全 文 ：第 47卷　增刊 2
2008年 12月
厦门大学学报(自然科学版)
JournalofXiamenUniversity(NaturalScience)
Vol.47　Sup.2
Dec.2008
　　
　　收稿日期:2008-08-25
　　基金项目:国家自然科学基金(40376026),教育部新世纪优秀人才
支持计划(NCET-07-0725)和国家基础科学人才培养基
金项目(J0630649)资助
　　＊通讯作者:linym@xmu.edu.cn
无瓣海桑不同部位单宁含量及叶片单宁的结构分析
张　慧 , 刘晓伟 , 李　敏 , 林益明＊
(厦门大学生命科学学院 ,福建 厦门 361005)
摘要:无瓣海桑(Sonneratiaapetala)作为红树植物外来种 ,引种到我国后得到大面积种植.本文以广东湛江高桥无瓣海
桑林为研究对象 , 分析了不同部位的单宁含量 , 并利用 MALDI-TOFMS对成熟叶片纯化单宁的化学结构进行分析.研究
结果表明:(1)无瓣海桑不同部位(叶片 、树皮 、根 、果)总酚含量在(127.73±3.80)～ (359.54 ±63.28)mg/g之间 ,其中
树皮的总酚含量最高 , 而花的含量最低 ,叶的总酚含量也较高 ,在不同发育阶段叶片中差异不显著.可溶性缩合单宁在花
中的含量也最低((17.56±2.61)mg/g), 但在果和树皮中最高((276.48±9.62)mg/g和(254.71±5.62)mg/g).蛋白
质结合能力在叶片和果较高 ,而在根中最低.(2)经 MALDI-TOF质谱分析显示 , 无瓣海桑成熟叶片纯化单宁是以葡萄糖
分子和棓酰基为基本结构单元的水解单宁 ,其中棓酰基通过与葡萄糖或另一份子棓酰基脱水形成的共价键相连.
关键词:单宁;无瓣海桑;MALDI-TOF
中图分类号:Q 946.84　　　　　文献标识码:A　　　　　文章编号:0438-0479(2008)S2-0186-06
　　单宁是植物体内普遍存在的次生代谢物质和防御
物质[ 1] ,具有减少植食者取食和降低食物营养 、影响
植食者消化能力.单宁在凋落物分解 、养分循环 、氮固
定 、微生物活性 、腐殖酸形成 、金属离子吸附和成土作
用等生态过程中发挥作用 [ 2] .
红树林是生长在热带 、亚热带海岸潮间带的木本
植物群落 ,在维持海湾河口生态系统的稳定和平衡中
起着重要作用.高单宁含量是红树植物的重要特性之
一 ,较高的单宁含量为红树植物提供了自我保护的能
力 [ 3] .Lin等[ 4]的研究表明秋茄 、木榄的胚轴具有较高
的单宁含量 ,可使其免于受到海水腐蚀和动物啃食 ,保
证种子广泛传播.对红树植物单宁的研究具有重要的
意义.无瓣海桑(SonneratiaapetalaBuch-Ham)为海桑
科(Rhizophoraceae)海桑属的一种外来红树植物 ,树体
高大 ,生长迅速 ,结实率高 ,并且定居容易 、适应性广 ,
潜在的生态入侵已引起有关专家学者们的重视.本文
以无瓣海桑为研究对象 ,研究无瓣海桑不同部位单宁
含量 ,利用 MALDI-TOFMS对成熟叶纯化物的单宁结构
进行分析 ,以期为探讨其对潮间带生境的特殊适应性.
1　材料和方法
1.1　样品的采集
广东湛江高桥红树林保护区位于雷州半岛廉江市
高桥镇 , 20°14′～ 21°35′N, 109°40′～ 110°35′E, 面积
2 249.4hm2.属南北热带过渡区的海洋性气候 ,冬无
严寒 ,夏无酷暑 ,暑季长 ,寒季短 ,温差不大.年均温度
23℃,其中 , 7月最高温可达 38.1℃,月均温 28.9℃;1
月最低温 2.8℃, 月均温 15.5℃.年平均降水量
1 567.3mm,多集中在 5 ～ 9月 ,约占全年 56%.平均
年降雨天数 126d,年最大降水量 2 411.3 mm,最小降
水量 743.6 mm.干湿季节明显 ,每年 4 ～ 9月为雨季 ,
占年降水量的 80%左右.表层海水年均温度 23.7℃,
盐度 29.7 ～ 32.0.土壤淤泥质 ,盐度 10 ～ 20.
湛江高桥红树林保护区于 1993年从海南引种无
瓣海桑 ,造林面积 17 hm2.无瓣海桑树高年平均生长
量达 0.6 m,树高 15.5 m,地径 11.3 cm,胸径 5.6 cm,
冠幅 3.2 m.
2007年 7月在无瓣海桑群落内 ,选择高度 、生长
状况较为一致的植株 30株进行采样.采集无瓣海桑植
物体各部位:根 、树皮 、幼叶 、成熟叶 、衰老叶 、花 、果.其
中 ,叶片随机采自林冠内外侧 ,幼叶为枝条顶端第一对
叶 ,成熟叶为枝条顶端第三对叶 ,衰老叶为枝条下部的
黄叶;果为成熟的果;树皮采自主干茎距离地面 1.5m
的高度处;根 ,分为中根(2 mm≤ d<15 mm)、细根
(d<2 mm).
1.2　样品的处理
将从野外采集回来的样品清洗干净并晾干 ,每个
样品随机称取样品 0.1 g左右 ,重复 3次 ,加入 5 mL7
增刊 2 张　慧等:无瓣海桑不同部位单宁含量及叶片单宁的结构分析 · 187　 ·
∶3的丙酮 -水提取液研磨 ,浸提 3次 ,每次用 5 mL提
取液提取 30 min.离心(5 000 r/ min, 10 min)后收集
上清液并定容到 50mL容量瓶内 ,测定总酚和可溶性
缩合单宁.残渣加入 5mLSDS溶液溶解 ,置于沸水中
水浴 45 min,重复 3次.离心(5 000 r/min, 10min)后
收集上清液并定容到 25 mL容量瓶内 ,测定纤维素结
合态缩合单宁和蛋白质结合态缩合单宁.详细的处理
过程见 Lin等 [ 4] .
标准物和 MALDI-TOF质谱分析的无瓣海桑的单
宁均提取 、纯化自无瓣海桑成熟叶片.样品采集后迅速
加入 7∶3的丙酮-水 200 mL,匀浆并提取 45 min,重复
3次;离心(5 000 r/ min, 10 min)取上清液 ,于 30℃旋
转减压蒸发去掉丙酮 ,水相再用正己烷萃取 3次后将
水相冷冻干燥以得到单宁粗提物.粗提物用少量 50%
甲醇溶液溶解后上 SephadexLH-20色谱柱 ,先用 50%
甲醇溶液作洗脱液去杂 ,再用 7∶3的丙酮 -水溶液洗脱
并收集纯化的单宁组分.30℃旋转减压蒸发除去丙酮 ,
水相冷冻干燥 ,样品置于 -20℃下保存备用.
1.3　单宁含量的测定方法
总酚(TotalPhenolics, TP)含量的测定:采用 Prus-
sianblue(PB)法 [ 5] .
可溶性缩合单宁 (Extractablecondensedtannins,
ECT)、蛋白质结合缩合单宁(Protein-boundcondensed
tannins, PBCT)和纤维素结合的缩合单宁(Fiber-bound
condensedtannins, FBCT)的测定:采用盐酸-正丁醇
法 [ 6] .
总缩合单宁(TotalCondensedTannins, TCT)为可
溶性缩合单宁 、蛋白质结合态缩合单宁和纤维素结合
缩合单宁相加计算[ 6] .
总酚 、可溶性缩合单宁 、蛋白质和纤维素结合态缩
合单宁的测定均以纯化的无瓣海桑单宁为标准物.
提取液中单宁与蛋白质结合能力(Proteinprecipi-
tationcapacity, PPC)的测定:采用平板法 [ 7] .
1.4　MALDI-TOF质谱分析
MALDI-TOF质谱分析:氮激光波长 337 nm,每激
光脉冲 3ns;在反射模式下 ,加速电压维 20.2kV,反射
电压为 23.0 kV;以 AngiotensinⅡ (1 046.5 MW),
Bombesin(1 619.8 MW), ACTHclip18 ～ 39(2 465.2
MW)和 Somatostatin28(3 147.47 MW)为外标;单宁
样品的 MALDI-TOF质谱图是由 100 ～ 150次累加获
得.
DHB(10 mg/mL的 30%丙酮溶液)为基质;单宁
样品(10 mg/mL的 30%丙酮溶液);基质和样品溶液
均用 Dowex50×8-400强酸性阳离子交换树脂进行
充分的去离子处理;去离子后的样品溶液分别与氯化
钠(0.52mg/mL的水溶液)、氯化铯(1.52 mg/mL的
水溶液)溶液以 1∶1(体积比)混合 ,混合液随后立即与
去离子后的基质溶液以 1∶3(体积比)的比例混合后在
样品靶上点样.室温条件下挥干溶剂后进行 MALDI-
TOF质谱分析.Dowex50×8-400强酸性阳离子交换
树脂以 30%丙酮溶液进行平衡 [ 8-9] .
1.5　统计分析和数据计算
数据统计分析采用 SPSSforWindows11.0,多组
间比较用单因素方差分析 (One-WayANOVA:用
Student-Newman-Keuls进行显著性检验 ,显著水平取
0.05).相关分析采用 Bivariate方法 ,计算 Spearman相
关系数 [ 10] .
质谱图中聚合物离子峰强度的计算方式部分 ,各
聚合物在质谱图中的峰强度分别以分子离子峰
(Dmolp)、各个聚合物的分子离子峰和同位素离子峰
中强度最大的峰(Dmaxp),或分子离子峰和同位素峰
的总和来计算(Dsump).质谱图中聚合物的峰强度则
是通过 Dmaxp与聚合度对应的校正系数相乘而得 [ 9] .
2　结　果
2.1　无瓣海桑不同部位的总酚含量
无瓣海桑不同部位总酚含量在(127.73 ±3.80)
～ (359.54±63.28)mg/g之间 ,其中树皮的总酚含量
最高 ,花的总酚含量最低 (图 1).幼叶的总酚含量
(276.07 ±4.31)mg/g与成熟叶 (293.07 ±12.15)
mg/g和衰老叶(255.08±15.56)mg/g的没有显著差
异(p<0.05).中根总酚含量(207.74±31.56)mg/g
高于细根(168.64±18.43)mg/g.
图 1　无瓣海桑不同部位总酚含量(柱形图中不同字母表
示差异达显著水平 , p<0.05)
Ⅰ细根;Ⅱ中根;Ⅲ树皮;Ⅳ幼叶;Ⅴ成熟叶;Ⅵ 衰老
叶;Ⅶ 花;Ⅷ果
Fig.1　TotalphenolicscontentsindiferentpartsofS.apetala
(Diferentletersamongthecolumnsshowsignificant
diferencesfromeachotheratp<0.05)
· 188　 · 厦门大学学报(自然科学版) 2008年
　　图 2　无瓣海桑不同部位可溶性缩合单宁(a)、蛋白质结合缩合单宁(b)、纤维素结合缩合单宁(c)和总缩合单宁含量(d)(柱
形图中不同字母表示差异达显著水平 , p<0.05)
Ⅰ 细根;Ⅱ 中根;Ⅲ 树皮;Ⅳ 幼叶;Ⅴ 成熟叶;Ⅵ 衰老叶;Ⅶ 花;Ⅷ 果
　　Fig.2　Contentsofextractablecondensedtannins(a), protein-boundcondensedtannins(b), fiber-boundcondensedtannins(c)
andtotalcondensedtannins(d)indifferentpartsofS.apetala
(Diferentletersamongthecolumnsshowsignificantdifferencesfromeachotheratp<0.05)
2.2　无瓣海桑不同部位的缩合单宁含量
无瓣海桑各部位的可溶性缩合单宁含量如图 2
(a)所示 ,其中花的可溶性缩合单宁含量 (17.56 ±
2.61)mg/g最低 , 果实与皮中的含量最高 , 分别为
(276.48±9.62)mg/g和(254.71±5.62)mg/g;幼叶
(108.436±13.10)mg/g和成熟叶(118.61±25.66)
mg/g的可溶性缩合单宁含量低于衰老叶 (163.75±
4.57)mg/g;细根(58.84±9.57)mg/g与中根(70.51
±19.01)mg/g的可溶性缩合单宁含量没有显著性差
异(p<0.05)
如图 2(b)所示 ,无瓣海桑各部位的蛋白质结合缩
合单宁含量中 ,花的含量(3.84±0.63)mg/g与细根
(3.92±0.40)mg/g最低;果(14.77±0.22)mg/g与
树皮(14.41±0.78)mg/g含量最高;细根的蛋白质结
合缩合单宁含量低于中根(6.90±1.25)mg/g.
无瓣海桑不同部位的纤维素结合缩合单宁含量
中 ,树皮的纤维素结合缩合单宁含量(26.44 ±6.18)
mg/g与果(25.47±14.37)mg/g最高 ,花最低(1.96
±0.19)mg/g,如图 2(c).
总缩合单宁为可溶性缩合单宁 、蛋白质结合缩合
单宁和纤维素结合缩合单宁之和.由图 2(d)可见 ,无
瓣海桑各组分总缩合单宁含量介于(15.04±1.98)～
(298.62±12.13)mg/g之间 ,由于可溶性缩合单宁在
总缩合单宁中占较大比重 ,因此 ,各组分总缩合单宁含
量与可溶性缩合单宁的变化趋势相似:树皮的含量最
高 ,果的次之;花的最低;不同发育阶段叶片居中.
2.3　无瓣海桑不同部位单宁与蛋白质结合
能力
图 3　无瓣海桑不同部位蛋白质结合能力(柱形图中不同
字母表示差异达显著水平 , p<0.05)
Ⅰ 细根;Ⅱ 中根;Ⅲ 树皮;Ⅳ 幼叶;Ⅴ 成熟叶;Ⅵ 衰
老叶;Ⅶ 花;Ⅷ 果
Fig.3　ProteinprecipitationcapacityindifferentpartsofS.
apetala(Differentletersamongthecolumnsshowsig-
nificantdiferencesfromeachotheratp<0.05)
蛋白质结合能力 (proteinprecipitationcapacity,
PPC)表示每克样品中单宁沉淀蛋白质的量 [ 11-12] .由
图 3可以看出 , 成熟叶(1 485.79±259.02)cm2 /g、幼
叶(1 370.32 ±118.62)cm2 /g、衰老叶(1 373.58±
233.30)cm2 /g及果(1 321.18±245.23)cm2 /g蛋白
质结合能力较高;树皮和花中的次之 ,分别为(806.01
增刊 2 张　慧等:无瓣海桑不同部位单宁含量及叶片单宁的结构分析 · 189　 ·
　　图 4　无瓣海桑成熟叶片水解单宁的 MALDI-TOF质谱图
　　Fig.4　MALDI-TOFMSofhydrolysabletanninspurifiedfrommatureleavesofS.apetala
±109.77)cm2 /g和(695.44±105.51)cm2 /g;在根中
的值最低 ,其中细根为(83.58±28.20)cm2 /g,中根为
(70.87±36.19)cm2 /g.
2.4　无瓣海桑叶片单宁的 MALDI-TOF质谱
分析
　　在反射模式下 ,我们利用 MALDI-TOF质谱技术以
DHB为基质对无瓣海桑成熟叶片单宁结构进行了分
析测定.由实验结果可知(图 4),质谱图中相邻两个
离子峰之间的差值呈规律性变化 ,即相差 152u和 180
u.152是棓酰基的相对分子质量大小(Mr), 180是葡
萄糖的相对分子质量 ,而水解单宁的基本结构单元是
由棓酰基和葡萄糖组成 ,由此可以推测无瓣海桑成熟
叶片单宁类型为水解单宁.
通过计算发现:图 4的所有离子峰可以分成 3个
序列(919.23、1 073.30、1 223.73、1 835.32、1 987.37、
2 139.44、2 470.66、2 619.53、2 775.65)每个序列内的
离子峰之间的固定差值 152 u正好等于一个棓酰基的
相对分子质量.
参考 Krueger等 [ 13] 以及 Yang和 Chien[ 14]的研
究 ,可建立方程式 m/z=180a+152b+133计算水
解单宁在质谱图中的理论分子质量 ,若实验值与计算
值一致 ,则能证明猜想的正确性.方程中 , 180代表一
个葡萄糖的相对分子质量 , 152代表一个棓酰基的相
对分子质量 , 133代表铯离子的相对原子质量 , a和 b
则分别代表了葡萄糖和棓酰基的数目.将实验数据与
根据方程式计算得到的理论数值相比较 ,能够发现实
验值和计算值基本吻合(表 1),说明无瓣海桑叶片单
宁是以葡萄糖分子和棓酰基为基本结构单元的水解单
宁.对于表格中的理论数值和实验观测值相差 1或 2
的现象 ,可能是由于基团之间连接时丢失 2个氢原子 ,
相对分子量也相应的减少 2;也有可能是因为 C、H、O
同位素造成的差异.
表 1　MALDI-TOF质谱检测无瓣海桑成熟叶片水解单宁
Tab.1　ThehydrolysabletanninspurifiedfrommatureleavesofS.
apetalaanalyzedbyMALDI-TOFMS
葡萄糖
数目
棓酰基
数目
理论
Mr[ M+Cs] +
观测
Mr[ M+Cs] +
1 4 921 919.23
5 1073 1073.30
6 1225 1223.73
10 1833 1835.32
11 1985 1987.37
12 2137 2139.44
2 5 1253 1253.30
13 2469 2470.66
14 2621 2619.53
15 2773 2775.65
3 8 1889 1889.34
9 2041 2040.39
10 2193 2191.47
从表 1中可以看出所列方程式成立 ,所以无瓣海
桑成熟叶片纯化单宁是以葡萄糖分子和棓酰基为基本
结构单元的水解单宁 ,其中棓酰基通过与葡萄糖或另
一份子棓酰基脱水形成的共价键相连.实验所检测的
无瓣海桑水解单宁一般由一个糖核及数个棓酰基组
· 190　 · 厦门大学学报(自然科学版) 2008年
成 ,这一点从表 1中的离子峰序列 919.23、1 073.30、
1 223.73、1 835.32、1 987.37、2 139.44可以看出.
3　讨　论
红树林是分布于热带和亚热带海岸潮间带的木本
植物群落 ,处于周期性遭受海水浸淹的潮间带环境.同
时 ,红树林区共生着许多鸟类 、昆虫;潮间带分布着许
多甲壳动物 、软体动物;海水中存在许多微生物.单宁
有抑制微生物活动 、杀灭病原菌的效能 ,增强了红树植
物的抗病能力和抗海水腐蚀的能力 [ 3] .本研究中无瓣
海桑树皮的总酚含量在各组分中是最高的.田宏珍[ 15]
对秋茄各部位和王文杰等 [ 16]对兴安落叶松不同器官
单宁含量的研究与本研究有相类似的结果.无瓣海桑
树皮的总酚含量高有利于抵御海水周期性浸淹腐蚀.
Benner等 [ 17]认为树皮和果皮作为红树植物与外界接
触的界面 ,其单宁含量高可以形成一个有效的保护层.
在红树植物繁殖体的发育和种子传播过程中 ,果实富
含单宁 ,使其避免动物啃食和海水腐蚀 ,保证种质得以
广泛传播.本研究中无瓣海桑果的总酚 、可溶性缩合单
宁和总缩合单宁含量都较高.李玫等 [ 18] 的研究结果
表明新鲜无瓣海桑的水浸液对其种子发芽和胚根生长
有强抑制效应 ,所以无瓣海桑的果实单宁含量高有利
于其繁殖和传播.
Lin等[ 4]对福建九龙江口红树林的研究显示 ,木
榄成熟叶片的总酚含量可达 30%,秋茄成熟叶片总酚
含量可达 25%.本研究中无瓣海桑成熟叶片的总酚含
量也可达 30%.无瓣海桑根的总酚含量 、可溶性缩合
单宁含量和总缩合单宁含量低于叶片的 , 与 Kraus
等 [ 19]的研究结果一致.
单宁具有涩味的特性使植物避免或减轻了动物的
啃食 ,而无瓣海桑花的单宁含量较低 ,有利于吸引昆虫
授粉 ,促进植株的繁殖.
单宁与蛋白质结合的能力称之为收敛性或涩性.
收敛性是单宁多种生理活性的基础.根据本文实验结
果 ,经相关分析表明 ,单宁与蛋白质结合能力和总酚存
在极显著线性相关:Y=3.457x-64.584(n=48, r=
0.509, p<0.01),而其蛋白质结合能力与总缩合单宁
之间不存在显著性相关:Y=1.851x+508.706(n=
48 , r=0.292, p>0.05),这与黄舒静对[ 20]盐度栽培
下木麻黄的研究结果一致.
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SonneratiaapetalaandLeafTanninStructure
ZHANGHui, LIUXiao-wei, LIMin, LINYi-ming＊
(SchooloflifeSciences, XiamenUniversity, Xiamen361005, China)
Abstract:Sonneratiaapetalaisanalienmangrovespecies.IthasbeenwidelyplantedintropicalandsubtropicalcoastlinesofChina.Tannins
levelsindiferentpartsofS.apetalaweredetermined, chemicalstructureofpurifiedtanninsfrommatureleaveswasanalyzedbyMALDI-TOF
MS.Theresultsshowedasfolows:
1.TotalphenolicscontentsinthedifferentpartsofS.apetalavariedfrom(127.73±3.80)mg/gto(359.54±63.28)mg/g, withthe
lowestofflowersandthehighestinbark;nosignificantdiferencewasfoundatthedevelopmentalstagesofleaves.Theextractablecondensed
tannincontentwasthelowestforflowers(7.56 ±2.61)mg/g, andthehighestforfruits(276.48±9.62)mg/gandbarks(254.71 ±
5.62)mg/g.Theproteinprecipitationcapacitywasthehighestinleavesandfruits, andthelowestinroots.
2.MALDI-TOFMSofthepurifiedtanninsfrommatureleavesofS.apetalarevealedthattheywerehydrolysabletannins, inwhichgaloyl
groupandglucosegroupwerethebasicunits.Thetypeoflinkagesbetweengaloylgroupswasthroughcovalentbond.
Keywords:tannins;Sonneratiaapetala;MALDI-TOF