花期对云南省普洱市菜阳河国家级
森林公园核心区约1 km2的范围进行调查共发现红
姜花个体38株, 其中开花个体19株。 在19株开花个
体中, 3株有3个花序, 5株有2个花序, 11株只有1个
花序。相距最近的2株开花个体之间的距离为21.8
m, 2株个体之间茂密地生长着各种乔灌木、藤本植
物和林下草本植物。
2.2 自交亲和性
2.2.1 不同人工授粉处理的结果率和结籽率
2005年, 套袋处理的花序仅有少量的结果, 平
均结果率为4.39 ± 1.30%(n = 12)。自交和异交授粉
两种处理的结果率没有显著差异, 分别为58.43 ±
5.87%(n = 12)和50.57 ± 3.58%(n = 12), 但都极显著
高于自然结果率6.71 ± 1.26%(n = 12) (F2,33 = 24.49,
P < 0.001; 图3)。2006年, 异交授粉处理的结果率
图3 2005年和2006年红姜花不同授粉处理的结果率。不同
字母表示不同授粉处理的结果率(2005年, A或B; 2006年, a、
b或c)差异显著(P < 0.001)。
Fig. 3 The effects of pollination treatments on fruit set of
Hedychium coccineum in 2005 and 2006. Statistically homo-
geneous grouping based on a one-way analysis of variance are
indicated by the same letter (A or B for 2005 and a, b or c for
2006) above the bars(P < 0.001).
为45.31 ± 3.16%(n = 14), 显著高于自交授粉处理的
结果率(27.70 ± 3.71%, n = 12), 且二者都极显著地
高于自然结果率3.24 ± 0.89%(n = 20)(F2,43 = 76.85,
P ＜ 0.001; 图3)。
对小花序内不同轮数花的授粉试验的结果表
明, 不同处理的结果率有显著差异(F2,44 = 4.78, P =
0.013＜0.05), 其中仅第一轮花异交授粉的结果率
为45.31 ± 3.16%(n = 14), 显著高于第一、二轮花都
异交授粉处理的结果率(33.38 ± 2.48%, n = 16)和第
一、二、三轮花都异交授粉的结果率(30.72 ± 4.20%,
n = 17)。
不同授粉处理的结籽率分别为: 2005年, 自交
授粉处理为13.85 ± 1.19%, 异交授粉为12.15 ±
0.98%, 自然状态为8.54 ± 0.76%; 2006年, 自交授
粉为13.15 ± 1.19%, 第一轮花异交授粉为13.55 ±
1.05%,第一、二轮花异交为15.77 ± 0.80%, 第一、
二、三轮花异交为17.18 ± 0.85%, 自然状态为7.97 ±
0.69%(n = 30)。统计结果表明: 自交和异交授粉处
理的结籽率都极显著高于自然结籽率, 而仅第一轮
花自交和异交处理的结籽率没有显著差异, 但2006
年第一、二轮花异交和第一、二、三轮花异交的结
籽率显著高于2005年异交和2006年自交授粉的结
382 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
籽率(F7,232 = 11.13, P ＜ 0.001)。
2.2.2 自交和异交授粉处理的花粉管生长
从图4可以看出, 红姜花异交和自交授粉处理
的花粉萌发和花粉管生长没有明显差异, 都能在授
粉48 h后生长到子房(图4), 说明红姜花的花粉在柱
头上萌发和花粉管在花柱中生长的过程中不存在
自交不亲和性。
2.3 访花动物及其访花行为
在连续4 d的观察中(除去下雨的时间, 有效观
察时间约33 h), 共观察到4种访花动物。其中, 多型
蓝凤蝶(Papilio memnon)、小矩翅粉蝶(Dercas lyco-
rias)和黑角尖翅粉蝶云南亚种(Appias indra aris-
toxemus)是红姜花有规律的访花者, 也是红姜花有
效的传粉者; 另外, 我们还观察到一种太阳鸟对花
序2有一次偶然的访问, 它停留在花序下面的茎秆
上, 试图吸取花蜜, 但很快就飞走了。多型蓝凤蝶
并不停留在花上, 而是在空中盘旋, 用长长的喙伸
入红姜花的花冠管吸取花蜜(图1b); 小矩翅粉蝶和
黑角尖翅粉蝶云南亚种则停留在红姜花的唇瓣上,
慢慢将喙插入花冠管吸取花蜜(图1c), 它们对同一
个花序访问的停留时间较长, 对花序上的花进行逐
朵访问。在观察期间, 多型蓝凤蝶对3个花序共有
116次访问, 在花序1上的单次访问的停留时间平均
为1分12秒, 每次平均访问3.1朵花; 而2种粉蝶对3
个花序共有83次访问, 其中, 黄色的小矩翅粉蝶有
56次访问, 白色的黑角尖翅粉蝶云南亚种有27次访
问, 小矩翅粉蝶在花序１上单次访问的停留时间平
均为6分36秒, 每次平均访问13.8朵花。在3种蝶类
访花的过程中, 由于红姜花长长的伸出于花冠管的
柱头和花药很容易接触到它们的翅膀, 因而大量花
粉被带走(图1d)。
3种蝶类对红姜花的访问时间主要在11:00–
14:00之间, 对所观察的3个花序的平均访问次数明
显不同, 对花序1(60朵花)和花序2(40朵花)的访问
次数明显多于对花序3(5朵花)的访问次数(图5)。
3 讨论
在对红姜花连续2年的人工授粉试验中, 2005
年自交和异交授粉处理的结果率没有显著差异, 而
2006年自交处理的结果率显著低于异交(图3), 需要
说明的是, 在2006年的试验过程中, 幼果期虫害严
重, 可能对试验结果产生了影响。花粉萌发和花粉
图4 红姜花不同授粉处理后花粉管的生长格局
Fig. 4 The growth pattern of pollen tube in the style of He-
dychium coccineum under two pollination treatments
图5 多型蓝凤蝶、小矩翅粉蝶和黑角尖翅粉蝶云南亚种三
种蝶类对红姜花3个不同大小花序的访问格局(2007年7月
26–29日)
Fig. 5 The visitation patterns on the 3 different inflorescences
of Hedychium coccineum by Papilio memnon, Dercas lycorias
and Appias indra aristoxemus (26–29 July 2007)
管生长实验中, 自交和异交花粉管都能在授粉48 h
后生长到子房(图4), 说明红姜花是自交亲和的。在
已研究过的姜科植物中, 所有种类都是自交亲和的
(Ippolito & Armstrong, 1993; Li et al., 2001; Gao et
al., 2004, 2006; Wang et al., 2004), 但对姜花属植物
繁育系统的详细研究尚未有报道, Holttum(1950)认
为姜花属的一些种类可能是自交不亲和的, 我们的
第 3期 高江云等: 红姜花(姜科)同步大量开花的适应意义 383
研究显示了红姜花为自交亲和植物。
红姜花开花前套袋处理有少量结实(4.39%),
我们认为可能是因为姜花属植物的柱头和花药位
置很接近, 且花粉被一层胶状物质覆盖, 很容易粘
在袋子上, 套袋后由于柱头花药和袋子摩擦而导致
自花授粉。红姜花的柱头和花药的位置虽然非常接
近, 没有明显的雌雄异位现象(表1; 图1a), 但并不
存在自动自花授粉。2005年和2006年的数据都表明
自然结果率和结籽率都极显著低于人工自交和异
交授粉处理, 表明红姜花需要依靠动物进行传粉。
同时, 自然居群存在着严重的传粉者限制。2005和
2006年对红姜花第一轮花的自交和异交授粉处理
的结果率都不到60%(图3), 而且2006年对第一轮花
授粉的结果率显著高于对前2轮花和前3轮花授粉
的结果率, 即一个花序中, 随着授粉花朵数量的增
加而结果率在下降, 说明红姜花的结果也存在着资
源限制。
在有花植物中, 不同植物个体开花物候存在着
极大的差异。根据每天开花的丰富程度 , Jan-
zen(1971)把热带植物分为两种极端的开花格局, 一
种是个体每天只产生很少的花, 但整个花期持续很
长的时间, 通常超过2个月, Gentry(1974)将其命名
为“steady state”; 另一种是个体每天开大量的花,
但花期只持续很短时间, 通常不超过一周, 称为
“big bang”(Gentry, 1974)或“mass-flowering”(Hein-
rich & Raven, 1972)。两种不同的开花格局吸引不同
类型的传粉者, 访问“steady state”植物的传粉者被
认为是个体数量较少但种类却较为丰富, 它们往往
对一个个体的访问时间较短, 在同种个体之间有较
长的移动距离; 而“mass-flowering”植物的传粉者正
相反(Heinrich & Raven, 1972), 这种差异必然导致
了“steady state”植物比“mass-flowering”植物具有较
高的异交传粉比例(Augspurger, 1980)。和同域分布
的其他姜科植物相比, 红姜花居群密度较低, 在调
查的1 km2的范围仅有19株开花个体, 并且每个个
体只有1–3个花序, 但红姜花每个花序却具有57.33
± 1.68(n = 30)个蝎尾状聚伞小花序, 每个小花序大
多有4朵花, 同一花序上所有的小花序同步开花,
不同小花序内的花按轮次同步开放, 整个花序可持
续开花8–11 d, 也就是说, 红姜花的每个花序在整
个开花期间都保持有数十朵花同时开放, 花序水平
上的花展示极为显著, 属于同时大量开花而花期较
短的植物。
红姜花具有许多蝴蝶传粉的典型花部综合征,
如细长的花冠管、丰富的花蜜、无气味、红色的花、
花丝和花柱远远伸出于花冠之外等。对红姜花访花
动物的观察表明其主要传粉者就是蝶类, 观察到的
3种蝶类对红姜花不同大小花序的访问频率随着花
序花展示大小的增加而增加(图5)。传粉者对所访问
花之间的飞行距离影响着后代的适合度(Price &
Waser, 1979; Levin, 1981), 蝶类比其他昆虫有更远
的飞行距离 , 能有效覆盖一个较大范围的居群
(Beattie & Culver, 1979; Schmitt, 1980)。红姜花居群
密度较低, 不同个体之间相隔较远, 个体水平上的
同步大量开花有利于吸引蝴蝶的访问, 而蝶类又有
较大的活动范围, 能有效促进红姜花不同个体之间
的花粉传递。
对于红姜花来说, 花序水平上极为显著的花展
示在起到吸引传粉者访花的同时也会使同株异花
授粉不可避免地发生。尽管同株异花授粉在被子植
物中相当普遍, 并对性资源分配、花部性状以及雌
雄异株的进化等都具有重要的影响, 但在很长一段
时间里, 同株异花授粉一直是繁育系统研究中被忽
视的一个方面(de Jong et al., 1993, 1999; de Jong,
2000), 其生态学意义我们仍然知之甚少(Snow et
al., 1996)。红姜花小花序内不同轮次花的胚珠数随
轮次显著减少, 而花粉数前3轮随轮次显著增加(图
2)。胚珠数的递减, 同时红姜花的结实存在着资源
限制, 说明红姜花一个花序开大量的花并不是为了
增加繁殖保障, 而花粉数前3轮的递增, 说明雄性
功能在增强, 第4轮花的花粉数下降, 明显是受到
资源限制。因此我们认为, 红姜花在花序水平上极
为显著的花展示一方面起到吸引传粉者的作用, 另
一方面, 由于其花粉由一层胶状物质覆盖, 蝶类翅
膀一次接触就可能带走所有花粉(图1d), 造成大量
花粉的浪费, 而红姜花的大量开花能增加花粉的供
应, 产生花粉分散包装的效应, 提高红姜花个体的
雄性适合度。
红姜花的花寿命为2 d, 但每个蝎尾状聚伞小
花序具3–4朵花, 小花序内的花依次开放, 因而一
个小花序的寿命为6–8 d。但红姜花小花序内花朵数
的增加并没有起到增加繁殖保障的作用, 假设1个
小花序只开1朵花, 同时花寿命增加为6–8 d, 那么
花展示大小不变的同时又能够节省用于开更多花
384 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 20卷
的资源投入。红姜花为什么不采用这样的策略呢？
植物的花寿命是由雌、雄适合度的增加和维持花开
放所需投入之间的平衡来决定的 (Ashman &
Schoen, 1994; Schoen & Ashman, 1995), 同时许多
研究证明, 植物的花部特征主要是为了适应传播花
粉, 而对胚珠受精的影响较小(Willson & Rathcke,
1974; Queller, 1983; Bell, 1985), 昆虫的一次访问即
可使胚珠受精, 而生产出来的花粉如果要完全扩散
出去则需要昆虫的多次访问, 从这个意义上来说,
花是雄性器官(张大勇, 2000)。红姜花1个小花序内
开多朵花, 同时前3轮花花粉数的递增, 有利于花
粉的分散输出, 减少花粉的浪费, 红姜花采用这样
的策略是由雄性适合度的增加和对花朵资源投入
之间的平衡所决定的。
致谢: 感谢中国科学院西双版纳热带植物园杨大荣
研究员对本研究所涉及访花昆虫的鉴定。
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(责任编委: 黄双全 责任编辑: 周玉荣)