全 文 ：收稿日期: 2016-02-01 接受日期: 2016-05-24
基金项目:滨州市科技发展计划( 2015ZC0304)
* 通讯作者 Tel: 86-532-82032323; E-mail: liguoqiang@ ouc． edu． cn
天然产物研究与开发 Nat Prod Ｒes Dev 2016，28: 1484-1491
文章编号: 1001-6880( 2016) 9-1484-08
海桑属红树植物及其内生真菌化学成分及生物活性研究进展
宫凯凯1，秦国飞2，李国强2*
1滨州医学院附属医院，滨州 256603; 2 中国海洋大学医药学院，海洋药物教育部重点实验室，青岛 266003
摘 要:海桑属( Sonneratia) 是重要的红树植物，近年来对其化学成分研究不断增加，揭示了其多种多样的化合
物类型，以及抗肿瘤、抗炎、抗氧化等生物活性。对其共附生真菌次生代谢产物的研究始于 2009 年，短短几年，
发现了大批结构新颖、活性显著的化合物。因此本文按照化合物来源对海桑属植物及其内生真菌的化学成分
及生物活性作全面回顾，为后续研究提供参考。
关键词:海桑;共附生真菌;化学成分;生物活性
中图分类号: Ｒ28 文献标识码: A DOI: 10． 16333 / j． 1001-6880． 2016． 9． 026
Ｒeview on the Secondary Metabolites from Genus
Sonneratia Mangrove Plants and their Endophytic Fungi
GONG Kai-kai1，QIN Guo-fei2，LI Guo-qiang2*
1Binzhou Medical University Hospital，Binzhou 256603，China; 2Key Laboratory of Marine Drugs，Chinese
Ministry of Education，School of Medicine and Pharmacy，Ocean University of China，Qingdao 266003，China
Abstract: Genus Sonneratia is one of the most important mangrove plants． More and more chemical investigations on
Sonneratia in recent years revealed abundant secondary metabolites with various structures and potent cytotoxic，antimi-
crobial，antioxidant activities，etc． Besides，chemical researches on endophytic fungi of Sonneratia began in 2009 and a
number of novel and bioactive compounds had been found． Thus，according to the sources of compounds，this review de-
scribed the progress on chemical and bioactive researches of Sonneratia and their endophytic fungi so as to provide refer-
ential information for further study．
Key words: Sonneratia; endophytic fungi; chemical constituents; bioactivity
红树植物( Mangrove plants) 是热带、亚热带河
口区潮间带特有的高等植物，全球有红树植物约 24
科、38 属、84 种［1］。根据陈桂葵整理的中国红树资
料和林鹏提出的判定标准，认为中国红树植物迄今
为止发现共有 42 种，其中真红树 12 科 15 属 28 种
( 含变种) ，半红树 11 科 13 属 14 种，另有约 27 种红
树伴生植物［2］。红树林生态系统处于海洋、陆地、
大气的动态交界面，是结构功能非常独特的海陆边
缘生态系统。生长环境具有高度盐渍化、土壤缺氧、
高光辐射、周期性遭海水浸淹的特殊环境，使得红树
植物具有特殊的生物系统如胎生繁殖、根系发达、渗
透压高、具有泌盐机制，这些特点使得红树植物会产
生一些特殊的次级代谢产物，据此前的报道发现，红
树林植物的主要化合物类型为萜类、甾体、多糖和生
物碱等，具有抗艾滋病［3］、抗肿瘤［4］、抑菌［5］和抗氧
化［6］等活性，引起了研究者们极大的关注。
海桑属( Sonneratia) 为真红树植物，属于桃金娘
目( Myrtales) ，海桑科 ( Sonneratiaceae) ，在红树植物
中占有重要的地位，海桑属红树植物具有发达的根
系和良好的消滞潮汐的功能，对海浪冲击、水淹缺
氧、生理性缺水胁迫的适应能力强，因此可以很好地
保护堤坝免遭冲击，防风减浪，促进海岸生态平
衡［7］。作为高大乔木，海桑属植物还具有重要的美
学价值，其植株呈淡绿色，大范围笋状呼吸根整齐地
冒出海面，景观奇异，是热带沿海地区绿化造林的良
好树种［8］。全世界一共有 9 个种，包括 3 个变种，广
泛分布在从非洲东部至印度、澳大利亚、马来西亚、
新几内亚以及西太平洋岛屿的沿海海域［9］。目前
我国海桑属植物主要分布在海南岛，近几年也引种
到广东、广西、台湾、福建等沿海一带，一共有 6 个种
包括海桑( S． caseolaris) 、海南海桑( S． hainanensis) 、
卵叶海桑( S． ovata) 、杯萼海桑( S． alba) 、拟海桑( S．
paracaseolaris) 以及无瓣海桑( S． apetala) ，其中拟海
桑和海南海桑是两个杂交种，拟海桑的嫌疑亲本为
杯萼海桑和海桑，海南海桑的嫌疑亲本为杯萼海桑
和卵叶海桑［10］。海桑属植物果实、茎和叶具有传统
的药用价值，被用于治疗哮喘、发热、溃疡、肝炎、扭
伤和出血［11］。
对海桑属植物的研究，主要集中在生态学和分
类学方面，化学成分的研究最早见于 1950 年对海桑
( S． caseolaris) 化学成分研究的报道，所用的物种名
为 Sonneratia acida，后来被 Sonneratia caseolaris 代
替。目前对海南海桑( S． hainanensis) 、卵叶海桑( S．
ovata) 、海桑 ( S． caseolaris ) 、拟海桑 ( S． paracaseo-
laris) 、杯萼海桑( S． alba) 以及无瓣海桑( S． apetala)
已有化学成分研究的报道，揭示了其化学成分的多
样性，包括萜类、甾醇、生物碱、黄酮等，也初步揭示
了其多种多样的生物活性。此外，由于海桑属生长
的特殊环境为寄生在植物内部的微生物提供了独特
的生存环境，使得其次级代谢产物结构类型丰富多
样且具有不同的生物活性［12］，近几年不断有此方面
的报道。本文将对 1950 年以来对海桑属化学成分
和对内生真菌次级代谢产物的研究进行论述( 1950-
2015) 。
1 海桑 ( Sonneratia caseolaris) 的化学
成分研究
海桑属化学成分的报道首次见于 1950 年，
Chaudhry GＲ等从海桑中获得了数个蒽醌类的化合
物并确定了大黄素 ( 1 ) 和大黄素 ( 2 ) 的结构［13］，
1992 年 Bose AK 等从海桑中分离得到了一个新颖
的硝基烯类化合物( 3 ) ［14］，2006 年 Sadhu SK 等对
海桑中的抗氧化成分进行研究，利用活性追踪法从
中分离得到了两个黄酮化合物木犀草素( 4) 和木犀
草素 7-O-葡萄糖( 5 ) ，活性测试显示了它们较好的
抗氧化活性。2007 年王斌贵课题组［15，16］对海桑进
行了系统的化学成分研究，分离得到了 30 个化合
物。确定了其中 27 个化合物的结构 4、6 ～ 31，其中
包括 1 个甾体皂苷类的新化合物 stigmast-5-en-3β-
O-( 6-O-acetyl-β-D-glucopyranoside) ( 6) ，并对这些化
合物进行了肝癌细胞 SMMC-7721 细胞毒活性的筛
选，化合物木犀草素( 4) 显示出较强的细胞毒活性，
其 IC50为 2． 8 μg /mL。2009 年，Wu SB 对海桑的果
实进行了化学成分的研究，从中分离得到了 9 个化
合物木犀草素 ( 4 ) 、木犀草素 7-O-β-葡萄糖( 5 ) 、
( -) -( Ｒ) -nyasol( 31 ) 、( -) -Ｒ-4-Ο-methylnyasol ( 32 ) 、
3，8-dihydroxy-6H-benzo［b，d］pyran-6-one( 33) 、3-hy-
droxy-6H-benzo［b，d］pyran-6-one ( 34 ) 、齐墩果酸
( 20) 、山楂酸( 35) 、benzyl-O-β-glucopyranoside( 36) 、
并对化合物 4、5、31 ～ 34 可能的生物合成途径进行
了推测，对老鼠胶质瘤 C-6 细胞进行细胞毒活性测
试，发现化合物 31、32、35 显示出弱的细胞毒活
性［17］，这是首次对海桑果实进行化学成分的研究。
2010 年 Tiwari AK等再次对海桑果实进行化学成分
研究，分离得到 3 个化合物，分别为齐墩果酸( 20 ) 、
木犀草素( 4) 和胡萝卜苷( 11) ，并发现齐墩果酸在
体外具有抑制 α 葡萄糖苷酶的作用，小鼠体内试验
显示齐墩果酸具有降低血糖的作用［18］。
2 卵叶海桑( Sonneratia ovata) 的化学
成分研究
2008 年沈阳药科大学裴月湖课题组［19，20］对卵
叶海桑的化学成分进行了研究，从卵叶海桑枝干的
乙醇提取物中分离得到 20 个化合物，利用波谱和化
学方法对其中的 16 个化合物 7、11、14、15、22、24、
26、32、37、39 ～ 45 进行了结构鉴定，并对这些化合
物进行了抗肿瘤细胞活性的测试，发现白桦脂醇
( 14) 对人胃癌细胞 BGC-823 显示一定的细胞毒活
性。2009 年，Wu SB对卵叶海桑的果实进行了化学
成分的研究，从中分离得到了 7 个化合物 20、31 ～
35、45 并对其进行了化学分类学的研究，发现三萜
似乎是海桑属植物最主要的成分，化合物 31 ～ 34 很
少在植物中存在但同时从海桑和卵叶海桑中分离得
到，可以尝试性的认为是海桑属植物的特征性化合
物。2015 年 Nguyen T等从卵叶海桑中分离得到 23
个化合物，其中包括 3 个酚类新化合物 sonnerphe-
nolic A( 46) 、sonnerphenolic B( 47) 、sonnerphenolic C
( 64) ，并对分离得到的化合物进行了体外的抗乙酰
胆碱活性的测试，化合物 63 对 AChE 具有抑制活性
IC50值为 96． 1 ± 14． 5 μM，选择肿瘤细胞株 HeLa、
NCI-H460、MCF-7、PHF进行细胞毒活性测定，化合
物 49、50、64 对 MCF-7 细胞株显示出细胞毒活性
IC50值分别为 146． 9 ± 9． 0、114． 5 ± 7． 2 和 112． 8 ±
9． 4 μM［21］。
3 无瓣海桑( Sonneratia apetala) 的化
学成分研究
对于无瓣海桑化学成分的研究始于 1970 年，
5841Vol. 28 宫凯凯等: 海桑属红树植物及其内生真菌化学成分及生物活性研究进展
图 1 化合物 1 ～ 64 的化学结构
Fig. 1 Chemical structures of compounds 1 to 64
6841 天然产物研究与开发 Vol. 28
Ganguly SN等从无瓣海桑中分离得到一个新的赤霉
素 tetra-hydrogibberellin A3 ( 65 ) ［22，23］，1974 年，Gan-
guly SN等又从无瓣海桑中获得两个赤霉素 A1( 66)
和 A3( 67) ［24］，1978 年 Sarkar A 等从无瓣海桑的叶
中分离得到 3 个化合物分别为三十烷醇( 68 ) 、β-谷
甾醇 ( 6 ) 和豆甾醇 ( 7 ) ［25］。1979 年，Majumdar SG
等从无瓣海桑的枝干中分离得到了 5 个化合物齐墩
果酸( 20) 、三十烷醇( 68) 、蒲公英赛醇( 69) 、β-香树
素( 70) 、β-谷甾醇( 6) ［26］。2005 年林文翰课题组研
究了无瓣海桑的化学成分，从中分离得到了 7 个化
合物，鉴定为丁香脂素( 55) 、白桦脂酸( 71) 、羽扇豆
醇( 15 ) 、羽扇豆酮 ( 72 ) 、豆甾-5-烯-3β，7α 二醇
( 73 ) 、β 香树脂正十六酸酯 ( 74 ) 、大黄素甲醚
( 75 ) ［27］。2015 年，曹雷雷等从无瓣海桑果实的
95%乙醇提取物中共分离鉴定了 16 个化合物，包括
两个新化合物苹果酸乙基正丁基酯 ( 86 ) ( 87 ) ，其
余化合物分别为 β-谷甾醇( 6) 、白桦脂酸( 71) 、顺式
异扁柏脂素( 31 ) 、甲氧基顺式异扁柏脂素( 32 ) 、香
草酸( 76) 、没食子酸甲酯 ( 77 ) 、3-甲氧基没食子酸
( 78) 、丁香醛( 79) 、丁香酸( 80) 、对羟基苯甲酸甲酯
( 81) 、4-ethoxy-3-hydroxy-4-oxobutanoic acid ( 82 ) 、苹
果酸二甲酯( 83) 、苹果酸甲基乙基酯( 84 ) ( 85 ) 、苹
果酸二正丁基酯 ( 88 ) 、苹果酸甲基正丁基酯 ( 89 )
( 90) 。化合物 86、87 为新化合物，化合物 82 为新
天然产物，化合物 76 ～ 90 为首次从海桑属植物中分
离得到［28］。
图 2 化合物 65 ～ 90 的化学结构
Fig. 2 Chemical structures of compounds 65 to 90
4 海南海桑 ( Sonneratia hainanensis )
的化学成分研究
有关海南海桑化学成分的研究，目前只有郭跃
伟课题组对其报道过，2010 年，郭跃伟课题组对采
自海南的海南海桑中，分离得到 3 个哌啶生物碱 91
～ 93，其中化合物 92 为新化合物命名为 sonneratine
A，结构上是一个哌啶环，2，6 位上分别连了一个苯
环衍生物。并对化合物 92 进行了生物活性的测定，
但是在 20 μg /mL 水平时，化合物对人体腺癌细胞
HCT-116 和肺癌细胞 A-549 均无抑制活性［29］。
2012 年，郭跃伟课题组又从海南海桑中分离得到 3
个化合物 Integracins A ( 94 ) 、B ( 95 ) ，和 15-de-
hydroxyintegracin B( 96) ，这三个化合物都是首次从
7841Vol. 28 宫凯凯等: 海桑属红树植物及其内生真菌化学成分及生物活性研究进展
本属植物中获得。化合物 94 对肿瘤细胞 HepG2 和
NCI-H460 有强的细胞毒活性，在 25 μg /mL 的浓度
下，对肿瘤细胞的抑制率为 100%［30］。
图 3 化合物 91 ～ 96 的化学结构
Fig. 3 Chemical structures of compounds 91 to 96
5 拟海桑 ( Sonneratia paracaseolaris )
的化学成分研究
2012 年郭跃伟课题组对采自广东湛江的拟海
桑进行化学成分研究，从中分离得到一个新骨架化
合物 Paracaseolide A( 97 ) ，它是一个二聚 α-烷基丁
内酯类化合物内酯甲素，体外药理活性筛选显示该
化合物对细胞分裂周期磷酸酶 CD25B 具有显著的
抑制活性( IC50为 6． 44 μM) ，因为 CD25B 在肿瘤细
胞的增殖中会过度表达，所以该活性在抗肿瘤方面
很有意义［31］。此外 Yin JP 等发现 Paracaseolide A
还会抑制蛋白酪氨酸磷酸酶 PTP1B ( IC50为 1. 5
μM) ，因组织细胞中 PTP1B过表达会使胰岛素受体
无法与胰岛素结合，进而引起胰岛素抵抗，最终导致
2 型糖尿病，因此该活性在 2 型糖尿病的治疗中也
很有发展前景［32］。因 Paracaseolide A 具有新颖的
骨架和显著的生物活性引起了国内外学者的广泛关
注，2012 年 Noutsias D等率先合成出了 Paracaseolide
A［33］。之后陆续有课题组合成出了 Paracaseolide A
及其类似物［32-34］。2014 年，李国强课题组对拟海桑
进行化学成分研究，从其枝干的甲醇提取物中分离
并鉴定了 9 个化合物，分别为 9-oxonerolidol( 70) 、3，
7，11-三甲基-1，7 ( E ) ，10-十二碳三烯-3-羟基-9-酮
( 71) 、( 22E，24Ｒ) -5α，8α-过氧化麦角甾-23-甲基-6，
22-二烯-3β-醇 ( 72 ) 、( 22E) -5α，8α-过氧化麦角甾-
23-甲基-6，9，22-三烯-3β-醇 ( 73 ) 、( 22E) -5α，8α-过
氧化麦角甾-6，22-二烯-3β-醇 ( 74) ，nyasol( 31) 、4-
O-methyl-nyasol ( 32 ) 、3-hydroxy-4-methoxy-4-de-
hydroxynyasol ( 75) 、1，3-二对羟基苯基-4-戊烯-1-酮
( 76) 。细胞毒活性测试发现，化合物 31、32、75、76
对 A549、HL-60、P388 及 K562 肿瘤细胞株显示出不
同程度的抑制作用，化合物 75 对 K562、HL-60 细胞
具有较强的细胞毒活性，IC50值分别为 1． 99、3．
13μM［35］。
6 杯萼海桑 ( Sonneratia alba) 的化学
成分研究
2013 年 Sharmin A等对杯萼海桑进行化学成分
研究，从中分离得到 5 个化合物，之前都从海桑中分
离得到过，包括羽扇豆醇( 15 ) 、齐墩果酸( 20 ) 、β-谷
甾醇 ( 6 ) 、豆甾醇 ( 7 ) 和豆甾-4-烯-3-酮( 39 ) ［36］。
2015 年，Harizon等从杯萼海桑中分离得到一个新化
合物 3-hydroxy-lup-9 ( 11 ) ，12-diene，28-oic acid
( 105) 以及两个已知化合物羽扇豆醇( 15) 和 lupan-
3-ol( 106 ) ，3 个化合物均显示出一定的抗菌活
性［37］。
图 4 化合物 97 ～ 106 的化学结构
Fig. 4 Chemical structures of compounds 97 to 106
8841 天然产物研究与开发 Vol. 28
7 海桑属来源的微生物次级代谢产物
研究
对海桑属来源的微生物次级代谢产物的研究始
于 2009 年，几乎每年都有关于此方面的报道，但至
今为止，仅对真菌次级代谢产物进行过研究。2009
年 Julia K等从杯萼海桑的内生真菌 Alternaria． sp的
次级代谢产物中分离得到 2 个新化合物，Xanalteric
Acids I( 107) 和 II ( 108) ，以及已知的化合物 109 ～
112，化合物 107、108 对多重耐药金黄色葡萄球菌具
图 5 化合物 107 ～ 134 的化学结构
Fig. 5 Chemical structures of compounds 107 to 134
有弱的抑制活性，化合物 81 对多种耐药的细菌和真
菌具有一定的抑制活性［38］。2011 年，Li HX等从无
瓣海桑的内生真菌 Talaromyces flavus 代谢产物中分
离得到 4 个新的倍半萜过氧化物 talaperoxides A-D
( 113 ～ 116 ) ，以及一个已知的类似物 steperoxide B
( 117) ，并利用单晶衍射法确定了它们的绝对构型，
选择肿瘤细胞株MCF-7、MDA-MB-435、HepG2、HeLa
和 PC-3 对分离得到的化合物进行细胞毒活性的测
试，发现化合物 113 和 116 对这 5 种细胞株具有较
强的细胞毒活性，IC50值范围为 0． 70 ～ 2． 78 μg /
mL［39］。2012 年，Weaam E 等从海桑的内生真菌
Bionectria ochroleuca发酵产物中分离得到两个新的
肽类化合物 pullularins E ( 118 ) 和 pullularins F
( 119) ，以及 3 个已知物 120 ～ 122，利用 Marfey’s法
确定新化合物氨基酸的绝对构型，分离得到的化合
物对小鼠淋巴瘤细胞 L5178Y 具有一定强度的细胞
毒活性，EC50值范围为 0． 1 ～ 6． 7 μg /mL
［40］。2013
年，Ｒnsberg D 等从海桑内生真菌 Pestalotiopsis vir-
gatula发酵产物乙酸乙酯提取液中分离得到了 5 个
9841Vol. 28 宫凯凯等: 海桑属红树植物及其内生真菌化学成分及生物活性研究进展
新的吡喃酮类化合物 123 ～ 127，并通过生物合成的
推测和 ECD计算方法确定了其绝对构型。选择多
药耐药的肺炎杆菌，耐甲氧西林金黄色葡萄球菌，铜
绿假单胞菌对分离得到的化合物进行抗菌活性的测
试，发现化合物对这 3 种细菌均无活性。选择小鼠
淋巴瘤细胞 L5178Y 进行细胞毒活性的测试，发现
化合物对 L5178Y细胞株也无细胞毒活性。此外还
测试了对海灰翅夜蛾幼虫的毒性试验，但化合物对
其幼虫也无毒性［41］。2014 年，秦淳等对无瓣海桑
的内生真菌 Neofusicoccum sp． SaBA3 的次级代谢产
物进行研究，分离到 8 个化合物，分别为: ( 3S* ，
4S* ) -3，4-二氢-3，4，8-三羟基-7-乙基-6-甲氧基萘-
1-酮( 128 ) 、4，7-二甲氧基-5-甲基香豆素 ( 129 ) 、麦
角甾-5，7，22-三烯-3β-醇 ( 130 ) 、麦角甾-6，22-二烯-
5α，8α-环二氧-3-醇 ( 102 ) 、麦角甾醇-5-烯-3-酮
( 131) 、3β-羟基-胆甾醇 ( 12 ) 、邻苯二甲酸二甲酯
( 132) 、尿嘧啶( 133 ) 、除化合物 128 外其余化合物
均首次从 Neofusicoccum 属中分离得到［42］。2015
年，Pérez Hemphill CF 等对分离自海桑叶的内生真
菌 Acremonium sp．的次级代谢产物进行研究，分离
得到一个新的蒽类衍生物 torrubiellin B ( 134 ) 并通
过 ECD谱和计算 ECD法确定了化合物 134 的绝对
构型，细胞毒活性测试发现 torrubiellin B 对 Cal27
( 头颈癌细胞) 、Kyse510 ( 食管鳞状癌细胞) 、HCC38
( 乳腺癌细胞) 、A2780 ( 卵巢癌细胞) 和 MDA-MB-
231( 乳腺癌细胞) 均具有很强的细胞毒活性，IC50值
范围为 0． 2 ～ 2． 6μM，活性均强于阳性对照药顺铂，
因此 torrubiellin B是一个很有开发前景的抗肿瘤候
选药物［43］。
8 结语
自 1950 年以来，关于海桑属植物化学成分研究
的报道只有 25 篇，共分离得到化合物 106 个，结构
类型主要是萜类、甾体类、黄酮、酚酸类等，新化合物
只有 9 个，但是化合物结构类型丰富多样，包括硝基
烯类、酚类、赤霉素类、链状酯类、哌啶生物碱类、二
聚 α-烷基丁内酯类，因此海桑属植物在新化合物发
现方面仍具有巨大潜力，应聚焦于其微量化学成分
的研究，采用先进的分离纯化手段挖掘其潜在的新
颖活性成分。在对其共附生微生物的研究中，目前
只有对共附生真菌化学成分研究的报道，仅有 6 篇
文献，共分离得到 28 个化合物其中包括新化合物
14 个，化合物结构类型包括: 菲并吡喃环结构的酸
类化合物、倍半萜过氧化物、肽类化合物、吡喃酮类、
蒽类衍生物。对比发现，共附生真菌新化合物的产
出率明显高于海桑属植物，并且新化合物的结构类
型明显不同于宿主。为了适应海桑属红树植物周期
性遭海水浸淹的环境特点，其共附生微生物很可能
具有适应特殊环境的代谢机制，从而产生结构新颖
的活性化合物，而目前对此方面的研究还远远不够。
基于广阔的研发前景，我们应当重视对海桑属红树
植物及其共附生微生物的研究，加强这方面的科研
投入，这对我国科技发展和新药研发具有重要的战
略意义。
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