全 文 ：植物生态学报 2014, 38 (2): 103–115 doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00010
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期Received: 2013-05-07 接受日期Accepted: 2013-12-11
* 通讯作者Author for correspondence (E-mail: yfbai@ibcas.ac.cn)
典型草原建群种羊草对氮磷添加的生理生态响应
白 雪1,2 程军回1,2 郑淑霞1 詹书侠1,2 白永飞1*
1中国科学院植物研究所植被与环境变化国家重点实验室, 北京 100093; 2中国科学院大学生命科学学院, 北京 100049
摘 要 由于人类活动和气候变化的共同作用, 大气氮(N)沉降日益加剧, 使得陆地生态系统中的可利用性N显著增加, 生态
系统更易受其他元素如磷(P)的限制。然而, 目前关于N、P养分添加对草原生态系统不同组织水平的影响研究较少, 相关机制
尚不清楚。该文以内蒙古典型羊草(Leymus chinensis)草原为研究对象, 通过连续两年(2011–2012年)的N和P养分添加实验, 研
究建群种羊草的生理生态性状、种群生物量和群落初级生产力对N、P添加的响应及其适应机制。结果表明: 羊草草原不同
组织水平对N、P添加的响应不同。群落水平上, 地上净初级生产力在不同降水年份均受N和P元素的共同限制, N、P共同添
加显著提高了地上净初级生产力; 物种水平上, N、P添加对羊草种群生物量和密度, 以及相对生物量均没有显著影响, 表明
羊草能够维持种群的相对稳定; 个体水平上, 在正常降水年份(2011年), 羊草生长主要受N素限制, 而在湿润年份(2012年),
降水增加使得羊草生长没有受到明显的养分限制。羊草通过增加比叶面积、叶片大小和叶片N含量, 提高整体光合能力, 以
促进个体生长。总之, 内蒙古典型草原群落净初级生产力受N、P元素共同限制, 作为建群种的羊草, 其对N、P添加的响应因
组织水平而异, 也受年际间降水变化的影响。
关键词 地上净初级生产力, 羊草, 形态性状, 氮磷添加, 组织水平, 生理性状, 典型草原
Ecophysiological responses of Leymus chinensis to nitrogen and phosphorus additions in a
typical steppe
BAI Xue1,2, CHENG Jun-Hui1,2, ZHENG Shu-Xia1, ZHAN Shu-Xia1,2, and BAI Yong-Fei1*
1State Key Laboratory of Vegetation and Environmental Change, Institute of Botany, Chinese Academy of Sciences, Beijing 100093, China, and 2College of Life
Sciences, University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China
Abstract
Aims The accelerated atmospheric nitrogen (N) deposition due to human activity and climate change greatly
increases the availability of reactive N in terrestrial ecosystems, leading to limitations of other nutrient elements
such as phosphorus (P). The effects of N and P additions on grassland ecosystems across different organizational
levels, however, have rarely been studied; particularly the underpinning mechanisms remain unclear. Our objec-
tive is to examine the effects of N and P additions on aboveground net primary productivity and functional traits
of Leymus chinensis, which is a dominant species in the typical steppe of Inner Mongolia, and to study nutrient
limitations at different organizational levels in a L. chinensis steppe induced by N and P additions.
Methods We conducted a field manipulation experiment with additions of N (10.5 g N·m–2·a–1) and P (32 g
P2O5·m–2·a–1) in a L. chinensis steppe ecosystem in Inner Mongolia in 2011 and 2012. The aboveground primary
productivity, population biomass and density, whole-plant traits (e.g., individual biomass and stem-leaf biomass
ratio), leaf physiological (e.g., photosynthetic rate, water use efficiency, and leaf N content) and morphological
traits (e.g., leaf area and specific leaf area) of L. chinensis were investigated.
Important findings Our results showed that N and P additions had different effects on the aboveground biomass
at different organizational levels. The aboveground net primary productivity was greatly enhanced by the com-
bined N and P additions in 2011 (normal precipitation) and 2012 (above average precipitation), indicating the
co-limitation of N and P at the community level. At the species level, N and P additions had no significant effects
on population biomass, density, and relative biomass of L. chinensis in both years, indicating that this species
could maintain population stability. The individual biomass of L. chinensis was increased by N addition in 2011;
whereas it was not affected by either N or P addition in 2012. It is suggested that the growth of L. chinensis may
be subjected to N limitation in the dry year, but not to any nutrient limitation in the wet year due to water media-
tion. Leymus chinensis exhibited high specific leaf area, leaf size and leaf N content, and high photosynthetic yield
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in response to N enrichment. In conclusion, our results indicate that the primary productivity of typical steppe in
Inner Mongolia is co-limited by N and P availability. The functional traits of L. chinensis in response to N and P
additions are dependent on the organizational level and mediated by interannual precipitation fluctuations.
Key words aboveground net primary productivity, Leymus chinensis, morphological traits, nitrogen and phos-
phorus additions, organizational level, physiological traits, typical steppe

近年来, 受人类活动和气候变化的影响, 大气
氮(N)沉降日益加剧, 使得陆地生态系统中可利用
性N显著增加(Verhoeven et al., 1996; Vitousek et al.,
1997; Clark & Tilman, 2008)。在过去10年中, 我国草
地生态系统的N沉降水平为5.2–18.7 kg·hm–2·a–1, 而
未来40年我国草地生态系统仍面临较高的N沉降量
(Yang et al., 2012)。这种外源性N输入一方面可以缓
解生态系统的N限制, 对植物生长产生促进作用
(Aber et al., 1989)。研究表明: 受持续增加的N沉降
影响, 过去21年(1980–2000年), 我国陆地生态系统
中植物叶片N含量平均增加了32.8% (Liu et al.,
2013)。但另一方面, 有效N增加将影响植物对元素
的需求平衡, 使生态系统更易受其他元素如磷(P)的
限制, 从而引起群落结构和生态系统功能的变化
(Phoenix et al., 2003; Menge & Field, 2007; Bobbink
et al., 2010)。
有关N沉降对P元素需求平衡的影响, 目前主
要有两种假设: 一种观点认为, 由于土壤中P主要
来源于岩石风化且P输入随土壤年龄的增加而减少
(Walker & Syers, 1976), 同时因P在土壤中的周转能
力低于N (Aerts & Chapin, 2000), 持续N沉降将导致
生态系统从N限制转向P限制(Aerts et al., 1992;
Peñuelas et al., 2012)。这一观点在北半球一些草地
生态系统中得到了验证(Phoenix et al., 2003; Menge
& Field, 2007)。另一种观点认为, N沉降背景下, 生
态系统将会受N和P的共同限制, 即植物生长对N、P
共同添加的响应高于对N、P单独施加的响应(Elser
et al., 2007; Harpole et al., 2011)。这是因为植物光合
作用需要大量的酶(主要为Rubisco酶, N为其主要组
分)参与, 而这类酶的合成由核糖体(P为其主要组
分)完成。Marklein和Houlton (2012)比较了前人关于
N、P添加对磷酸酶活性的影响, 发现施加N肥后, 陆
地植物会把多余的N分配给磷酸酶以增强其活性,
从而降低P限制对植物生产力的影响。这种N和P在
吸收和利用上的相互依赖, 使得植物生长在一定程
度上受二者的共同限制(Ågren, 2004; Ågren et al.,
2012)。Lü等(2013)对内蒙古典型草原的研究结果也
显示, 连续4年的N素添加提高了土壤中有效N和P
含量以及优势物种叶片的N和P含量, 但降低了叶
片N和P的回收效率(resorption efficiency), 说明N素
添加同时加速了N、P的循环过程, 也表明N、P在植
物吸收和利用过程中存在耦合作用 (Lü et al.,
2013)。考虑到上述观点虽然在N、P具体限制因子
上存在差异, 但在不同生态系统均得到相应的验证
和支持, 意味着除了N、P添加量的差别外, 生态系
统对N、P添加的响应, 可能受植被类型、群落组成
和土壤养分本底等因素的影响。
针对世界上分布面积最大的植被类型——草原
生态系统不同组织水平对N添加的响应规律和机制,
已开展了很多研究, 并取得了较为明晰的认识。叶
片水平上, 优势物种的净光合速率(Pn)在低N添加
水平下增加, 但在高N添加水平下无明显响应(Chen
et al., 2005), 且比叶面积(SLA)对N添加的响应因物
种而异(万宏伟等, 2008; 黄菊莹等, 2012)。个体水平
上, 个体大小对N添加的响应阈值、格局和变异程度
也因物种不同而异(Niu et al., 2008; Pan et al.,
2011)。物种水平上, 对常见种而言, 一些物种多度
的增加, 伴随着其他物种多度的减少(Tilman, 1987;
Bai et al., 2004)。群落水平上, 长期N添加导致物种
丰富度降低(Foster & Gross, 1998; Clark & Tilman,
2008; Yang et al., 2011), 而地上净初级生产力
(ANPP)受水分与N耦合作用的影响(Bai et al., 2010;
Lan & Bai, 2012)。然而, 与N添加相比, 有关P添加
以及N、P共同添加对草原生态系统结构与功能的影
响研究, 大多集中于群落水平。因此, 进一步分析不
同组织水平关键植物性状对P添加以及N、P共同添
加的响应, 有助于更好地理解N沉降背景下, 草原
生态系统结构与功能的变化和适应机制。
内蒙古草原不仅是欧亚大陆草原的主要组成
部分, 其物种组成和群落结构也是我国温带草原的
典型代表。羊草(Leymus chinensis)是内蒙古典型草
原的主要优势种和建群种, 在东北草原和内蒙古草
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原经常形成大面积的单优种植被(祝廷成, 2004)。叶
片化学计量结果显示, 内蒙古草原植物因叶片P含
量较低, 致使N:P高于新疆和西藏草原(He et al.,
2008), 但土壤有效P含量接近于全国平均值, 在某
些地方, 甚至超过了全球平均值, 且叶片P和土壤
有效P含量间并无显著相关关系(耿燕等, 2011; 丁
小慧等, 2012)。这种叶片P和土壤有效P含量的不一
致, 意味着内蒙古草原植物对P的吸收利用可能受
其他潜在因素的影响。本文以内蒙古典型羊草草原
为研究对象, 通过设置连续两年(2011–2012年)的N
和P添加实验, 研究建群种羊草的生理生态性状、种
群特征和群落ANPP对N、P添加的响应及其适应机
制。主要回答两个方面的科学问题: 1) N、P单独添
加和N、P共同添加对羊草群落初级生产力、羊草的
种群生物量和个体生物量有何影响, 不同组织水平
的养分限制因子有何不同？2)羊草的整株性状(个
体生物量、茎叶比等)、叶片形态性状(叶面积、SLA
等)和生理性状(Pn、水分利用效率(WUE)、叶片N含
量等)是如何对N、P添加做出响应的, 是否受年际间
降水变化的影响？羊草对养分添加的适应机制是什
么？
1 材料和方法
1.1 研究地概况
研究地位于内蒙古锡林郭勒草原内蒙古锡林
郭勒草原生态系统国家野外科学观测研究站(IMG-
ERS)的羊草群落长期实验样地内, 该样地围建于
1999年。样地的地理坐标为43˚32′45′′–43˚33′10′′ N,
116˚40′30′′–116˚40′50′′ E, 海拔约1 224 m。该区域气
候属温带半干旱大陆性气候, 年降水量为346.1 mm
左右, 80%的降水集中于5–8月；年平均气温为0.3
℃, 最低月平均气温为–21.6 ℃ (1月份), 最高月平
均气温为19.0 ℃ (7月份)。土壤为暗栗钙土, 表层土
壤(0–20 cm)的有机碳、全N和全P的含量分别为
15.0、1.7和0.3 g·kg–1, 土壤pH值为7.5。群落类型属
于典型的羊草草原群落, 以广旱生根茎禾草羊草为
主要建群种, 两年实验期间, 对照样地内羊草的相
对多度和生物量分别为16.9%和21.8%。样地内其他
优势种主要有大针茅(Stipa grandis)、羽茅(Achna-
therum sibiricum)、冰草(Agropyron cristatum)和糙隐
子草(Cleistogenes squarrosa)等旱生密丛禾草。
根据实验样地的气象监测数据, 2011和2012年
实验期间的月平均气温与多年(2000–2010年)气温
平均值呈相同变化趋势, 2011年生长季(5–8月)降水
量 (234.1 mm)也接近于多年平均生长季降水量
(202.6 mm), 但2012年生长季降水量(343.6 mm)远
高于多年平均降水量和2011年生长季降水量(图1)。
因此, 与往年相比, 2011年是正常降水年份, 2012年
为湿润年份。
1.2 实验设计
2011年6月中旬, 在羊草样地设置N、P养分添加
实验。实验设计包括两个养分添加处理(N、P), 每
个处理两个水平(对照和添加), 共计4个实验处理,
即对照、N素添加、P素添加和N、P共同添加(CK、
N、P、N + P)。N、P添加处理分别为10.5 g N·m–2 (施
用30 g·m–2 NH4NO3)和32 g P2O5·m–2 (施用200 g·m–2
过磷酸钙), 将肥料均匀撒到各小区。根据内蒙古草
原生态系统定位研究站自2000年设置的长期N
(0、1.75、5.25、10.50、17.50、28.00 g N·m–2)和P (0、
2、4、8、16、32 g P2O5·m2)添加梯度实验平台(Bai et
al., 2010; Lan & Bai, 2012), 本实验采用较高的N
(10.5 g N·m–2)和P (32 g P2O5·m–2)添加量, 以确保对
植物生长有明显的影响。每个处理5次重复, 对照为
9次重复, 共计24个小区, 随机排列, 每个小区面积
为1.5 m × 1.5 m, 间距为1 m。
1.3 群落调查与植物功能性状测定
2011年7月中旬, N、P添加处理后一个月, 在每
个小区内设置0.5 m × 0.5 m的固定观测样方, 进行
羊草分蘖数调查, 羊草种群密度为单位面积内分蘖
个体数。对于每一处理随机选择3个重复小区, 在每
个小区内随机选取3株羊草进行标记, 选取顶端完
全展开的1个健康叶片, 测定叶片光合生理特征参
数。利用LI-6400便携式光合作用测定系统(LI-COR,
Lincoln, USA), 测定羊草叶片的Pn (µmol CO2·m–2·
s–1)、蒸腾速率(Tr, mmol H2O·m–2·s–1)、气孔导度(Gs,
mol H2O·m–2·s–1)和胞间CO2浓度(Ci, µmol CO2·
mol–1)等气体交换参数。用标准光源(LI-6400-02B)
控制光强为1 500 µmol photons·m–2·s–1, 用CO2小钢
瓶控制参比室CO2浓度为400 μmol CO2·mol–1, 测定
时使用开放式气路, 空气流速为500 µmol·s–1。进一
步计算WUE (µmol CO2·mmol–1 H2O)和气孔限制值
(Ls), 计算公式为: WUE = Pn/Tr和Ls = 1 – Ci/Ca, 其
中, Ca为大气CO2浓度(400 μmol CO2·mol–1)。每株羊
草测定1个叶片, 每个处理3个重复, 共测定9个植
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图1 实验样地的月降水量和月平均温度的变化。
Fig. 1 Monthly precipitation and monthly mean air temperature of the study site.


株叶片。为了尽可能准确地反映生长季羊草的光合
生理特性, 本实验于7月中、下旬各测定一次, 取两
次测量数据的平均值进行数据分析。
2011年8月24日, N、P添加处理后两个月, 对标
记测定光合生理特性的羊草植株进行整株性状和叶
片形态性状测定。首先测量羊草自然生长状态的株
高, 然后将地上部分剪下带回实验室, 进行分茎、叶
和果穗处理, 同时记录叶片数量。利用LI-3100C型
便携式叶面积仪(LI-COR, Lincoln, USA)测定叶面
积。然后将各部分样品于70 ℃烘干后称重, 可得到
每株羊草的茎生物量、叶生物量、茎叶比(茎生物量
与叶生物量之比)和单株生物量(茎、叶和果穗生物
量之和)。进一步计算单个叶片面积、叶片质量和
SLA, 植株的光合产量为光合速率与总叶面积的乘
积。叶片样品用于N、P养分含量分析 , 全N用
CHNOS元素分析仪(vario El III, Elementar Ana-
lysensysteme GmbH, Hanau, Germany)测定, 全P用
钼锑钪比色法(6505紫外分光光度计, Jenway, Stone,
UK)测定。在每个处理小区, 设置1.5 m × 0.5 m样方
进行群落调查, 按物种测定株高、密度(株丛数)和地
上生物量。其中, 羊草株丛数为分蘖个体数, 即每个
分蘖个体作为一个独立株丛。单位面积样方内的总
生物量即可代表群落的ANPP (g·m–2), 羊草种群的
相对生物量为其地上生物量与群落生物量之比。
2012年的群落调查与植物功能性状的观测时间、方
法和频次与2011年相同。
1.4 统计分析
数据分析利用SAS 9.2 (SAS Institute Inc., Cary,
USA)统计分析软件。采用非平衡两因素方差分析
(unbalanced two-way ANOVA), 将N、P添加处理和
实验年份(2011、2012年)作为固定因子, 分析各因子
单独及交互作用对群落初级生产力、羊草种群特征
和功能性状的影响；同一年份处理间的差异采用非
平衡单因素方差分析(unbalanced one-way ANOVA)
和最小显著差异(LSD)多重比较方法, 年份间差异
采用独立样本T检验分析。以对照为参照, 计算每个
处理下个体生物量、SLA和光合产量与相应对照值
的比率, 即为响应值, 用线性回归分析羊草个体生
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物量响应值与SLA、光合产量响应值的关系。
2 结果和分析
2.1 群落ANPP和羊草种群特征对N和P添加的响
应
N、P添加(p < 0.000 1)和实验年份(p = 0.001)
对群落ANPP均有显著影响, 但实验处理与年份的
交互作用对ANPP无显著影响(表1)。与对照相比, N、
P单独添加对ANPP无明显影响, 但N、P共同添加使
ANPP在 2011年和 2012年分别提高了 41.4%和
106.1%, 且 2012年群落 ANPP低于 2011年 (p =
0.002 5, 图2)。养分添加处理对羊草的种群生物量、
密度和相对生物量均无显著影响, 但年份对其影响
显著(p < 0.000 1, 表1)。与2011年相比, 2012年羊草
的种群生物量、密度和相对生物量分别降低了
73.8%–92.3%、79.1%–91.7%和61.3%–84.9% (图2)。
2.2 羊草整株性状和叶片形态性状对N和P添加的
响应
N、P添加处理对羊草的整株性状无明显影响,
仅对叶面积有显著影响(p = 0.007), 年份仅对茎叶
比有显著影响(p = 0.001), 实验处理与年份的交互
作用对各个形态性状均无明显影响(表1)。对于整株
性状, 羊草的个体生物量、茎生物量、叶生物量和
茎叶比对N和P添加的响应因年份而异。与对照相
比, 2011年N添加使羊草的个体生物量、茎生物量和
叶生物量分别提高了45.1%、51.4%和39.1%, 而P添
加对各项指标无显著影响, N、P共同添加也使羊草
的个体生物量、茎和叶生物量分别提高了45.9%、
53.9%和40.6% (图3)。2012年N、P单独添加和N、P
共同添加对羊草的各项整株性状均没有显著影响,
但 2012年羊草的茎叶比明显低于 2011年 (p =
0.000 3, 图3)。
羊草叶片形态性状对N、P添加的响应与整株性
状较为相似。与对照相比, 2011年N添加使羊草的叶
面积和叶片质量分别增加了31.7%和18.4%, 而P添
加对叶片性状无显著影响, N、P共同添加对叶片面
积无显著影响, 但增加了叶片质量约19.9% (图4)。3
种添加处理对SLA无明显影响。2012年N、P单独添
加和N、P共同添加对羊草的叶片形态性状均无显著
影响(图4)。
2.3 羊草叶片生理性状对N和P添加的响应
N、P添加处理对羊草的光合生理参数无明显影
响, 仅对叶片N和P含量有显著影响(p < 0.000 1),
年份仅对叶片P含量(p = 0.001)、Gs、Ci和Ls (p <


表1 N、P添加处理和年份对群落初级生产力、羊草种群特征和功能性状的影响
Table 1 Effects of N and P additions and year on community aboveground net primary productivity, population traits and plant
functional traits of Leymus chinensis
因素 Factor df 群落特征和植物功能性状 Community characteristics and plant functional traits
ANPP PB PD RAB
处理 Treatment (T) 3 <0.000 1 0.788 0.505 0.373
年份 Year (Y) 1 0.001 <0.000 1 <0.000 1 <0.000 1


群落地上净生产力和
羊草种群特征
ANPP and population
traits of L. chinensis T × Y 3 0.278 0.493 0.828 0.980
IB LB SB SLR SLA LA LM
处理 Treatment (T) 3 0.069 0.075 0.114 0.701 0.144 0.007 0.069
年份 Year (Y) 1 0.885 0.203 0.106 0.001 0.066 0.993 0.885


羊草形态性状
Morphological traits of
L. chinensis
T × Y 3 0.140 0.234 0.073 0.368 0.649 0.539 0.140
N P Pn Tr Gs Ci WUE Ls
处理 Treatment (T) 3 <0.000 1 <0.000 1 0.117 0.085 0.293 0.731 0.282
年份 Year (Y) 1 0.817 0.001 0.980 0.135 <0.000 1 <0.000 1 0.279 <0.000 1


羊草生理性状
Physiological traits of
L. chinensis
T × Y 3 0.871 0.001 0.667 0.626 0.930 0.612 0.079 0.656
ANPP, 群落地上净初级生产力; Ci, 胞间CO2浓度; Gs, 气孔导度; IB, 个体生物量; LA, 叶面积; LB, 叶生物量; LM, 叶质量; Ls, 气孔限制值;
N, 叶片氮含量; P, 叶片磷含量; PB, 羊草种群生物量; PD, 羊草种群密度; Pn, 净光合速率; RAB, 羊草种群相对生物量; SB, 茎生物量; SLA,
比叶面积; SLR, 茎叶比; Tr, 蒸腾速率; WUE, 水分利用效率。
ANPP, aboveground net primary productivity; Ci, intercellular CO2 concentration; Gs, stomatal conductance; IB, individual biomass; LA, leaf area; LB,
leaf biomass; LM, leaf dry mass; Ls, stomatal limitation; N, leaf nitrogen content; P, leaf phosphorus content; PB, population biomass; PD, population
density; Pn, net photosynthetic rate; RAB, relative aboveground biomass; SB, stem biomass; SLA, specific leaf area; SLR, stem: leaf biomass ratio; Tr,
transpiration rate; WUE, water use efficiency.
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图2 N、P添加对群落地上净初级生产力、羊草种群生物量、密度和相对生物量的影响(平均值±标准误差, n = 5)。CK, 对照;
N, 氮添加; P, 磷添加; N + P, 氮、磷共同添加。不同小写字母表示处理间差异显著(p < 0.05); NS表示处理间差异不显著(p >
0.05)。
Fig. 2 Effects of N and P additions on aboveground net primary productivity (ANPP), population biomass, density, and relative
biomass of Leymus chinensis (mean ± SE, n = 5). CK, control; N, N addition; P, P addition; N + P, N and P additions. Different
lower-case letters indicate significant differences among treatments (p < 0.05); NS indicates non-significant difference among treat-
ments (p > 0.05).


0.001)有显著影响, 实验处理与年份的交互作用仅
对叶片P含量(p = 0.001)有显著影响(表1)。与对照相
比, 2011年N添加显著提高了叶片N含量约18.6%,
但对叶片的P含量影响不大；P添加显著提高了叶片
P含量约33.4%, 但对叶片N含量影响不大；N、P共
同添加使叶片N、P含量分别增加了34.6%和36.9%
(图5)。2012年, 养分添加对叶片N和P含量的影响与
2011年相似。N添加和N、P共同添加显著提高了叶
片N含量, 而P添加和N、P共同添加显著提高了叶片
P含量(图5)。2012年, 羊草叶片P含量、Gs和Ci显著
高于2011年, 而Ls明显低于2011年。
2.4 植物功能性状之间的关系
虽然N、P添加处理显著提高了羊草叶片N和P
含量, 但相关分析表明, 叶片N、P含量与光合生理
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图3 羊草的整株性状对N、P添加的响应(平均值±标准误差, n = 9)。CK, 对照; N, 氮添加; P, 磷添加; N + P, 氮、磷共同添加。
不同小写字母表示处理间差异显著(p < 0.05)。NS表示处理间差异不显著(p > 0.05)。
Fig. 3 The whole-plant traits of Leymus chinensis in response to N and P additions (mean ± SE, n = 9). CK, control; N, N addition;
P, P addition; N + P, N and P additions. Different lower-case letters indicate significant differences among treatments (p < 0.05). NS
indicates non-significant difference among treatments (p > 0.05).


性状(如Pn、Tr和WUE)和整株性状(如个体生物量、
茎生物量和叶片生物量)之间均无显著相关关系
(p > 0.05)。在N、P共同添加处理下, 羊草的个体生
物量响应值与SLA响应值呈正相关关系(p = 0.007 3,
图6A), 在N添加处理下, 个体生物量响应值与光合
产量响应值呈正相关关系(p = 0.075 7, 图6B)。
3 讨论
3.1 草地生态系统不同组织水平对N、P添加的响应
N和P是陆地生态系统中植物生长的主要限制
110 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (2): 103–115

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图4 羊草的叶片形态性状对N、P添加的响应(平均值±标准误差, n = 9)。CK, 对照; N, 氮添加; P, 磷添加; N + P, 氮、磷共同
添加。不同小写字母表示处理间差异显著(p < 0.05)。NS表示处理间差异不显著(p > 0.05)。
Fig. 4 Leaf morphological traits of Leymus chinensis in response to N and P additions (mean ± SE, n = 9). CK, control; N, N addi-
tion; P, P addition; N + P, N and P additions. Different lower-case letters indicate significant differences among treatments (p < 0.05).
NS indicates non-significant difference among treatments (p > 0.05).


元素。近年来, 随着大气N沉降的增加, 陆地生态系
统中有效N增加(Verhoeven et al., 1996; Vitousek et
al., 1997; Clark & Tilman, 2008), 以致于一些原本受
N限制的植被出现“N饱和现象”, 而转变为受P或其
他养分元素的限制(Aerts et al., 1992; Phoenix et al.,
2003; Menge & Field, 2007; Peñuelas et al., 2012)。大
多数研究表明, 草地生态系统主要受N限制(Hooper
& Johnson, 1999; LeBauer & Treseder, 2008; Bai et
al., 2010), 但也有研究认为, 由于N沉降的加剧, 草
地生态系统可能由N限制逐渐转向受N、P共同限制
(Craine et al., 2008)。根据已有研究, N、P共同添加
时, 生态系统可能受N或P限制, 也可能受两种元素

的共同限制(Aerts et al., 1992; Harpole et al., 2011)。
以群落净初级生产力为例, 如果其仅在N、P共同添
加时显著增加, 则认为生态系统受N、P共同限制；
如果净初级生产力仅在N或P单独添加时显著增加,
则认为生态系统更易受N或P单一元素限制(Harpole
et al., 2011)。目前, 关于N、P添加对草地生态系统
的养分限制研究, 多集中于群落水平, 且普遍认为
群落初级生产力主要受N限制(Bennett & Adams,
2001; Yu et al., 2009)。然而, 本研究发现, 在内蒙古
典型草原, 不同组织水平对N、P添加呈不同的响应
方式。群落水平上, 在正常降水年份(2011年)和湿润
年份(2012年) , N、P共同添加显著提高了群落
白雪等: 典型草原建群种羊草对氮磷添加的生理生态响应 111

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图5 羊草叶片N和P含量对N、P添加的响应(平均值±标准误差, n = 9)。CK, 对照; N, 氮添加; P, 磷添加; N + P, 氮、磷共同添
加。不同小写字母表示处理间差异显著(p < 0.05)。
Fig. 5 Responses of leaf N and P contents to N and P additions of Leymus chinensis (mean ± SE, n = 9). CK, control; N, N addi-
tion; P, P addition; N + P, N and P additions. Different lower-case letters indicate significant differences among treatments (p < 0.05).




图6 羊草个体生物量与比叶面积(A)、光合产量(B)响应值之间的关系。N, 氮添加; P, 磷添加; N + P, 氮、磷共同添加。样本
量(n) = 9。
Fig. 6 Relationships of individual biomass response ratio with the response ratios of specific leaf area (SLA) (A) and photosynthetic
yield (B) of Leymus chinensis. N, N addition; P, P addition; N + P, N and P additions. Sampling size (n) = 9.


ANPP, 而N、P单独添加对其无明显影响, 表明典型
草原ANPP主要受N、P共同限制。个体水平上, 2011
年N添加和N、P共同添加显著提高了羊草的个体生
物量, 且两种处理间差异不显著, 而P添加对各项
性状指标无明显影响, 表明N肥和P肥之间没有明
显的耦合效应, 羊草的个体生长主要受N限制, 而P
添加并没有促进羊草对N的吸收利用。虽然N、P添
加显著增加了羊草个体生物量, 但与对照相比, 羊
112 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (2): 103–115

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草种群密度在N、P添加下有降低趋势(虽然统计检
验并不显著), 以致种群生物量没有明显变化。在湿
润年份(2012年), 羊草的个体生物量对N、P养分的
累积添加均没有明显响应, 各处理与对照之间均没
有显著差异, 表明羊草的个体生长没有受到明显的
养分限制。其原因可能是2012年生长季的降水量
(343.6 mm)约为2011年(234.1 mm)的1.5倍, 且明显
高于该地区多年平均生长季降水量(202.6 mm), 降
水增加一方面使水分限制得到了缓解, 另一方面,
N、P共同添加时, 降水增加使得2012年6–7月表层
土壤中净氮矿化速率显著增加, 意味着土壤中植物
可利用的无机N含量增加, 而在2011年6–7月, 土壤
净氮矿化速率显著下降。因此, 2012年生长季降水的
增加, 在一定程度上缓解了羊草生长的水分和养分
限制。
草地生态系统中, 群落和物种水平对N、P添加
的响应不同, 其原因可能是: 根据生态位理论, 在
时间和空间上, 群落内每个物种对不同养分元素的
吸收利用和最低需求不同, 因而影响植物生长的养
分限制因子可能不同 (Tilman, 1982; Hill et al.,
2006)。例如, Hill等(2006)对澳大利亚温带草原10个
主要物种的研究表明, 当土壤中P匮乏时, 大多数
植物通过降低根系直径、增加比根长提高对土壤P
的吸收利用, 而土壤中N匮乏时, 仅有少数植物通
过根系形态改变提高对土壤N的吸收利用。通过对
内蒙古典型草原长期N素添加实验的研究, Bai等
(2010)发现, 随着N添加量增加, 土壤中可利用水分
降低, 羊草由于具有较强的耐旱性和克隆型繁殖特
点, 可以维持较高的分蘖速率而受益于N添加, 而
一年生植物如灰绿藜(Chenopodium glaucum)、猪毛
菜(Salsola collina)等, 其种子萌发依赖于土壤水分
且生长阶段WUE较低, 因而其生长并未从N添加中
受益。这些研究结果表明, 物种水平上, 养分限制因
不同物种而异, 一些物种生长可能主要受N素限制,
而另一些物种则更易受P素限制, 从而导致群落水
平上综合表现为N、P共同限制。
3.2 羊草对N添加的适应机制
本实验中, 2011年N添加显著增加了羊草的个
体生物量、茎生物量和叶生物量, 以及叶片N含量、
叶面积和叶片质量, 但对叶片的光合生理特性无明
显影响, 表明N添加对羊草的个体生长具有明显的
促进作用, 羊草主要通过形态性状的改变(如叶片
增大和个体增加), 而维持相对稳定的光合生理过
程来提高其适应能力。这些结果与早期该样地长期
N添加梯度实验取得的研究结果较为一致(Zhang et
al., 2004; Chen et al., 2005; 万宏伟等, 2008)。Chen
等(2005)研究发现, 连续两年的高水平N添加(10.5、
17.5、28.0 g N·m–2), 使得羊草的叶片N含量显著增
加, 但其Pn并未明显提高。万宏伟等(2008)研究认
为, 羊草通过提高其SLA、叶片N含量和叶绿素含量
等多重调节功能, 使N素得到最优化配置, 以提高
自身的光竞争力。本实验中, N、P共同添加处理下,
羊草的个体生物量与SLA呈显著正相关关系, N添加
处理下, 虽然叶片光合速率没有提高, 但个体生物
量与植株的总光合产量(叶片光合速率×总叶面积)
呈正相关关系, 表明羊草通过增加叶片光合作用面
积, 提高其整体光合能力, 促进个体生长。
虽然N添加促进了羊草的个体生长, 使其个体
生物量显著增加, 但其种群密度、种群生物量和相
对生物量没有明显变化, 表明羊草作为典型草原的
主要建群种和优势种, 能够维持种群的相对稳定。
然而, Bai等(2010)基于羊草样地长期N添加实验的
研究结果发现, 尽管早期N添加并未对多年生根茎
禾草(羊草占主要位置)的种群生物量产生明显影响,
但当实验处理4年后, 羊草的种群生物量显著降低,
多年生根茎禾草被一年生植物替代。其原因是, 随
着实验处理年限增加, N添加量产生累积效应, 群落
内植物生长不再受养分限制。一年生植物作为机会
主义物种, 由于具有较短的生活史和较高的生长速
率, 其在肥沃的生境中多采取消耗型资源利用策略,
竞争能力明显优于羊草, 因而生长更快(Lan & Bai,
2012)。另外, 羊草种群的短期稳定性可能与本实验
中较早的N添加时间(6月中旬)有关。最近有研究表
明, 生长前期(5、6月)的N添加不会对羊草的抽穗数
量和分蘖数量产生影响, 但可以减少植株死亡率,
从而维持一定水平的种群密度, 而生长后期(7月)的
N添加可以显著增加来年羊草的抽穗数量(杨宇,
2010)。
3.3 不同降水年际间羊草响应的差异
2012年羊草的种群生物量、密度和相对生物量
显著低于2011年, 但其个体生物量在两个年份间差
异不显著, 表明在湿润年份, 羊草在群落内的优势
度明显降低, 但其个体生长没有受到明显抑制, 羊
草种群生物量的降低主要是由于密度效应引起的。
白雪等: 典型草原建群种羊草对氮磷添加的生理生态响应 113

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其原因主要是, 2012年一年生植物的相对生物量明
显增加, 降水增加更有利于这些机会主义物种的快
速生长(Lan & Bai, 2012)。例如, 在对照小区内,
2011年大籽蒿(Artemisia sieversiana)的相对生物量
小于1%, 在2012年则高达37.9%。相比之下, 其他优
势种和常见种的相对生物量在年际间变化并不明
显, 例如大针茅和羽茅的相对生物量在2011和2012
年分别为6.08%、9.38%和39.84%、33.83%。这些机
会主义物种, 不仅具有较高的生长速度, 使其植株
高度迅速超过羊草, 在光竞争中占据优势地位(Lan
& Bai, 2012), 而且其根系分布深度和广度也高于羊
草(陈世鐄, 1986), 意味着相同条件下, 其对水分和
养分的获取能力更强, 从而抑制了羊草等优势植物
对地上和地下资源的竞争。本研究中, 2012年羊草的
茎叶比显著低于2011年, 说明其对光资源的竞争力
下降。尽管羊草的Pn和WUE在两个年份间没有显著
差异, 但2012年羊草的叶片P含量、Gs和Ci显著高于
2011年, 而Ls明显低于2011年, 说明降水增加在一
定程度上缓解了羊草的水分胁迫, 促进了其对P的
吸收利用。我们的研究结果表明, 物种水平上植物
对N、P添加的响应机制, 不仅取决于植物自身对资
源水平的需求, 而且与降水改变而引发的种间竞争
有关。
综上所述, 在内蒙古典型草原, 群落净初级生
产力主要受N、P元素共同限制。建群种羊草的种群
生物量和密度对N、P单独和共同添加无明显响应,
但存在年际间变化。物种水平上, 羊草在正常降水
年份主要受N素限制。N添加后, 羊草通过提高叶片
N含量、增加SLA和叶面积, 提高整体光合能力, 以
促进个体生长。在湿润年份, 降水增加使得土壤中
养分限制得到缓解, 促使群落中一年生和多年生杂
类草迅速生长, 并且这些机会主义物种具有较强的
资源竞争能力, 从而降低了羊草在群落中的多度和
相对生物量。
基金项目 国家重点基础研究发展计划项目
(2009CB421102)、国家自然科学基金重点项目
(31030013)和中国科学院战略性先导科技专项
(XDA05050400)。
致谢 感谢内蒙古锡林郭勒草原生态系统国家野外
科学观测研究站的老师和同学在野外实验与室内分
析工作中给予的帮助。
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责任编委: 黄建辉 责任编辑: 李 敏