全 文 ：植物生态学报 2014, 38 (5): 440–451 doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00040
Chinese Journal of Plant Ecology http://www.plant-ecology.com
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收稿日期 Received: 2013-12-26; 接受日期 Accepted:2014-02-17
* 共同通讯作者Co-author of correspondence (E-mail: houxy16@126.com; dingyong228@126.com)
草甸草原羊草茎叶功能性状对长期过度放牧的可
塑性响应
李西良1,2 侯向阳1* 吴新宏1 萨茹拉1 纪 磊1 陈海军1 刘志英1,2 丁 勇1*
1中国农业科学院草原研究所, 呼和浩特 010010; 2中国农业科学院研究生院, 北京 100081
摘 要 植物对不同功能性状进行权衡, 通过表型可塑性达到对异质生境的适应是植物的一种生态对策。羊草(Leymus
chinensis)是欧亚温带草原东缘的主要优势植物, 研究其对放牧的表型反应对揭示草原生态系统的放牧响应机制具有代表意
义。该文以内蒙古呼伦贝尔草甸草原为例, 通过设置不同放牧压力与围封的长期试验, 研究了羊草茎叶功能性状对放牧的可
塑性响应模式。结果表明: 1)与长期围封相比, 长期放牧导致羊草茎叶性状显著小型化, 其中, 株高和个体地上生物量分别降
低76.82%和89.88%, 但3年短期围封对茎性状影响不显著, 说明羊草表型矮小化现象具有一定的保守性; 2)通过排序构建羊草
性状可塑性变化谱, 发现茎质量、总质量、茎高、株高、叶面积等为对放牧响应的敏感性状, 而叶片数、茎粗、叶宽等较为
稳定, 为惰性性状; 3)放牧干扰下, 羊草性状可塑性程度与其变异性之间符合y = y0 + aebx拟合关系, 随着植物性状的响应强度
增大, 其变异性增强; 4)偏最小二乘法分析发现茎长、株高、叶面积、叶长等性状的投影重要性指标大于1, 对地上生物量变
化的解释率为68.6%, 是导致长期放牧下羊草个体生物量降低的主要因子。研究认为, 矮化型变是羊草的避牧适应对策, 在亚
稳态下, 通过不同性状的权衡, 充分利用环境资源完成其生活史。
关键词 功能性状, 羊草, 草甸草原, 过度放牧, 表型可塑性, 草原植物矮小化
Plastic responses of stem and leaf functional traits in Leymus chinensis to long-term grazing in
a meadow steppe
LI Xi-Liang1,2, HOU Xiang-Yang1*, WU Xin-Hong1, SARULA1, JI Lei1, CHEN Hai-Jun1, LIU Zhi-Ying1,2, and DING Yong1*
1Institute of Grassland Research, Chinese Academy of Agriculture Sciences, Hohhot 010010, China; and 2Graduate School of Chinese Academy of Agriculture
Sciences, Beijing 100081, China
Abstract
Aims Adaptation of plants to their habitats through phenotypic plasticity in which they trade off various kinds of
functional traits is an important ecological strategy. Whereas plant functional traits and its effects on grassland
ecosystem functioning have received much attention, the importance of grazing effects on functional traits is
poorly understood. This study, therefore, aimed to analyze the responding model of Leymus chinensis functional
traits to long-term grazing in semi-arid grassland.
Methods The study was conducted in a field experiment involving treatments with various grazing and enclo-
sure schemes in Nei Mongol. We compared the effects of long-term enclosure, short-term enclosure (SE), moder-
ate grazing (MG), and heavy grazing on plant functional traits in L. chinensis. Partial Least Squares Regression
was used to analyze the contributions of controlling factors on changes in biomass in response to grazing.
Important findings The size of L. chinensis became smaller in plots subject to long-term grazing compared with
in the plots of enclosures. It had a significant conservative property of plant dwarf which can be found in the SE
plot. Interestingly, the variability increased significantly with the increasing of plasticity index of different func-
tional traits. Also, some functional traits, such as aboveground biomass, plant height, mean leaf length etc., were
sensitive traits to grazing. However, other indicators, such as leaf numbers, stem diameter, mean leaf width etc.,
which were inert functional traits. Stem length, plant height and other traits were main factors which cased the
decreasing of L. chinensis aboveground biomass. On the whole, phenotypic change is an important adaptive strat-
egy of L. chinensis to long term grazing.
Key words functional trait, Leymus chinensis, meadow steppe, overgrazing, phenotypic plasticity, plant dwarf
of grassland
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草地景观覆被广泛, 是中国第一大陆地生态系
统, 放牧是其主要利用方式, 对维持生态系统功能
具有重要作用(任继周, 2012), 但由于长期过度放
牧, 草地生态系统退化、生产力持续衰减(Li et al.,
2007; 侯向阳, 2013), 成为近年来我国生态学研究
中的热点问题 (Li et al., 2012)。羊草 (Leymus
chinensis)是欧亚温带草原东缘的主要优势植物, 在
草甸草原、典型草原中普遍存在, 是我国东北西部
的松嫩平原、西辽河平原, 内蒙古呼伦贝尔、锡林
郭勒等地广泛分布的物种(祝廷成, 2004), 研究羊草
对放牧的表型反应对揭示草原生态系统的放牧响应
机制具有很强的代表性。
植物性状与环境的响应关系近年来受到广泛
关注(Bullock et al., 2001; Bernard-Verdier et al.,
2012), 它反映对环境适应过程中植物内部与外部
不同功能之间的权衡(trade off), 是植物在特定环境
下生存策略的重要表现(Mooney et al., 2010), 表现
为表型可塑性(de Kroon et al., 2005)。关于生源要
素、坡位、气候、草食动物采食等环境因子对植物
功能性状的驱动机制, 近年研究颇多, 但主要集中
在水热等气候因子对植物性状的影响方面, 研究植
物性状对气候环境梯度的适应对策与规律 (van
Kleunen et al., 2010; Lindborg et al., 2012)。功能多样
性的环境响应受到越来越多的重视(Conti & Díaz,
2013), 马文静等 (2013)通过对202个样地的群落
调查, 发现功能群丰富度与年降水量、生产力并不
相关。
从功能性状变化探索草原植物的放牧响应机
制 , 是一备受科学家青睐的思路 (Louault et al.,
2005)。Rusch等(2009)发现叶面积指数、叶片干物质
含量、植物高度等植物性状对家畜采食和资源供给
呈现显著的变化, 放牧的效应在资源供给水平较高
时更为明显, Díaz等(2007)通过Meta分析方法, 整合
全球不同地区197个独立报道的1 004个观测的研究
结果, 对草原植物的生活史等7个主要性状进行分
析, 发现相比于多年生、高大、直立等特征的植物,
放牧对一年生、矮小、匍匐等特征的植物作用更强,
功能群之间呈现差异化响应特征。
迄今, 关于长期放牧下草原植物性状可塑性变
化的报道仍显不足(Stahlheber & D’Antonio, 2013),
特别是关于不同性状的敏感度差异尚属未知, 成为
限制解析放牧下草原植物生物学过程的重要瓶颈。
针对这一问题, 本文以欧亚温带草原东缘主要优势
植物羊草为对象, 通过长期围封与放牧试验的比较,
试图揭示: 1)羊草茎叶性状对放牧与围封的差异化
响应特征; 2)不同性状在放牧下可塑性响应的敏感
性分异; 3)放牧下羊草矮化型变过程中个体地上生
物量变化的驱动机制。
1 材料和方法
1.1 研究区概况
本研究区位于内蒙古自治区呼伦贝尔市海拉
尔区谢尔塔拉镇, 植被类型为温性草甸草原, 地理
坐标为49.32°–49.33° N, 119.92°–119.97° E, 海拔
628–649 m, 属温带半干旱大陆性气候, 年降水量
为350–400 mm, 主要集中于6–9月, 年平均气温为
–5 ℃至–1 , ℃ 最高气温和最低气温分别为36.2 ℃
和–48.5 , ℃ 大于10 ℃的年积温为1 680–1 800 , ℃
无霜期100天左右, 日照时间平均为2 807 h, 太阳
辐射年总量平均为5 161 MJ·m–2。土壤为黑钙土或
栗钙土。研究具体取样在位于谢尔塔拉镇十一队的
中国农业科学院呼伦贝尔草原生态系统国家野外科
学观测研究站进行, 草地畜牧业模式为家庭经营模
式, 以饲养牛为主, 该地区植被组成主要有羊草、狼
针草(Stipa baicalensis)、柄状薹草(Carex pedifor-
mis)、裂叶蒿 (Artemisia tanacetifolia)、花苜蓿
(Medicago ruthenica)、红柴胡(Bupleurum scorzone-
rifolium)、山野豌豆(Vicia amoena)等, 其中羊草是一
个主要优势种。
1.2 数据获取
样地位于呼伦贝尔草原生态系统国家野外科
学观测研究站, 该样地为牧户定居点的传统长期公
共放牧地, 有长达30多年的连续放牧史, 根据任继
周(1998)对草地退化的定义, 参照萨茹拉等(2013)
的取样方法, 选取自由放牧利用草原, 以牧户定居
点为起点, 向外辐射状形成一个放牧由重到轻的草
原退化梯度, 根据草原植物种类构成、群落生产力、
植被高度、盖度等指标 , 确定中度放牧样地
(moderate grazing, MG)和重度放牧样地 (heavy
grazing, HG)。在选取的MG样地附近, 于1996年在
牧户公共放牧地中设置长期围封样地 (long-term
enclosure, LE)(18年围封史), 于2011年设置短期围
封样地(short-term enclosure, SE)(3年围封史), 通过
围栏保护剔除放牧因素的干扰, 开展退化草原恢复
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试验。本研究选取的样地及试验处理位于连续的同
一地段, 地势平坦, 环境条件相对均质, 有效地避
免了空间异质性的干扰。
利用LE、SE、MG、HG样地, 比较长期过度放
牧、短期恢复、长期恢复等对羊草茎叶功能性状可
塑性变化的影响。于2013年8月草原生长高峰期羊草
停止生物量积累时(祝廷成, 2004)进行野外取样工
作, 在每个样地, 分别随机设置5个1 m × 1 m的样
方, 计5个重复, 在每个1 m × 1 m样方中, 随机选取
器官完好的羊草成年植株各3株, 3个重复, 每个处
理共计15个重复(图1), 将植株个体用剪刀齐地剪
起, 立即带回室内阴凉处处理。

图1 研究样地分布图。
Fig. 1 Distribution map of the research site.


根据测定性状的精度要求, 利用电子游标卡尺
等仪器分别对株高、叶片数、叶长、叶宽、茎粗、
茎长等表型性状指标进行测定。其中, 测定羊草植株
所有叶片的叶长、叶宽, 计算平均叶长、平均叶宽。
用数字扫描仪和图像分析软件Adobe Photoshop测定
样株所有叶片的叶面积, 并计算平均单叶面积。测定
完表型性状指标后, 将羊草植株茎、叶器官分离, 分
装于不同的信封, 并在烘箱中65 ℃下烘干48 h至恒
重, 用电子天平称取每个植株的茎、叶干质量。
1.3 数据处理
本研究中分析的羊草功能性状含叶片性状、茎
秆性状、全株性状3类, 叶片性状包括叶片数(LN)、
平均叶长(LL)、平均叶宽(LW)、叶平均长宽比(LLW)、
总叶面积(TLA)、单叶面积(LA)、总叶质量(TLW)、
单叶质量(LWE)、比叶质量(LMA); 茎秆性状包括茎
长(SL)、茎粗(SD)、茎长/茎粗(SLD)、茎质量(SW); 全
株性状包括株高(PH)、地上总质量(AB)、茎质量/
叶质量(SLW)。其中, SLW表示羊草地上物质分配关
系, LLW、SLD表示叶片、茎秆的几何细度。
利用方差分析法分析LE、SE、MG、HG样地羊
草茎叶性状的差异显著性, 进行Duncun多重比较,
数据以平均值±标准误差表示, 利用Pearson相关法
分析各茎叶性状之间的相关性, 以回归分析方法拟
合羊草个体地上生物量和茎叶表型性状之间的关
系, 在0.05和0.01水平进行显著性检验。
茎叶性状对放牧的响应程度用可塑性指数表示,
参考Valladares等(2000)的方法计算求得, SE、MG、
HG等样地中某一性状的可塑性指数(PI)为: LE样地
数值减去SE、MG、HG等样地数值, 除以LE样地数
值。用变异系数(CV)表征植物性状的变异程度, 计算
方法为标准偏差除以平均值。采用指数方程拟合羊
草性状对放牧的可塑性程度(PI)与其变异性(CV)之
间的关系, 分析放牧对植物性状变异性的影响。
运用偏最小二乘回归法(Partial Least Squares
Regression, PLSR)分别建立个体地上生物量、株高
与叶片数、平均叶长、平均叶宽、平均叶长/平均叶
宽、茎粗、茎长、茎粗/茎长等表型性状的回归方程,
并根据回归方程的变量投影重要性指标(VIP), 经计
算可得各种影响要素的权重系数。
∑
∑
=
== m
h
h
m
h
hjh
j
tYr
wtYrq
VIP
1
2
1
22
2
),(
),(
(1)
∑= jjX VIPVIPj /ω (2)
式中, q为自变量的个数, r(Y, th)为2个变量的协方差,
whj是轴wh的第j个分量, ωX j为影响要素Xj的权重。当
VIPj大于1时, 自变量Xj (j = 1, 2,…, q)对Y的解释作
用更强。
采用统计分析软件SAS 9.1进行方差分析、相关
分析和回归分析, 由统计分析软件SIMCA-P 11.5进
行偏最小二乘回归分析, 并进行0.05和0.01水平显
著性检验, 数据通过SigmaPlot 12.0作图。
2 结果
2.1 羊草茎叶性状对放牧与围封的差异化响应
叶片是植物体重要的功能器官, 由图2可见, 平
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图2 围封与放牧对羊草叶片表型性状的影响(平均值±标准误差)。LA, 单叶面积; LL, 平均叶长; LLW, 叶平均长宽比; LMA,
比叶质量; LN, 叶片数; LW, 平均叶宽; LWE, 单叶质量; TLA, 总叶面积; TLW, 总叶质量。样地同图1。不同小写字母表示差异
显著(p < 0.05)。
Fig. 2 Effects of enclosure and grazing to leaf phenotypic trait of Leymus chinensis (mean ± SE). LA, leaf area; LL, leaf length;
LLW, leaf length/width ratio; LMA, leaf mass per area; LN, leaf number; LW, mean leaf width; LWE, leaf mass; TLA, total leaf area;
TLW, total leaf mass. Plots see Fig. 1. Different small letters indicate significant differences (p < 0.05).


均叶长、平均叶宽、平均叶长/平均叶宽、总叶面积、
单叶面积、总叶质量、单叶质量、比叶质量均为LE
> SE > MG > HG, 随着放牧干扰强度和时间的增
大, 3种叶片表型性状呈现变小的趋势(p < 0.05)。但
叶片数与上述性状的响应规律不同, MG较2种围封
羊草叶片增多(p < 0.05), 但超出一定的范围, HG下
叶片数又显著减少(p < 0.05)。
茎性状、全株性状和叶性状的响应规律相似(图
3, 图4), 与LE相比, MG、HG下羊草茎性状茎长、
茎粗、茎长/茎粗、茎质量, 以及全株功能性状株高、
总质量、茎质量/叶质量等均显著变小(p < 0.05)。其
中, 茎长/茎粗呈现显著地变小(p < 0.05), 茎秆相对
短粗化(图3); 光合产物的分配存在权衡关系, 随着
牧压增大, 地上茎叶总物质朝着向叶片分配增加的
方向发展(图4)。
对SE、MG样地植物性状比较(图2–4), 仅有叶
性状中叶长、单叶面积、单叶质量等受围封保护而
显著增大(p < 0.05), 茎性状、全株性状和其余多数
叶片性状在两样地间差异不显著(p > 0.05), 3年短期
围封未明显改变退化草地羊草性状的特征, 可谓之
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图3 围封与放牧对羊草茎表型性状的影响(平均值±标准误差)。SD, 茎粗; SL, 茎长; SLD, 茎长/茎粗; SW, 茎质量。样地同
图1。不同小写字母表示差异显著(p < 0.05)。
Fig. 3 Effects of enclosure and grazing to stem phenotypic trait of Leymus chinensis (mean ± SE). SD, stem diameter; SL, stem
length; SLD, stem length/stem diameter; SW, stem mass. Plots see Fig. 1. Different small letters indicate significant differences
(p < 0.05).



图4 围封与放牧对羊草全株功能性状的影响(平均值±标准误差)。AB, 总质量; PH, 株高; SLW, 茎质量/叶质量。样地同图1。
不同小写字母表示差异显著(p < 0.05)。
Fig. 4 Effects of enclosure and grazing to functional traits of Leymus chinensis (mean ± SE). AB, aboveground biomass; PH, plant
height; SLW, stem mass/leaf mass. Plots see Fig. 1. Different small letters indicate significant differences (p < 0.05).


羊草性状的保守性, 比较而言, 叶片性状比其他性
状在恢复过程中具有更强的可塑性。
2.2 各种茎叶性状指标可塑性变化的敏感度
以长期围封为参照系, 分析各性状的可塑性指
数, 图5对SE、MG、HG样地羊草16种茎叶功能性状
的可塑性指数大小进行了排序。整体来看, 各种性
状的可塑性指数HG > MG > SE, 茎叶功能性状的
可塑性大小显著受放牧影响。3个样地中, 各性状可
塑性指数大小排序规律基本一致, 茎质量、全株地
上生物量、茎长、株高等的可塑性幅度较大(PI >
0.60), 为对放牧响应的敏感性状; 而叶片数、平均
叶宽、茎粗的可塑性变化最不敏感(PI < 0.20), 为对
放牧响应的惰性性状(图5)。在各种茎叶功能性状指
标中, 茎质量、总质量、株高等性状的变异性最大,
茎粗、叶宽、叶片数的变异性最小(图6), 敏感性状
往往具有较大的变异性。羊草性状对放牧的响应程
度(PI)与其变异性(CV)之间符合指数方程(y = y0 +
aebx)拟合关系(r = 0.79, p < 0.01), 随着植物性状对
放牧响应强度的增大 , 其变异性呈现增大态势
(图7)。
2.3 羊草个体地上生物量与茎叶功能性状之间的
关系
羊草受放牧干扰, 茎叶表型性状变小, 采取株
高降低等适应策略, 综合表现为矮小化现象, 由表1
可知, 除叶片数外, 茎叶表型性状之间具有较强的
协同变化关系(p < 0.01), 随着株高降低, 叶长、叶
宽、叶长/叶宽、茎粗、茎长等均明显变小, 叶片和
茎秆相对宽度增加。
随着放牧强度的增加, 羊草个体地上生物量呈
现减少特征, 由图8可见, 个体地上生物量与叶片数
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图5 短期围封(SE)、中度放牧(MG)与重度放牧(HG)下羊草茎叶性状可塑性指数(PI)变化程度排序。AB, 总质量; LA, 单叶面
积; LL, 平均叶长; LLW, 平均长宽比; LMA, 比叶质量; LN, 叶片数; LW, 平均叶宽; LWE, 单叶质量; PH, 株高; SD, 茎粗; SL,
茎长; SLD, 茎长/茎粗; SLW, 茎质量/叶质量; SW, 茎质量; TLA, 总叶面积; TLW, 叶质量。
Fig. 5 Sorting of Leymus chinensis leaf and stem trait plasticity index (PI) change in short-term enclosure (SE), moderate grazing
(MG) and heavy degree grazing (HG). AB, aboveground biomass; LA, leaf area; LL, leaf length; LLW, leaf length/width ratio; LMA,
leaf mass per area; LN, leaf number; LW, leaf width; LWE, leaf mass; PH, plant height; SD, stem diameter; SL, stem length; SLD, stem
length/stem diameter; SLW, stem mass/leaf mass; SW, stem mass; TLA, total leaf area; TLW, total leaf mass.



图6 羊草不同茎叶功能性状变异性比较。AB, 总质量; LA,
单叶面积; LL, 平均叶长; LLW, 平均长宽比; LMA, 比叶质
量; LN, 叶片数; LW, 平均叶宽; LWE, 单叶质量; PH, 株高;
SD, 茎粗; SL, 茎长; SLD, 茎长/茎粗; SLW, 茎质量/叶质量;
SW, 茎质量; TLA, 总叶面积; TLW, 叶质量。
Fig. 6 Comparisons of variation in leaf and stem functional
traits in Leymus chinensis. AB, aboveground biomass; LA, leaf
area; LL, leaf length; LLW, leaf length/width ratio; LMA, leaf
mass per area; LN, leaf number; LW, leaf width; LWE, leaf
mass; PH, plant height; SD, stem diameter; SL, stem length;
SLD, stem length/stem diameter; SLW, stem mass/leaf mass;
SW, stem mass; TLA, total leaf area; TLW, total leaf mass.


具有显著相关关系(p < 0.05), 与株高、平均叶长、
平均叶宽、叶长/叶宽、茎粗、茎长、叶面积等均具
有极显著的相关关系(p < 0.01), 羊草表型的矮小化
现象是个体生物量降低的重要环节。
为判断各种表型性状因子对羊草个体地上生
物量影响的大小, 通过偏最小二乘回归(PLSR)确定
了各性状因子的变量投影重要性指标(VIP), 并计算

图7 羊草不同茎叶功能性状变异系数(CV)与可塑性指数
(PI)的关系。
Fig. 7 Relationships between variation of coefficient (CV) and
plasticity index (PI) of functional traits in Leymus chinensis.


各因子的权重。地上个体生物量的影响因素中, 与
生物量相关的性状的VIP值在1左右, 茎质量、叶质
量对地上生物量的贡献率较大(图9A); 表型性状中,
茎长、株高、总叶面积、茎长/茎粗、叶长、单叶面
积的VIP值大于1, 这几个性状对地上生物量变化的
解释率为68.6%, 是导致羊草个体生物量降低的主
要表型性状因子(图9B)。
3 讨论
3.1 长期过度放牧导致羊草个体的矮小化型变
放牧利用及其驱动草原生产力的衰减机理, 是
草原生态学研究的核心问题之一。过度放牧影响草
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图8 羊草个体地上生物量与茎叶性状之间的回归关系。AB, 总质量; LA, 单叶面积; LL, 平均叶长; LLW, 平均长宽比; LMA,
比叶质量; LN, 叶片数; LW, 平均叶宽; LWE, 单叶质量; PH, 株高; SD, 茎粗; SL, 茎长; SLD, 茎长/茎粗; SLW, 茎质量/叶质量;
SW, 茎质量; TLA, 总叶面积; TLW, 叶质量。
Fig. 8 Regression fitting of Leymus chinensis individual aboveground biomass and functional traits. AB, aboveground biomass; LA,
leaf area; LL, leaf length; LLW, leaf length/width ratio; LMA, leaf mass per area; LN, leaf number; LW, leaf width; LWE, leaf mass;
PH, plant height; SD, stem diameter; SL, stem length; SLD, stem length/stem diameter; SLW, stem mass/leaf mass; SW, stem mass;
TLA, total leaf area; TLW, total leaf mass.


原生产力主要表现在两方面: 其一, 过度放牧影响
土壤微环境, 通过践踏、粪尿、养分输出等使得土
壤结构变化、营养元素减少、种子库劣变等
(Klimkowska et al., 2010; 萨茹拉等, 2013), 进而影
响植物生长发育(Akiyama & Kawamura, 2007); 其
二, 植物对过度放牧的适应性变化形成避牧机制
(Suzuki & Suzuki, 2011), 本研究证实, 植物个体矮
小化(plant dwarf)现象显著降低草原生产力, 可能是
一种避牧策略, 这与王炜等(2000)的研究相吻合,
草原植物的叶片、无性系等形态可塑性变小, 单株
李西良等: 草甸草原羊草茎叶功能性状对长期过度放牧的可塑性响应 447

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表1 羊草茎叶表型性状之间的协同变化关系
Table 1 The coordinated variation of Leymus chinensis leaf and stem phenotypic traits
PH LN LL LW LLW TLA LA SL SD SLD
PH 1.00
LN 0.20 1.00
LL 0.94** 0.12 1.00
LW 0.70** 0.11 0.75** 1.00
LLW 0.84** 0.08 0.88** 0.37** 1.00
TLA 0.92** 0.32* 0.94** 0.81** 0.75** 1.00
LA 0.91** 0.08 0.97** 0.84** 0.77** 0.96** 1.00
SL 0.98** 0.24 0.92** 0.68** 0.81** 0.91** 0.89** 1.00
SD 0.64** 0.01 0.66** 0.76** 0.37** 0.70** 0.73** 0.63** 1.00
SLD 0.95** 0.28* 0.87** 0.57** 0.83** 0.85** 0.82** 0.96** 0.44** 1.00
LA, 单叶面积; LL, 平均叶长; LLW, 平均长宽比; LN, 叶片数; LW, 平均叶宽; PH, 株高; SD, 茎粗; SL, 茎长; SLD, 茎长/茎粗; TLA, 总叶面
积。**、*表示分别在0.01、0.05水平上相关性显著(双尾检测)
LA, leaf area; LL, leaf length; LLW, leaf length/width ratio; LN, leaf number; LW, leaf width; PH, plant height; SD, stem diameter; SL, stem length;
SLD, stem length/stem diameter; TLA, total leaf area. ** and * indicate correlation is significant at the 0.01, 0.05 levels respectively (2-tailed).



图9 羊草个体地上生物量与生物量组分(A)、功能性状(B)的投影重要性指标(VIP)(平均值±标准误差)(柱状图)影响要素权重
(饼图)。LA, 单叶面积; LL, 平均叶长; LLW, 平均长宽比; LMA, 比叶质量; LN, 叶片数; LW, 平均叶宽; LWE, 单叶质量; PH, 株
高; SD, 茎粗; SL, 茎长; SLD, 茎长/茎粗; SLW, 茎质量/叶质量; SW, 茎质量; TLA, 总叶面积; TLW, 叶质量。
Fig. 9 The variable importance in projection values (VIP) (mean ± SE) (bar charts) and weights of influential factors (pie charts) of
individual aboveground biomass by the biomass components (A) and functional traits (B). LA, leaf area; LL, leaf length; LLW, leaf
length/width ratio; LMA, leaf mass per area; LN, leaf number; LW, leaf width; LWE, leaf mass; PH, plant height; SD, stem diameter;
SL, stem length; SLD, stem length/stem diameter; SLW, stem mass/leaf mass; SW, stem mass; TLA, total leaf area; TLW, total leaf
mass.

生物量显著降低, 从而直接导致草原生产力衰减。
形态表型等功能性状变化是植物适应外界环境变化
的综合表现(Louault et al., 2005; Mooney et al.,
2010), 也是整个响应过程的最终环节。植物个体矮
448 植物生态学报 Chinese Journal of Plant Ecology 2014, 38 (5): 440–451

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化型变被认为是放牧导致草原生产力下降的机理性
环节, 成为解开生产力衰减机制的一把钥匙, 王炜
等(2000)最早定义: 草原植物矮小化是长期过度放
牧下植物植株变矮、叶片变短变窄、节间缩短、枝
叶硬挺、丛幅变小、根系分布浅层化等性状的集合。
本研究表明, 在长期放牧干扰下, 株高、叶片数、叶
长、叶宽、茎粗、茎长等羊草的各种茎叶表型性状
中, 除叶片数外, 其他性状均出现显著的变小特征
(p < 0.05), 而长期放牧后, 短期围封对于株高、叶
宽、茎粗、茎长、叶质量、茎质量、总质量等功能
性状的恢复效果并不显著(p > 0.05), 这与王炜等
(2000)报道的放牧退化草原植物性状具有保守性的
结论是一致的。那么, 这些性状的变化将产生怎样
的生态学效应？有研究证实, 矮小化植株个体生物
量较未退化样地正常植株下降30%–80%, 植物随着
放牧胁迫增强, 往往先采取高度和生物量降低的适
应策略(汪诗平等, 2003), 此外, 家畜喜食牧草生态
位收缩, 杂毒草生态位趁机扩张, 使优良牧草分布
范围缩减(王炜等, 2000)。因此, 植物的矮化型变是
草原生态系统结构与功能变化的重要触发机制。
3.2 羊草茎叶功能性状对放牧的非对称响应
在环境梯度下, 植物各种性状具有协同变化特
征, 木本植物性状变化的关联性很早就受到关注,
Corner (1949)对不同植物种的研究均发现, 小枝与
叶片大小具有相关性, 树枝越粗, 其支撑的叶面积
亦越大。Corner法则在自然界具有普遍性, 在不同生
态系统各种植物中陆续得以验证(Hodge, 2004)。本研
究证实, 在放牧干扰下, 羊草性状之间表现协同变
化机制, 放牧是羊草表型变异的重要调控因子, 随
着株高降低, 叶片变短变窄, 茎秆纤细化, 叶质量与
茎质量下降, 各种性状的变化具有很强的相关性。
然而, 有趣的是, 本文通过排序构建羊草性状
变化谱, 分析发现总质量、株高、茎高、平均叶长
为对放牧响应的敏感性状, 而叶片数、茎粗、平均
叶宽等性状较为稳定, 为响应放牧的惰性性状。可
见 , 羊草的茎叶性状对放牧具有非对称响应
(asymmetric responses)机制, 即在长期放牧干扰下,
羊草不同性状在协同变化的同时, 可塑性变小的程
度却有较大差异, 这种非对称性在生态系统中普遍
存在(Knapp & Smith, 2001; Peng et al., 2013), 但在
植物功能性状研究中尚未引起足够的重视(Diaz et
al., 2007; Rusch et al., 2009)。羊草表型性状的非对
称变化可能是对放牧的一种适应策略, 是性状之间
的权衡。
那么, 羊草性状对放牧响应的敏感度的分化具
有什么样的生态学含义？惰性性状、敏感性状分别
在维持羊草植株的光合作用、营养吸收、水分利用
中的生物学功能如何？由于植物在环境胁迫下具有
权衡性状关系的适应策略(Mooney et al., 2010), 叶
片是植物形成光合产物的主要器官(He et al., 2008),
维持叶片数的惰性响应特征对充分发挥植物生产功
能具有重要作用。本研究还发现, 随着放牧增强, 茎
叶物质分配朝着叶片分配增加的方向发展, 这与羊
草植株平均叶片宽度和叶片数的惰性反应有关, 利
于发挥叶片光合功能(Poorter et al., 2012)。而叶宽与
叶长的非对称响应导致叶片长宽比下降, 叶片相对
宽度增加, 叶片几何形状纤细化程度缩减, 可能利
于提高植物水分、养分利用效率等生物学功能的发
挥(Giese et al., 2011), 但需进一步的实验证实。
通过本研究, 我们认为, 长期放牧导致的羊草
可塑性矮化型变中, 至少存在两种适应机制, 一是
植物个体发生矮小化趋向, 以达到躲避家畜采食的
表型特征, 二是植物不同性状对放牧响应的非对称
性, 通过各种性状之间的权衡, 实现在放牧干扰下
的生活对策最优, 在生态系统亚稳态下, 充分利用
环境资源供给, 完成其生活史。但是, 羊草茎叶表型
中不同性状对放牧的非对称响应的具体生物学功能
与生态学意义, 以及它的形成过程和机制, 尚需进
一步研究。
3.3 放牧干扰下羊草个体生物量变化的驱动因子
草原生产力的形成机制一直是草原研究的重
要问题, 综合来看, 其形成是建立在土-草-畜界面
耦合关系的基础上 , 通过草地农业系统 (agro-
grassland ecosystem)的结构优化, 使得系统功能特
别是生产力维持在较高的能级态(刘钟龄, 2002; 任
继周, 2004)。反之, 草原生态系统的退化过程中伴
随着生产力的衰减, 生产力衰减与个体、种群、群
落、生态系统等不同尺度具有内在关联性(Milton et
al., 1994; 李博, 1997)。近几十年来, 从种群及其以
上尺度的研究较多, 系统解析了不同类型草原在放
牧压力下的逆行演替过程与机制(刘钟龄, 2002; von
Wehrden et al., 2012), 但在个体尺度上, 从草原植
物生物学等微观视角的报道尚显不足。本文通过
LSP方法分析各性状因子对羊草地上个体生物量影
李西良等: 草甸草原羊草茎叶功能性状对长期过度放牧的可塑性响应 449

doi: 10.3724/SP.J.1258.2014.00040
响的权重, 发现茎长、株高、叶长的影响权重分别
为16.62%、16.09%和15.16%, 是导致羊草个体生物
量降低的主要因子。因此, 从个体角度来看, 植物的
不同性状对个体生物量乃至草原生产力形成的贡献
率表现出差异化特征, 放牧作用下羊草地上生物量
的变化主要由株高、叶长等因子调控, 解释了生物
量形成与变化的主要部分, 叶片数、叶宽、茎粗等
性状的贡献率相对较小。
前文已阐释, 放牧下羊草性状分化为敏感性状
和惰性性状, 通过比较分析可以发现, 控制羊草个
体地上生物量的表型性状, 主要为敏感性状, 而非
惰性性状。由此可以推测, 在放牧干扰下, 株高、叶
长、茎长等性状的变化是羊草表型可塑性变化中的
主要调控对策, 以达到在亚稳态及多稳态下的综合
适应(邬建国, 2007)。既然株高是个体生物量、表型
可塑性的首要调控因子, 那么株高又主要与什么因
子相关或协同变化？本文进一步研究发现, 茎长、
叶长与株高变化的关系最强, 但显然, 茎秆比叶片
对之有更重要的影响。这说明, 性状之间的联动响
应是放牧下羊草性状可塑性的重要机制。
3.4 长期过度放牧导致羊草矮小化的可能机制
放牧作用导致的羊草矮小化是表型可塑性的
范畴。表型可塑性是生物对环境信号应答而产生适
应的结果(Nussey et al., 2005), 通过生理和发育调
节, 形成与环境相适应的表型特征, 降低在异质生
境下的压力, 提高其适合度(高乐旋等, 2008)。一般
而言, 表型可塑性并未发生DNA序列的改变(Rich-
ards et al., 2006), 但近年研究发现, 通过DNA甲基
化和组蛋白修饰等表观遗传调控途径, 表观基因组
受到环境修饰, 产生表型变化(Richards et al., 2006;
高乐旋等, 2008)。放牧导致羊草矮小化型变, 可能
是在DNA遗传效应与环境效应之间建立了亚稳态
遗传体系, 基于其对环境修饰的可逆机制, 为羊草
适应放牧等异质生境提供了一个快速反应机制。
然而, 探讨放牧下羊草矮化型变的机制, 可能
将是一个长久的命题。在未来研究中, 解析放牧干
扰下羊草矮化型变机理, 不仅应考虑种群、群落、
生态系统、景观等宏观尺度过程, 而且应更侧重于
分子生态学机理。分子生物学理论与技术近年来得
到迅猛发展, 它以巨大的解释能力, 为探究放牧下
草原植物矮化型变这一生态现象背后的机理提供了
新的方法, 展现了诱人前景。但目前草原植物分子
生态学研究才刚刚起步(韩冰等, 2011), 未来需利用
基因组学、转录组学、蛋白组学、代谢组学, 以及
表型组学的高通量分析技术, 发现从放牧等诱导信
号到植物代谢调控的过程, 解析环境应答基因, 从
而构建起草原植物矮化型变的信号调控途径与代谢
网络。
基金项目 国家重点基础研究发展计划 (973计
划)(2014CB138802)、国家国际重大科技合作项目
(2013DFR30760)、国家自然科学基金(70933004、
71103185和71311120089)、国家科技支撑计划课题
(2012BAD13B07)及中央级公益性科研院所基本科
研业务费专项资金(1610332013007)。
致谢 感谢呼伦贝尔草原生态系统国家野外科学观
测研究站辛晓平研究员为本文野外调查工作提供的
极大帮助。
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责任编委: 杨 劼 责任编辑: 李 敏