全 文 ：中国农学通报 2011,27(8):103-107
Chinese Agricultural Science Bulletin
0 引言
花的形成经历了一系列组织分化的调控过程。首
先，开花诱导因子激活了花分生组织特征基因，产生花
分生组织。随后，花分生组织特征基因激活了花器官
特征基因，花分生组织发育成花。最后，花器官特征基
因激活下游决定各组织和细胞类型的基因，形成各类
型器官。每个步骤都是通过这些基因特定的时空表
达，以及相互作用形成精细的基因调控网络来实现[1]。
而APETALA1（AP1）基因在此过程中，既参与了花分
生组织的形成，又是花器官的特征基因，在成花中起关
键调节作用 [2-4]。自从AP1突变体的获得及AP1基因
的成功克隆以来[2,5]，对其功能进行了近20年的深入研
究，特别是随着近几年研究手段的不断丰富，新的研究
成果不断涌现，逐渐呈现了一个以AP1为中心的成花
基金项目：国际先进农业科学技术“948”重大创新项目（2006-4-C01）；佳木斯大学校级课题S2010-53。
第一作者简介：戚晓利，女，1971年出生，黑龙江佳木斯人，副教授，博士研究生，研究方向：生物化学与分子生物学。通信地址：154007黑龙江省佳木
斯大学生命科学学院办公室，Tel：0454-8617780，E-mail：qixiaoli3@tom.com。
通讯作者：卢孟柱，男，1964年出生，河北任丘人，研究员，博士生导师，博士，研究方向：分子生物学。通讯地址：100091中国林科院林业研究所，
E-mail：Lumz@caf.ac.cn。
收稿日期：2010-09-03，修回日期：2010-09-26。
拟南芥APETALA1基因在花发育中的网络调控
及其生物学功能
戚晓利 1，卢孟柱 2
（1佳木斯大学生命科学学院，黑龙江佳木斯 154007；
2中国林业科学研究院林业研究所，国家林业局林木培育重点实验室，北京 100091）
摘 要：为了阐明拟南芥花分生组织特征基因——APETALA1（AP1）基因在开花调控网络的中心位置，
笔者重点综述了AP1在花发育中的网络调控及其生物学功能，探讨了花发育机制的研究重点。AP1既
是花分生组织决定基因，也是花器官发育特征基因，处于成花调控网络的关键位置。AP1基因需要通过
与其他调控基因的相互作用，决定花分生组织的形成、花芽的起始及花器官的发育。
关键词：AP1；基因网络；花发育
中图分类号：Q945 文献标志码：A 论文编号：2010-2583
Regulation Network and Biological Roles of APETALA1 of Arabidopsis Thaliana
in Flower Development
Qi Xiaoli1, Lu Mengzhu2
(1College of Life Science, Jiamusi University, Jiamusi Heilongjiang 154007;
2Reasearch of Institute of Forestry, Chinese Academy of Forestry,
Key Laboratory of Tree Breeding and Cultivation, State Forestry Administration, Beijing 100091)
Abstract: In order to clarify central role of APETALA1(AP1) gene in the regulation network of flower
development, recent research progress on regulation network and biological roles of AP1 gene of Arabidopsis
thaliana are reviewed emphatically in the present paper and the future studies on the regulatory mechanism of
flower development are also discussed. AP1 is a key gene in regulation network of flower development, because
it is the crucial identity gene of a flower meristem and the floral organ identity gene. AP1 plays an important
role in flower meristem differentiation, flower bud initiation and floral organ development by interaction and
coordination with other regulatory genes.
Key words: AP1; gene network; flower development
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调控网络。揭示AP1功能及基因间相互关系的分子
基础将为通过基因操作调控花期、花型、花色，应用于
农业生产奠定基础，具有重要的生物学理论意义和实
际应用价值。
1 AP1基因对植物成花的作用
1.1 AP1基因
拟南芥 AP1基因（AT1G69120）位于第 1条染色
体，基因全长 3527 bp，由 8个外显子和 7个内含子组
成。AP1基因编码的蛋白产物含 256个氨基酸，分子
量为 30 KD，属于MADS-box家族成员，编码 1个转录
激活因子，它编码的蛋白质除含有MADS区外，还有1
个类似角蛋白的卷曲螺旋结构[2]。
1.2 AP1基因表达模式
AP1基因具有双重功能，作为拟南芥的花分生组织
决定基因，在花原基发育早期阶段起作用，同时又是一
个同源异型基因，决定花器官起始和发育。AP1这种
双重功能反映在AP1表达模式上[2,6-7]。AP1原位杂交
研究表明，AP1基因在根、茎、叶中不表达，而在花中表
达。在花分化初期，花原基从花序原基侧翼起始发育，
AP1开始表达，并且随着花原基的发育表达量增加。
之后AP1基因在整个花分生组织中表达，而在花序分
生组织中不表达。在花器官分化阶段，器官决定基因
开始表达，此时AP1在萼片和花瓣中表达，决定了第1
轮和第2轮器官的发育，而在雄蕊和心皮中不表达。
1.3 AP1基因的突变体
AP1突变体的表型也充分显示其在花发育中的功
能：AP1基因的突变导致第 1轮的花萼发育成叶片状
的器官，花瓣缺失或数量减少，而在叶状萼片腋向长出
第2轮花，这种模式可多次重复；早期功能的缺失导致
花原基部分转化为花序原基，后期功能的缺失导致花
器官起始失败和花器官同源转化，主要表现在外 2轮
器官中。这二方面的作用在不同AP1突变体中表现
出分离现象，即花器官变化强烈的植株在后形成的花
中花序转变特性变弱，最弱突变体中只表现了花器官
的改变 [8-9]。这也充分说明了AP1的双重功能。目前
TAIR（The Arabidopsis Information Resourse）网站公布
了 14种AP1突变体，分为强、中、弱。AP1-1、AP1-7、
AP1-9、AP1-10 为强突变体；AP1-2、AP1-4、AP1-6、
AP1-8、AP1-11为居中突变体；AP1-3、AP1-5、AP1-12、
AP1-13、AP1-14为弱突变体。AP1-1、AP1-3分别为第
3、第5内含子剪接位点发生变化，AP1-2在MADS-box
保守区甘氨酸突变为天冬氨酸[2]。这些不同强度的突
变体的不同表型体现了上述AP1对成花和花器官发
育的双重作用和影响程度。
2 与AP1基因相关的基因调控网络
目前发现，AP1基因与14种开花调控相关基因间
存在相互作用，构成一个基因调控网络，以下着重介绍
其中几个与AP1调控关系比较密切的基因。
2.1 AP1与LFY
在拟南芥中，与AP1相似，LEAFY（LFY）也是花
分生组织特征决定的重要基因，二者的功能不是完全
独立，AP1处于 LFY的下游。LFY基因的表达先于
AP1，在营养生长时期就开始表达。在LFY突变体中，
AP1的表达水平降低，并且起始表达时间被推迟。当
LFY基因过量表达时，AP1基因表达又会提前。这些
证据表明 LFY对AP1基因有直接正向调节作用 [4,10]。
在AP1强突变体中，花分生组织也没有完全转变为花
序分生组织，而在AP1 LFY强突变体中，则有更多更
完全的花分生组织转为花序，说明AP1、LFY互相正调
控，其作用方式通过细胞间信号传递而相互加强[11]。
2.2 AP1与CAL
拟南芥的AP1和CAULIFLOWER（CAL）在序列上
高度同源，均为MADS-box基因，功能有部分重叠[2,12]。
AP1和CAL在花发育早期的花分生组织中均表达，参
与花分生组织属性的决定 [2,9]。单突变体研究表明，
AP1主要表现在花外 2轮器官的变异，CAL表型变化
不明显。而AP1-1CAL-1双突变体表型却明显加强，
重复产生更多的花序分生组织，其表型类似于花椰菜
状结构，表明CAL的突变可以增强AP1突变体的表
型，AP1具有CAL基因的功能，而CAL不具有AP1决
定外 2轮花器官属性的功能。在AP1-1CAL-1双突变
体中，AP1在早期的花原基中mRNA量与野生型中相
当，但在稍晚的花原基中mRNA减少并逐渐消失，显
示CAL基因具有维持AP1转录的功能[6]。因此，在决
定花分生组织属性方面，AP1和CAL的功能是冗余
的，可以互为补充，而CAL可以维持AP1基因在花分
生组织中的表达。
2.3 AP1与FUL
FRUITFULL（FUL）与AP1、CAL具有密切关系，
均为MADS-box基因，在花序中具有互补性，AP1负调
控FUL。FUL在花序分生组织中表达，而在花分生组
织中不表达，在AP1或CAL AP1突变体中，在花序分
生组织和花分生组织中均能检测到 FUL mRNA的大
量存在，因此认为FUL在花分生组织中表达的这种丧
失可能由AP1介导。在AP1CALFUL三突变体中，植
株的分生组织不具有花的特征属性，在花的位置形成
叶的结构，具有明显的营养性特征，表明FUL在决定
花分生组织属性方面与AP1和CAL功能冗余[13]。
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戚晓利等：拟南芥APETALA1基因在花发育中的网络调控及其生物学功能
2.4 AP1与FT、TFL1
在拟南芥花发育转换过程中，对AP1功能维持涉
及 一 系 列 促 进 和 抑 制 因 子 间 的 相 互 作 用 ，
FLOWERING LOCUST （FT） 和 TERMINAL
FLOWER1（TFL1）基因即为这样的一对作用因子，FT
产生促进信号，TFL1产生抑制信号，二者在决定开花
时间和开花位置的过程中起关键作用。FT基因主要
在叶片中表达，整合了花发育中光周期途径、春化途径
和自主途径的开花信号，其编码的蛋白质能够转运到
茎尖分生组织处，与bZIP转录因子FD共同作用，上调
SOC1基因和花分生组织特性基因AP1的表达，促进
花分生组织的形成而开花[14]。TFL1作用相反，在茎尖
分生组织处延迟 LFY、AP1的上调，或是通过阻止
LFY、AP1的信号传导，而抑制了LFY、AP1的活性，从
而形成花序结构[15]。
2.5 AP1与SVP、AGL24、SOC1
SHORT VEGETATIVE PHASE （SVP） 、
AGAMOUS-LIKE24（AGL24）、SUPPRESSOR OF
OVEREXPRESSION OF CONSTANS1（SOC1）为控制
开花时间的基因，均属于MADS-box基因家族，参与花
分生组织起始（见图 1）[16]。在控制花分生组织的转化
方面作用相反，AGL24、SOC1促进作用，SVP为抑制
作用。反过来，AP1抑制SVP、AGL24、SOC1表达。在
花分生组织出现早期（1、2阶段），SEP3的表达受SVP、
AGL24、SOC1抑制，从而阻止B、C类基因表达。SVP
通过TFL2组蛋白甲基化作用抑制SEP3的表达；SOC1
和 AGL24通过 SAP18使组蛋白 H3乙酰化而抑制
SEP3表达。SEP3表达受到抑制而LFY不能单独激活
B、C类基因。在发育阶段3早期，高水平AP1对SVP、
AGL24、SOC1的抑制作用加强，后者不能有效抑制
LFY与 SEP3基因的表达，从而使 B、C类基因被激
活。SVP、AGL24、SOC1通过精确调控B、C类基因的
表达而阻止花分生组织的早熟，决定花器官适时形成，
而AP1在此过程中发挥了重要作用[16]。
2.6 AP1与AP3、PI
AP1 可以激活 B 类基因，特别是 APETALA3
（AP3），决定花瓣和雄蕊。首先，在AP1中AP3表达正
常，在LFY突变体中减少，在LFYAP1突变体中基本检
测不到，说明AP1与LFY调控AP3表达。其次，在体
外实验中AP1蛋白直接结合在AP3顺式作用元件上，
表明AP1可以直接调控AP3表达。最后，AP1在花发
育早期可以激活AP3和另一个B类基因PISTILLATA
（PI）[17]。反过来，AP3与PI的积累负调控AP1的表达：
AP3功能缺失导致AP1表达上调，AP3、PI高表达导致
AP1表达减少；PI可以直接结合在AP1启动子序列，表
明调控作用是直接的[18]。
2.7 AP1与AG
AG为C类基因，是一个重要的MADS-box类转录
因子，其功能主要表现在决定花分生组织的有限模式
（determinate pattern）和决定雌蕊和雄蕊 2轮花器官的
特征。AP1 mRNA在AG突变体中增加，并扩展到内2
轮器官；在AGAP1双突变体中在内2轮器官异位发生
萼片和花瓣，表明AG负调控AP1而使其表达限定在
1、2轮器官[6,19]。
AG的表达比LFY、AP1等要晚，并限制在花原基的
中心，与 AP1表达呈互补式 [19]。AG受 AP1、AP2、
LEUNIG（LUG）负调控，AP1通过与 LUG和 SEUSS
（SEU）形成蛋白复合体作为转录共抑制物，结合在AG
调 控 区 序 列 而 使 其 转 录 受 到 抑 制 [20]。 在
AGL24SVPAP1中表型似 LUG，AGL24SVP双突变体
中AG异位表达，这些表明AP1、AGL24、SVP也参与抑
制AG异位表达，而使AG限定在第3轮、4轮器官，这些
抑制复合体也包括MADS-box基因SEP3的参与[21]。
AP1与上述其他成花因子的相互关系，根据文
献[22-25]归纳如下（见图 2）。
（1）AP1是花序分生组织向花分生组织转换最重
要标志物。植物花分生组织起始和花分生组织特性的
维持是由花分生组织决定因子（LFY、AP1、CAL、FUL
等）与TFL1的相互作用来完成。植物体内外信号汇
集于开花整合基因 SOC1、FT，在分生组织侧翼激活
LFY、AP1的表达，LFY、AP1互相促进，共同抑制TFL1
表达，在分生组织侧翼形成花分生组织。反过来，
TFL1抑制LFY、AP1在花序分生组织处表达，而在分
生组织中央维持花序的无限性。TFL1和LFY、AP1间
的平衡调控着茎尖分生组织样式，确保植物在合适的
时间和位置开花。图1 早期花发育模式的基因调控网络
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中国农学通报 http://www.casb.org.cn
（2）AP1调控花的样式和花器官发育。在花发育
1、2阶段：SVP、AGL24、SOC1通过抑制 SEP3作用而
阻止B、C类器官发育，使花器官原基体积扩展，这种
作用短期内就被 AP1活化而终止。AP1通过抑制
SVP、AGL24、SOC1的表达而激活SEP3，SEP3与LFY
相互作用激活B、C类基因促进器官发育，通过这种连
锁作用调控花分生组织建立的精确时间和花器官发育
样式。随着这些花分生组织决定基因下调，促进花分
生组织进一步分化和花器官产生。AP1促进AP3和PI
表达而决定花瓣和雄蕊，而AP3与PI基因产物负调控
AP1的表达。AP1表达受AG抑制而使其限定在第1、
2轮，决定萼片和花瓣发育；AP1通过SEU、LUG使AG
表达在第 3、4轮器官。此外，AP1与 FILAMENTOUS
FLOWER（FIL）、LFY参与花分生组织极性的建立[16]。
3 问题及展望
目前，对高等植物开花基因AP1的研究已取得可
喜的进展，然而植物成花是一个非常复杂的过程，环境
条件和植物内在调节因子都通过不同的调控机制调节
植物的成花，各因子之间并不是孤立存在，而是相互作
用，相互影响，构成一个复杂的网络系统调控植物的开
花。单个基因的研究不能脱离整体，揭示整个花调控
的基因网络及其响应环境因子的变化将成为今后的重
点研究方向。
3.1 激素对花发育相关基因的影响
器官特征基因对多种植物激素生物合成或反应的
基因表现出调控作用。例如，AG通过在雄蕊发育后
期表达直接调控茉莉酸生物合成基因来调控茉莉酸
水平。AG也直接调控几个涉及赤霉素生物合成基
因的表达。赤霉素信号反过来也上调 AP3、PI、AG
的表达和茉莉酸生物合成，以正向反馈促进雄蕊继续
发育 [26-27]。许多其他潜在器官属性基因通过基因组技
术已被鉴定，对这些基因功能的认识无疑将使人们进
一步理解在器官生长、分化、发育中网络的反馈环和多
种调控作用。
目前，AP1与这些生理因子的关系知之甚少，有报
道激素有助于 FLORAL MERISTEM（FM）起始，在
PIN1突变体中，AP1、AP3表达下降[28]。笔者研究发现
1个AP1表达明显降低的拟南芥突变体，芯片数据研
究显示突变体中感受生理因子如激素反应、环境胁迫
等相关的基因发生差异表达。这些生理因子如果影响
AP1基因表达，是直接或间接影响还是协同发挥作用，
以及各影响因子发挥作用是否与剂量相关等，这些问
题还需要进一步研究。
3.2 基因在网络中的互作理解基因功能
四聚体模型研究表明，MADS-box蛋白能形成多
聚体，进而形成特定的萼片、花瓣、雄蕊和心皮，这些不
同复合体如何作用却未知。器官属性基因产物在发育
不同时间通过不同基因组合直接参与花发育的精密调
控，这无疑为基因功能研究提供了一个很好的切入点，
通过基因组范围直接结合（genome-scale direct
bindings）与可诱导的表达系统（inducible expression
systems），揭示整个调控网络的整合与精细调控。
花发育调控网络的这种复杂性，决定了人们要在
系统水平上理解网络各成员在花形成中如何作用。众
多的调控花器官形成的基因都是编码的转录因子，阐
明转录连锁反应及相关基因调控网络也将是研究工作
的关键。因此，AP1基因作为这个网络重要的节点，不
仅研究其与其他单一因子的作用，更要研究其与若干
重要影响因子的相互关系和综合作用，以及在不同环
境因子和内在因子作用下这种关系的改变，来实现对
花起始和花器官的分化、发育的精细调控。
参考文献
[1] 丛楠,程治军,万建民.控制花器官发育的ABCDE模型[J].中国农
学通报,2007,23(7):134-138.
[2] Mandel M, Gustafson-Brown C, Savidge B, et al. Molecular
characterization of the A rabidopsis floral homeotic gene
APETALA1[J]. Nature,1992,360:273-277.
[3] Parcy F, Nilsson O, Busch M, et al. A genetic framework for floral
patterning[J].Nature,1998,395(6702):561-566.
[4] Wagner D, Sablowski RWM, Meyerowitz EM. Transcriptional
activation of APETALA1 by LEAFY[J].Science,1999,285(5427):
582-584.
[5] Koornneef M, Dellaert L, Van der Veen J. EMS and
radiation-induced mutation frequencies at individual loci in
椭圆型表示转录因子，箭头表示正调控，钝端表示负调控，
虚线表示蛋白间相互作用
图2 AP1基因与其他成花相关基因的网络调控
·· 106
戚晓利等：拟南芥APETALA1基因在花发育中的网络调控及其生物学功能
Arabidopsis thaliana (L.) Heynh[J].Mutat Res,1982,93(1):109-123.
[6] Gustafson-Brown C, Savidge B, Yanofsky M. Regulation of the
arabidopsis floral homeotic gene APETALA1[J].Cell,1994,76(1):
131-143.
[7] Hempel F, Weigel D, Mandel M, et al. Floral determination and
expression of floral regulatory genes in A rabidopsis[J].
Development,1997,124(19):3845-3853.
[8] Irish V, Sussex I. Function of the apetala1 gene during A rabidopsis
floral development[J].The Plant Cell Online,1990,2(8):741-754.
[9] Bowman J, Alvarez J, Weigel D, et al. Control of flower
development in A rabidopsis thaliana by APETALA1 and interacting
genes[J].Development,1993,119(3):721-743.
[10] Mandel M, Yanofsky M. A gene triggering flower formation in
A rabidopsis[J].Nature,1995,377(6549):522-524.
[11] Sessions A, Yanofsky M, Weigel D. Cell signaling and movement
by the floral transcription factors LEAFY and APETALA1[J].
Sciences STKE,2000,289(5480):779-781.
[12] Gu Q, Ferrandiz C, Yanofsky M, et al. The FRUITFULL
MADS-box gene mediates cell differentiation during A rabidopsis
fruit development[J].Development,1998,125(8):1509-1517.
[13] Ferrandiz C, Gu Q, Martienssen R, et al. Redundant regulation of
meristem identity and plant architecture by FRUITFULL,
APETALA1 and CAULIFLOWER[J].Development,2000,127(4):
725-734.
[14] Searle I, He Y, Turck F, et al. The transcription factor FLC confers a
flowering response to vernalization by repressing meristem
competence and systemic signaling in A rabidopsis[J].Genes Dev,
2006,20(7):898-912.
[15] Liljegren S, Gustafson-Brown C, Pinyopich A, et al. Interactions
among APETALA1, LEAFY, and TERMINAL FLOWER1 specify
meristem fate[J].The Plant Cell Online,1999,11(6):1007-1018.
[16] Liu C, Xi W, Shen L, et al. Regulation of Floral Patterning by
Flowering Time Genes[J].Dev Cell,2009,16(5):711-722.
[17] Lamb R, Hill T, Tan Q, et al. Regulation of APETALA3 floral
homeotic gene expression by meristem identity genes[J].
Development,2002,129(9):2079-2086.
[18] Sundstr m J, Nakayama N, Glimelius K, et al. Direct regulation of
the floral homeotic APETALA1 gene by APETALA3 and
PISTILLATA in Arabidopsis[J].Plant J,2006,46(4):593-600.
[19] Alejandra Mandel M, Gustafson-Brown C, Savidge B, et al.
Molecular characterization of the A rabidopsis floral homeotic gene
APETALA1[J].Nature,1992,360:273-277.
[20] Sridhar V, Surendrarao A, Liu Z. APETALA1 and SEPALLATA3
interact with SEUSS to mediate transcription repression during
flower development[J].Development,2006,133(16):3159-3166.
[21] Gregis V, Sessa A, Dorca-Fornell C, et al. The Arabidopsis Floral
Meristem Identity Genes AP1, AGL24 and SVP Directly Repress
Class B and C Floral Homeotic Genes[J].The Plant journal: for cell
and molecular biology,2009:626-637.
[22] Irish VF. The flowering of Arabidopsis flower development[J].Plant
J,2010,61(6):1014-1028.
[23] Yant L, Mathieu J, Schmid M. Just say no: floral repressors help
A rabidopsis bide the time[J].Curr Opin Plant Biol,2009,12(5):
580-586.
[24] Liu C, Thong Z, Yu H. Coming into bloom: the specification of
floral meristems[J].Development,2009,136(20):3379-3391.
[25] Adrian J, Torti S, Turck F. From Decision to Commitment: The
Molecular Memory of Flowering[J].Molecular Plant,2009,2(4):
628-642.
[26] Yu H, Ito T, Zhao Y, et al. Floral homeotic genes are targets of
gibberellin signaling in flower development[J].Proc Natl Acad Sci
USA,2004,101(20):7827-2832.
[27] Cheng H, Song S, Xiao L, et al. Gibberellin acts through jasmonate
to control the expression of MYB21, MYB24, and MYB57 to
promote stamen filament growth in A rabidopsis[J].PLoS Genetics,
2009,5(3).
[28] Vernoux T, Kronenberger J, Grandjean O, et al. PIN-FORMED1
regulates cell fate at the periphery of the shoot apical meristem[J].
Development,2000,127(23):5157-5165.
·· 107