全 文 ：HEREDITAS (Beijing) 2013年 8月, 35(8): 971―982
ISSN 0253-9772 www.chinagene.cn 综 述

收稿日期: 20130326; 修回日期: 20130513
基金项目: 国家自然科学基金项目(编号：31260062, 30860121)和昆明学院科研项目(编号：YJL11017)资助
作者简介: 张国斌, 博士研究生, 研究方向：分子植物病理学。E-mail: zgb1982@126.com
通讯作者: 王云月, 教授, 博士生导师, 研究方向：利用生物多样性控制病害。E-mail: wangyykm@gmail.com
杨红玉, 教授, 研究方向：植物与病原菌互作机制。E-mail: yanghongyukm@126.com
网络出版时间: 2013-7-3 17:07:04
URL: http://www.cnki.net/kcms/detail/11.1913.R.20130703.1707.003.html

DOI: 10.3724/SP.J.1005.2013.00971
拟南芥灰霉病抗性相关转录因子
张国斌 1, 张喜贤 3, 王云月 1, 杨红玉 2
1. 云南农业大学植物保护学院, 生物多样性与病虫害控制教育部重点实验室, 昆明 650201;
2. 昆明学院生命科学与技术系, 昆明 650214;
3. 云南大学生命科学学院, 昆明 650092
摘要: 病原菌的侵染激发植物大量防御响应基因的表达, 其中转录因子在协调庞大的抗病防御网络中发挥重
要作用。灰葡萄孢菌(Botrytis cinerea)是最具破坏力的死体营养型病原真菌之一, 在农业生产上造成严重的经济
损失。文章综述了 ERF(Ethylene response factors)、WRKY、MYB等家族中参与灰霉病防御反应的转录因子的
功能研究进展。转录因子通过复杂的 mRNA或蛋白水平的互作方式构成了精细的调控网络, 以激活下游防卫基
因的表达, 从而诱导抗病反应。一部分转录因子是协调不同激素信号通路交叉响应的重要节点和调节器, 将植
物抵御不同类型病原菌的分子机制联系起来。对这类转录因子的研究将为研究植物其他病原菌防御机制提供线
索, 另外深入理解抗病机制将有助于研究者在作物改良和保护中更高效地利用抗病基因。
关键词: 灰葡萄孢菌; 转录因子; 防卫反应; 调控机制
Transcription factors in resistance against pathogen Botrytis cinerea
in Arabidopsis
ZHANG Guo-Bin1, ZHANG Xi-Xian3, WANG Yun-Yue1, YANG Hong-Yu2
1. Key Laboratory for Agricultural Biodiversity and Pest Management of Ministry of Education, College of Plant Protection, Yunnan Agri-
cultural University, Kunming 650201, China;
2. College of Life Science and Technology, Kunming University, Kunming 650214, China;
3. College of Life Science, Yunnan University, Kunming 650092, China
Abstract: A large number of defense genes are activated in plants when responding to pathogen infection. Furthermore,
transcription factors are suggested to play important roles in regulating huge defense network in plants. The necrotrophic
fungus Botrytis cinerea is one of the most destructive pathogens which could result in massive economic losses in the agri-
culture. Our review summarized the study results of members from transcription factor ERF, WRKY and MYB families
which function in resistance of Botrytis cinerea in Arabidopsis thaliana. The transcription factors come into more elaborate
regulation network through interacting with target genes at mRNA or protein levels aiming at activating expression of de-
fense genes which lead to resistance against the fungus. Some transcriptional factors were discovered to be the main nodes

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and regulators in different phytohormones crosstalk, illustrating and connecting the molecular mechanisms of plants against
different types of pathogens. Study on the transcription factor mentioned above, provides us clues for the study of other
plant pathogen defense mechanism. Further understanding of disease mechanisms will help researchers to utilize the resis-
tance genes in crop improvement and protection practice.
Keywords: Botrytis cinerea; transcription factor; defense response; regulation mechanism
自然界中的植物在防御各种病原菌侵染过程中
进化形成精细而复杂的抗病调控网络, 植物除先天
存在的物理屏障外 , 还通过水杨酸 (Salicylic acid,
SA)、茉莉酸(Jasmonic acid, JA)和乙烯(Ethylene, ET)
等激素信号途径激活一系列防御响应基因的表达 ,
转录因子在协调防御网络中基因的表达发挥着重要
作用。一般认为, 植物-活体营养型病菌互作中主要
通过“基因对基因”防御模式激发的超敏反应抑制
病原菌的进一步扩展 , 随后引发系统获得抗性 [1];
与活体营养型病原菌不同, 植物-死体营养型病菌互
作系统中不存在“基因对基因”激发的超敏反应, 系
统获得抗性对死体营养型病原菌作用不明显。植物
对死体营养型病菌的防卫反应通常由 JA、ET 等信
号途径所调控 [2], 但目前有限的研究结果还无法解
释植物对死体营养型病菌复杂的防御机制。
植物灰霉病是农业生产上一种重要的世界性病
害, 病原菌为灰葡萄孢菌(Botrytis cinerea Pers.), 简
称灰霉菌, 属于半知菌亚门。B.cinerea 被认为是非
常重要的致病性死体营养型真菌, 染色体组分析表
明 B.cinerea能分泌大约 40种毒素[3], 能在收成前和
收成后侵染 200 多种植物引起灰霉病, 对农业生产
造成严重的经济损失[4, 5]。然而目前对植物防御灰霉
病的基因资源和分子机制都知之甚少, 成为制约作
物抗病育种发展的主要因素之一。
转录因子是一类能与真核基因启动子区域中的
顺式作用元件发生特异性互作, 对转录具有激活或
抑制作用的 DNA结合蛋白[6]。植物基因组中数目众
多的转录因子参与植物的生长发育、物质代谢, 响
应生物和非生物胁迫等多种生物进程。根据拟南芥
(Arabidopsis thaliana)全基因组序列推测编码转录因
子的基因超过 1 800个, 约占编码基因总数的 6%以
上[7~9]。芯片数据显示经 B.cinerea 侵染拟南芥后有
600多个转录因子表达发生显著变化[8]。近年来, 有
关编码转录因子基因的结构和功能及其在植物改良
中的应用研究一直是植物基因表达调控领域的热点,
目前通过利用模式植物拟南芥-灰霉菌互作系统筛
选和挖掘出许多灰霉病抗性相关转录因子。本文对
拟南芥中抗灰霉病相关转录因子的功能研究进展进
行论述。
1 植物灰霉病抗性相关转录因子家族
植物中存在种类众多的转录因子家族, 目前发
现与抗病相关的主要有：ERF(Ethylene response
factors)家族、WRKY(WRKY DNA-binding protein)
家族、 MYB(MYB domain protein)家族、 TGA
(TGACG motif-binding protein)家族、NAC(No apical
meristem, ATAF1, Cup-shaped cotyledons)家族、
HSF(Heat stress transcription factor)家族、DOF(DOF
zinc finger protein)家族及 MYC 家族等。其中 ERF
家族和 WRKY 家族是发现参与植物防卫反应最多
的两类转录因子[10], 部分转录因子被证明与植物响
应 B.cinerea侵染直接相关(表 1)[8]。
1.1 ERF家族转录因子
拟南芥 ERF 家族包括 122 个成员, ERF 蛋白含
有一个长 58~59 个氨基酸的保守 ERF 结构域, 它可
以与病程相关基因启动子中的 GCC 盒相结合, 这些
基因往往受 JA 等激素的诱导表达[11]。ERF 家族转录
因子能对信号分子 SA、JA 和 ET 产生应答, 参与各
信号途径中信号的整合和交流[12], 其中 ERF1、ERF5、
ERF6、RAP2.2(Related to AP2.2)和 ORA59 (Oc-
tadecanoid-responsive Arabidopsis AP2/ERF 59)
参与调控植物对灰霉病的防御反应。
ERF1 基因对拟南芥灰霉病抗性的调控依赖于
JA 和 ET 信号通路同时存在[13]。过量表达 ERF1基因
的植株, 其防御响应基因 PDF1.2(Plant defensin1.2)
的表达增强 , 同时灰霉病的抗性也增强 [ 1 4 ]。

第 8期 张国斌等: 拟南芥灰霉病抗性相关转录因子 973


表 1 拟南芥转录因子家族分类及响应 B.cinerea 变化基因数量[8]
家族 总数* 变化数* 家族 总数 变化数 家族 总数 变化数
ABI3VP1 11 3 GRF 9 3 NF-YA 10 8
AP2-EREBP 138 55 GeBP 16 5 NF-YB 10 6
ARF 24 6 HRT 3 0 NF-YC 13 5
ARID 7 2 HSF 21 7 CPP 8 3
ARR-B 15 2 Homeobox 91 29 E2F-DP 8 1
Alfin-like 7 7 JUMONJI 5 3 EIL 6 3
AtRKD 5 0 MADS 109 14 G2-like 40 8
BBR/BPC 7 3 MYB 131 32 GRAS 33 12
BZR 6 2 MYB-related 67 29 TUB 10 3
C2C2-CO-like 30 12 NAC 96 34 Trihelix 29 16
C2C2-Dof 36 9 NLP 9 1 VOZ-9 2 0
C2C2-Gata 30 12 Orphan 2 2 WHIRLY 3 3
C2C2-YABBY 6 0 PHD 11 4 WRKY 72 31
C2H2 211 70 RAV 11 5 ZF-HD 15 6
C3H 165 72 REM 21 4 bHLH 161 57
CAMTA 6 6 SBP 16 9 bZIP 73 29
CCAAT-DR1 2 0 TCP 26 12 总计 1843 645
注：*“总数”是指芯片探针能够检测到的转录因子数; “变化数”指接种 B.cinerea后变化 2倍以上的转录因子数量。

ERF1 启动子区域的 ET 响应元件(PERE)能直接被
EIN3(Ethylene-insensitive3)识别, 激活下游 PDF1.2
的表达[15, 16]。这些结果显示 ERF1作为 EIN3和 ET
响应标志基因PDF1.2的中间媒介起作用, 把乙烯信
号途径与防御响应基因的表达联系起来。与 ERF1
一样, ORA59 也参与 JA/ET 介导的植物对 B.cinerea
的防御响应。在植物体内 ORA59 通过与 PDF1.2 启
动子区 GCC盒的结合正调控 PDF1.2的表达[17]。过
量表达 ORA59 能够激活 PDF1.2 的表达, 同时植物
对 B.cinerea 的抗性增强, 而 ORA59 沉默的植株对
B.cinerea 的抗性减弱[18]。以上结果表明, ERF1 和
ORA59是灰霉菌防御反应中 JA和 ET信号传导途径
的共同节点, 提供了 JA 和 ET 两种激素相互作用的
证据。SA和 JA/ET信号途径之间有相互促进性, 也
有拮抗性。在 SA 和 JA/ET拮抗时, SA会通过其信
号途径的下游基因抑制 ORA59蛋白积累, 但不抑制
ERF1 积累 , 致使 PDF1.2 的表达降低 [19], 因此
ORA59是 JA/ET、SA信号途径拮抗效应的直接调控
元件之一。但 JA/ET 途径是怎样抑制 SA 响应基因
表达的目前尚不清楚。
与 ERF1 和 ORA59 不同, RAP2.2 是单独的 ET
响应转录因子, 不依赖于 JA的存在。ET和 B.cinerea
均能诱导该基因在叶片中表达 , rap2.2 突变体对
B.cinerea的抗性减弱, 而超表达 RAP2.2则显示出增
强的抗病性。实验证明 RAP2.2基因位于 ET信号通
途中的主要作用元件 EIN2、EIN3和 EIL1的下游位
置 , 直接与 PDF1.2 启动子区结合调控其表达。
RAP2.12基因是 RAP2.2的同源基因, rap2.2 rap2.12
双突变体可以部分抑制 ctr1(Constitutive triple re-
sponse1)的三重反应表型。因此, RAP2.2 也是响应
B.cinerea 的 ET 信号传导途径的重要调控元件[20]。
它的互作蛋白 PFT1(Phytochrome and flowerring
time1)是 JA 信号通路的重要调节元件, 也被证明与
B.cinerea的抗性相关[21, 22], 可能与RAP2.2共同参与
依赖 ET的抗病响应。
ERF5 和 ERF6 是两个独立于 ET 信号而只依赖
JA 的 B.cinerea 防御反应的正调控因子。过量表达
ERF5 或 ERF6 的植物对 B.cinerea 的抗性显著增强,
erf5和 erf6单突变体对 B.cinerea抗性与野生型相同,
但 erf5 erf6 双突变体敏感性显著增加, 双突变体中

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JA 响应的防御基因也相应降低 , 另外过量表达
ERF5和 ERF6双基因则抑制了 SA信号途径基因的
表达 , 植株对致病性丁香假单胞菌 (Pseudomonas
syringae)的敏感性增强。说明 ERF5和 ERF6正调控
植物对 B.cinerea 的抗性且存在功能冗余, 它们也在
JA/ET 信号通路和 SA 信号途径的拮抗互作中发挥
作用[23]。但奇怪的是, 这两个基因对同是死体营养
型真菌的链格孢菌(Alternaria brassicicola, Wilt.)却
表现出完全不同的抗性表型, 超表达 ERF5 具有增
强的敏感性, 双突变体 erf5 erf6 则表现抗性增强,
这可能是 ERF5和 ERF6通过蛋白水平的互作共同负
调控对 A.brassicicola 抗性[24]。Meng 等[25]研究发现
MPK3/MPK6 通过磷酸化 ERF6 增强其蛋白稳定性
而持续激发 PDF1.2 的表达, 而 ERF6-EAR(ERF6-
associated amphiphilic repression)转基因植物中
PDF1.2表达下降, 且对 B.cinerea敏感性增强, 但没
有观察到 erf5 erf6 双突变体的显著表型, 推测可能
还有功能冗余基因的存在, 而这 3 种结论的差异性
可能是由于环境条件造成, 也可能是检测到的基因
转录水平和蛋白水平不一致导致的。不过 ORA59基
因沉默植株也表现出对 B.cinerea 敏感性增强, 而对
A.brassicicola 抗性无变化的类似现象 [18]。另外 ,
ERF4作为一个 JA/ET和 ABA信号通路的负调控因
子, 也负调控对 A.brassicicola 的抗性[26, 27], 而对
B.cinerea 的抗性尚未见报道。据此推测这种相矛盾
的现象也可能是由植物转录因子在针对不同病原菌
时表现的不同调控机制而造成, 也从侧面反映出植
物抗病分子机制的复杂性。
ERF 转录因子可以通过单独的 ET、JA 或共同
依赖的方式直接调控 PDF1.2 的表达从而影响
B.cinerea 防御响应, 可能是植物 JA/ET 途径正调控
B.cinerea 抗性的 3 条独立激素信号路径, 但它们之
间是如何协调的发挥作用尚不清楚。正调控
B.cinerea抗性的转录因子往往在激活 JA/ET响应基
因表达时 , 抑制 SA 介导的信号途径 , 使寄主对
B.cinerea 的侵染产生防御响应。当其他病原菌入侵
时, 这些转录因子可能重新协调激素间交叉响应激
活或抑制相应的下游基因表达。这种灵活的调控方
式可能就是之前研究中植物对不同病原菌表现出的
不同抗性表型的原因。然而 ERF转录因子家族成员
之间的关系又是怎样的？ERF 转录因子是如何参与
SA、JA/ET 介导的信号转导以及交叉信号转导通路
的？这些问题都是将来研究的重点。
1.2 WRKY转录因子家族
WRKY 转录因子家族是植物所特有的蛋白, 拟
南芥中有 74 个成员。WRKY 蛋白包含一个或两个
由 60 个氨基酸组成的 WRKY 保守域, 其靠近氨基
(N)末端 7 个保守的氨基酸残基 WRKYGQK 是
WRKY 域的核心序列, 该序列发生变化可能导致该
结构域减弱甚至失去 DNA 结合的活性, 是 WRKY
蛋白生物学活性必需的区域[28]。WRKY结构域能与
下游基因启动子的W-Box结合调控植物防卫基因的
表达[29]。在 WRKY家族基因的启动子区也发现存在
W-Box序列, 表明WRKY家族基因之间存在自我反
馈诱导的调节机制, 也能被病原菌和 JA等激素信号
分子诱导表达[30]。
WRKY家族成员之间通过蛋白水平的互作正调
控 B.cinerea的抗性, 并具有功能冗余性[31]。WRKY70
转录因子正调控 SA 信号通路的防御基因, 而抑制
JA依赖的防御基因。WYKR70的上调表达能增强对
白粉菌(Erysiphe cichoracearum DC. sensu str.)的抗
性水平 , 而降低对 A.brassicicola 的抗性。尽管
wrky70 突变体对 A.brassicicola 表现抗性[32], 但对
B.cinerea 表现增强的敏感性[33], 目前还无法解释这
种差异产生的原因。但发现PDF1.2在wrky70 wrky46
wrky53三突变体中表达上升, 在 wrky70单突变体中
PDF1.2 并没有上升, 说明 WRKY70 与 WRKY46、
WRKY53 通过某种协同方式抑制 JA 响应基因
PDF1.2 的表达, 但在该三突变体中两个 JA 早期响
应基因 LOX2和 VSP1表达水平并没有变化, 推测可
能还存在其他功能冗余基因 , 如 WRKY62 负调控
LOX2和 VSP1的表达, 与 SA介导的 JA响应基因的
抑制有关[34, 35]。因此, WRKY70在抵御 B.cinerea侵
染以及协调 SA、JA/ET信号通路的交叉响应过程中
发挥着复杂的作用, 还需要进一步研究。另外, 比较
典型的是 WRKY18、WRKY40和 WRKY60通过 N端
的亮氨酸拉链基序形成复合体或以单体形式发挥复
杂的重复、协同或拮抗效应。wrky18 wrky40 wrky60
三突变体中 PR-1 基因的表达增强, 并对 P.syringae
表现增强抗性, 而 PDF1.2 减弱且对 B.cinerea 抗性

第 8期 张国斌等: 拟南芥灰霉病抗性相关转录因子 975


减弱 , 而 WRKY18 单个基因的超表达植株表现出
PR-1 基因组成型表达和对 P.syringae 抗性增强, 对
B.cinerea敏感性增强; 但 wrky18突变体则对细菌抗
性稍减弱, 对 B.cinerea 抗性无变化, 说明功能上存
在部分冗余性。但共超表达 WRKY18与 WRKY60或
WRKY40 时, PR-1 的组成型表达消失并对 B.cinerea
和细菌敏感性增强[36, 37]。因此, WRKY18、WRKY40
和WRKY603各基因共同正调控对 B.cinerea的抗感
反应, 而负调控对 P.syringae的抗性[37], 并且 3个基
因之间在调控植物防御和防御基因表达的蛋白互作
中存在拮抗效应。另外 3个基因之间还能通过单个、
2 个或 3 个之间的转录调控或蛋白互作调控对其他病
原菌、ABA等信号的响应, 此方面已有相关综述[31, 38],
但目前还未发现是否是通过下游的 ABA 信号通路
调控防御反应。综上所述, WRKY 转录因子一般通
过介导植物激素 SA、JA/ET之间的拮抗效应调控防
御基因的激活或抑制, 与 ABA等其他激素信号也有
一些联系。
WRKY33 是一个通过下游多种途径正调控植物
对 B.cinerea 防御反应的 WRKY 转录因子。wrky33
突变体对 B.cinerea 感性增强, 而对 P.syringae 致病
小种抗性增强, 这与突变体中 SA 响应基因 PR-1、
PR-5和 PAD4的强烈表达以及 JA调控基因 PDF1.2
的表达降低相一致[39]。正常状态下 WRKY33以依赖
于MKS1(Mapkinase substrate1)的方式与MPK4(Map
kinase 4)以核复合体形式存在, B.cinerea的侵染激活
MPK4 并磷酸化 MKS1, 随后从复合体中释放出的
WRKY33 结合到 PAD3(Phytoalexin deficient3)基因
的启动子区并调控 PAD3 的表达, 合成植物抗毒素
抵御病菌入侵[40]。另两个 VQ蛋白 SIB1(Sigma factor
binding protein1)和 SIB2结合到 C端的WRKY区域,
激活 WRKY33 的 DNA 结合活性。SIB1 和 SIB2 定
位在叶绿体并和质体 RNA 聚合酶 SIG1(Sigma fac-
tor1)互作, SIB1和 SIB2受 B.cinerea的诱导表达, 基
因敲除突变体 sib1 和 sib2 没有异常表型, 但超表达
SIB1 能增强对 B.cinerea 的抗性, 表明 SIB1 和 SIB2
是激活 WRKY33抵御 B.cinerea功能的双重靶点[41]。
有研究表明 WRKY33 能被功能冗余的 MPK3 和
MPK6 磷酸化作用激活 , 可以调控 ET 合酶基因
ACS2/ACS6(1-amino-cyclopropane-1-carboxylate
synthase2/6)的表达[42], 且在 B.cinerea 诱导的 PAD3
表达和植保素合成中起正向调控作用, 还可以自我
正 向 反 馈 调 控 转 录 [43] 。 WRKY33 还 可 以 与
ATG18a(Autophagy 18a)相互作用, ATG18a 是细胞
自体吞噬作用的主要因子。B.cinerea 侵染可以诱导
自体吞噬基因的上调表达和自噬体的形成, 同时拟
南芥自体吞噬突变体 atg18a表现出对 B.cinerea的抗
性减弱。因此, 细胞自体吞噬作用在抵抗 B.cinerea
中具有重要作用, 而 WRKY33 和 ATG18a 的互作揭
示出自体吞噬作用和转录因子介导的转录调控在抗
灰霉病响应中的协调合作机制[44]。免疫共沉淀实验
显示, B.cinerea侵染后WRKY33可以直接与 JA信号
途径的 JAZ1(Jasmonate ZIM-domain1)和 JAZ5、
ET-JA共响应的 ORA59和植保素合成基因 PAD3和
CYP71A13 相结合, 而在侵染前的 wrky33 突变体中
这些防御基因都没有发生变化, 推测 B.cinerea 侵染
可能改变 WRKY33 蛋白的自身的结合特异性或活
性[45]。因此, WRKY33能通过控制多种激素平衡、植
保素合成或激发细胞的自体吞噬作用等多种方式来
调控植物对 B.cinerea的防御反应。
另外, WRKY4 也具有正调控对死体营养型病菌
抗性和负调控对活体营养型病菌抗性的作用。接种
B.cinerea 后, wrky3、wrky4 单突变体及双突变体都
表现比野生型更严重的病斑和菌丝生长, 但单突变
体与双突变体间表型差异不明显。wrky4单突变体对
P.syringae 的抗性增强, 而 AtWRKY4 超表达则抑制
PR-1 基因的表达, 并使拟南芥对假单胞菌的抗性减
弱, 而 wrky3 并无此表型。WRKY3 和 WRKY4 虽然
结构相似但功能上并无冗余性 , 且存在差异 [46],
WRKY4 可能在调控 SA、JA/ET 信号途径交叉互作
中发挥作用。
综上所述, WRKY 家族转录因子通过单独、协
作或复合体等多种形式调控拟南芥植物对 B.cinerea
的防御反应。WRKY家族基因通过影响信号通路中
基因的变化而导致下游防卫基因表达的增加/降低,
从而抑制/促进病菌的生长和增殖。WRKY转录因子
调控方式的多样性和复杂性也反映出植物对
B.cinerea 防御响应与多种因素相关, 转录因子、激
素、激酶或是细胞生理过程等均在植物抗灰霉菌侵
染过程中发挥重要作用。

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1.3 NAC转录因子家族
拟南芥中有 117个 NAC家族成员转录因子, 是
植物所特有的转录因子[47]。因首先报道的 3 个基因
NAM(No apical meristem)、ATAF1和 CUC(Cup-shaped
cotyledons)含有共同的序列保守区域故称为 NAC家
族。已知的 NAC家族与发育、激素调控、伤口、非
生物胁迫和防御反应有关[48]。
研究发现, NAC 家族转录因子在植物对灰霉病
抗性反应中发挥作用。B.cinerea侵染或 JA处理拟南
芥后能诱导 ATAF1基因表达。过表达 ATAF1的转基
因植株对灰霉病敏感性增强, 而体内 ATAF1 蛋白活
性被抑制后则对灰霉病的抗性增强 [49, 50], 说明
ATAF1 是植物对灰霉病抗性的一个负调控因子。另
外, ATAF1 也是调控生物胁迫和非生物胁迫的节点,
这种整合形式可能与 ABA 相关[48]。与 ATAF1 同源
性最高的 ATAF2基因受 JA和 SA共同诱导, 而过表
达 ATAF2 的转基因植株中 PDF1.2、PR-1 等防卫基
因的表达显著下调 , 且对枯萎病菌 (Fusarium ox-
ysporum Schlecht.)的抗性下降, 而功能丧失突变体
中这些防卫基因表达水平增强, 对枯萎病抗性也随
之增强[51]。拟南芥 ANAC019 和 ANAC055 参与 JA
介导的防卫反应, 并可能转录调控 JA诱导的防卫基
因 VSP1 和 LOX2 的表达; 过量表达 ANAC019 和
ANAC055后可增强 JA诱导的 VSP1和 LOX2的表达,
而 anac019 anac055双突变体中则 VSP1和 LOX2的
表达水平降低, 并对 B.cinerea的敏感性增强[52, 53]。
另外, 芯片结果显示 B.cinerea 侵染诱导 ANAC92表
达[8], 且其突变体 anac92对 P.syringae抗性减弱[54]。
上述研究表明, 拟南芥 ATAF1是 B.cinerea抗性的负
调控因子, 而 ANAC019 和 ANAC055 则是 B.cinerea
抗性的正调控因子[53]。
1.4 MYB家族转录因子
MYB家族存在于很多植物中并调控花发育、种
子萌发、逆境响应等各种生物进程和响应过程[55, 56]。
在拟南芥中已报道有超过 203 个成员, 其中部分成
员与植物的防卫反应有关。MYB结构域是一个包含
52 个氨基酸的螺旋-转折-螺旋的保守序列[10, 57], 多
数 MYB蛋白中包括两个 MYB结构域重复[56]。目前
已发现 WRKY家族基因的启动子区存在有 MYB响
应元件[29, 58], 暗示两个家族转录因子间可能存在调
控关系。
BOS1(Botrytis-susceptible1), 又称 MYB108, 该
基因编码一个 R2R3MYB 转录因子, 正调控拟南芥
对 B.cinerea和 A.brassicicola的抗性反应。BOS1是
JA调控响应基因, 但 PDF1.2的表达不依赖于 BOS1,
且在 bos1突变中PR-1和PDF1.2的表达与对B.cinerea
的抗性之间没有对应关系[59]。BOS1 在体内和体外
均能与 BOI(Bostrytis susceptible1 interactor)互作并
可能被其泛素化。BOI是一类功能性 RING E3连接
酶, BOI 基因是植物对 B.cinerea 抗性所必需的且与
PDF1.2和 PR-1表达无关, 说明 BOS1可能通过泛素
介导的 26S 蛋白酶体途径降解。这也提示泛素连接
酶在植物防御反应过程中具有重要作用 [60]。另外
BOI可能是 DELLAs蛋白的直接下游靶基因, GA能
持续抑制 BOI的表达且 BOI基因沉默植株表现出减
弱的 GA 响应, 这与 DELLAs 蛋白介导的负调控死
体营养型真菌防御反应相一致[60]。另外, 有研究报
道 MYB108、MYB24与 MYB21通过 DELLA蛋白的
GA和 JA信号互作调控拟南芥花丝的发育[61]。因此,
BOS1 可能通过 GA 和 JA 信号通路协同方式调控对
灰霉病和非生物胁迫的抗性。MYB72 是 R2R3MYB
类型转录因子的另一个成员 , 它是 ISR(Induced
systemic resistance)早期信号激活所必须的作用元件
之一, myb72突变体因丧失根际细菌介导的 ISR而表
现出对包括 B.cinerea在内的多种病原菌的诱导抗性
消失, 但超表达 MYB72并没有增强其抗病性。酵母
双杂交实验证明 MYB72与 EIL3可互作, 但 MYB72
并不依赖于 ET、EIN2 的存在, 因此 MYB72 可能以
与 ET平行的方式参与 ISR信号转导过程, 导致植物
对 B.cinerea的抗性[62]。上述的研究结果说明依赖于
NPR1 的 ISR 在植物抵御 B.cinerea 中发挥着重要作
用, 而 MYB72作为 ISR信号转导途径的重要调控因
子, 间接参与了对 B.cinerea的抗性反应。
细胞壁是抵御病原菌入侵的先天屏障[63], 转录
因子MYB46与细胞壁次生代谢物的合成有关[64], 负
调控植物对灰霉病的抗性。研究发现 myb46 突变体
比野生型表现出对 B.cinerea抗性增强, 在 B.cinerea
侵染 myb46 突变体早期阶段伴随着一系列编码细胞
壁蛋白和酶基因的选择性程序化重构现象, 其中纤

第 8期 张国斌等: 拟南芥灰霉病抗性相关转录因子 977


维素合成酶 CESA(Cellulose synthase)类基因和Ⅲ型
过氧化氢酶最为显著, 这些资料表明, 防御相关信
号途径和细胞壁组分完整性相关联, MYB46 可能作
为一个对 B.cinerea 敏感性的调节器, 并将细胞壁重
构和下游次级防御屏障的激活整合在一起 [65, 66]。
MYB46 过表达植物并没有改变对 B.cinerea 的抗性,
但过表达 MYB44 基因则表现出对 B.cinerea 敏感性
增强, 伴随着强烈抗氧化酶的激活, 表明 MYB44 介
导的对 B.cinerea 的抗性可能与活性氧爆发有关, 该
基因可能是作为植物-病原互作级联放大系统的一
个调节元件发挥作用[67]。因此, MYB44和 MYB46两
个基因是 B.cinerea 抗性的负调控转录因子, 通过激
发次生代谢物和活性氧等物质来响应灰霉病的侵染。
1.5 TGA转录因子
TGA(TGACG Motif-binding protein)转录因子属
于 bZIP(Basic-leucinezipper)家族成员, 在拟南芥中
有 75个成员。TGA以保守的中心序列ACGT与 TGA-
BOX 互作, 而 TGA-BOX 直接存在于一些防卫基因
的启动子区, 可以直接与 NPR1 结合[68]。TGA2 和
TGA3 能在体内激活依赖于 SA 和 NPR1(Nonexpresser
of PR gene 1)的防卫基因的持续表达。tga3突变体中
PR-1 基因表达降低, 对假单胞菌敏感性增强, 但 tga2
tga5 tga6 三突变体对 P.syringae 抗性正常。另外发
现 tga3和 tga2 tga5 tga6三突变体对 B.cinerea表现
出相同的敏感性增强, 且 PDF1.2表达下降的现象[22]。
芯片数据显示 TGA3 是防御反应中协调多种激素的
重要节点, 可能与下游的 ABA 响应基因 SNRK2.3
(Sucrose nonfermenting 1-related protein kinase 2.3)
和 MYB2, 以及介导 SA-JA 互作的 WRKY70 直接作
用[8]。而在 tga2 tga5 tga6三突变体中异位表达 ORA59
基因能部分恢复 PDF1.2 的表达, 说明 ORA59 是
TGA的下游元件。JIN1(Jasmonate insensitive1)是 JA
信号通路的负调控因子, 在 tga2 tga5 tga6jin1四突
变体中 PDF1.2 的表达未受到 SA 影响, 暗示了在
JA/ET途径中 TGA转录因子和 JIN1/MYC2之间的拮
抗作用, 这种拮抗作用能激活 SA介导的对 JA/ET信
号途径防御基因的抑制, 且依赖于 ORA59[19, 69]。另外
TGA2 还可与 ATGRXS13(Arabidopsis glutaredoxin13)
直接互作, ATGXS13 编码预测的谷氧还蛋白, 它被
JA 抑制而被 B.cinerea 诱导表达。在 B.cinerea 侵染
时, ATGXS13不仅被 JA和 TGA2负调控, 而且能通
过 JA-SA 交叉互作机制正调控自身的表达, 并在蛋
白水平抑制 TGA2的活性。此外, ATGRXS13缺陷植
株对 B.cinerea抗性增强。据此推测 B.cinerea可能通
过分泌类似植物的蛋白分子, 利用植物自身防御信
号途径中作用因子间的拮抗作用为自身侵染增殖创
造有利条件[70]。TGA3和 TGA2、TGA5、TGA6在正
调控 SA信号基因的同时也正调控 JA信号途径基因
的表达, TGA3和 WRKY70突变体对病原菌的抗性表
型相似, 这恰好与芯片的结果一致, 但还需要实验
验证, 而 TGA2 可能是 SA-JA 信号途径交叉互作的
重要调控组件。
1.6 其他家族转录因子
EIN3/EILs(Ethylene-insensitive3/Ethylene-insens
itive3-Like)是植物中家族较小的一类转录因子 , 拟
南芥中存在 6 个成员, EIN3 和 EIL1 的相似性最高,
是 ET信号转导途径中的重要调控元件[71]。EIN3 和
EIL1也参与植物对死体营养型病原菌的防御响应。
eil1 单突变体对 B.cinerea 的敏感性无明显变化, 但
ein3 单突变体对 B.cinerea 的敏感性有明显的增强,
而 ein3eil1双突变体的敏感性又有一定程度的增强。
说明 ET 信号传导增强植物对 B.cinerea 的抗性, 且
EIN3和 EIL1在防御响应过程中存在功能冗余。EIN3
是在 ET 信号途径中 EIN2 的下游发挥作用[72], 而
ERF1 是 EIN3 的直接下游基因[15]。因此 EIN3 可能
通过直接调控 ERF转录因子参与对 B.cinerea的防御
响应。
OCP3(Overexpressor of cationic peroxidase 3)基
因属于多种物种中存在的同源异构结构域(Homeobox)
转录因子, C端保守的 60个氨基酸具有结合 DNA活
性的能力。ocp3 突变体因组成型表达 PDF1.2 且对
B.cinerea 具有增强的抗性, 而对细菌假单胞菌抗性
没有变化。ocp3 突变体中 SA 信号途径没有受到影
响, 其抗性完全依赖于 JA 信号途径的 COI1(Coro-
natine insensitive1)基因, 而不需要 SA和 ET信号途
径的 NPR1和 EIN2基因。OCP3在野生型中组成型
表达, B.cinerea 侵染会抑制其表达, 是 B.cinerea 抗
性的一个负调控因子[73]。

978 HEREDITAS (Beijing) 2013 第 35卷


ZFAR1(Zinc-finger contains ankyrin re-
peats)是一个编码 597 个氨基酸的带有重复域的锚
定蛋白, 属于 CCCH 型锌指蛋白大家族。两个突变体
zfar-1 和 zfar-2 表现出相同的对 B.cinerea 和 ABA
敏感性增强, 但对 PstDC3000 抗性与野生型一致,
且该基因能以不依赖于 JA/ET和 SA信号通路的方式
被 B.cinerea 诱 导 表 达 , 其 高 度 同 源 基 因
AT3G55980 也能被 B.cinerea 诱导表达[33]。目前这
类基因的功能尚不清楚, 但对 B.cinerea 的抗性反
应独立于 JA/ET 和 SA途径, 可能与 ABA信号转导有
关。
2 结语与展望
综上所述, 植物中多个转录因子家族都在植物
防御灰霉病中发挥功能 , 涉及到协调激素信号互
作、调控细胞壁组分重构、细胞生理过程、防卫基
因激活和植保素合成等多个方面。但这些转录因子
并不是单独起作用, 它们往往通过复杂的转录或蛋
白水平互作之后, 形成调控网络来协调防卫基因的
表达(图 1)。



图 1 植物对 B.cinerea 侵染防御的相关转录因子调控网络
代表正调控; 代表负调控; 代表未确定。

到目前为止, 已知功能的转录因子还非常有限,
人们对于它们在植物防御 B.cinerea侵染的复杂调控
过程和机制的了解还很浅显。简单的基因线性调控
关系尚不能描绘出整个调控网络, 即便如此, 线性
调控关系中仍然存在许多疑问有待解决。其中
WRKY70和 TGA2都是 SA信号途径的重要正调控因
子, 负调控 JA/ET 信号途径的 PDF1.2 表达, 但
wrky70突变体和 tga2 tga5 tga6三突变体却表现出对
B.cinerea 的敏感性增强, wrky70 又对同是死体营养
型的 A.brassicicola 表现抗性[34], SA 信号途径的
WRKY和 TGA家族中的成员能通过抑制 ORA59调
控 JA/ET通路基因表达[19]。TGA2与下游的 ATGXS13
相互抑制作用揭示出 B.cinerea可能通过某种机制利
用植物防御系统基因的表达为病原物的侵染创造条
件。这些研究揭示出植物抵御不同类型病原菌存在
更为复杂的交互作用分子机制。那么转录因子家族
内部或它们之间存在怎样的调控关系？针对不同病
原菌的侵染, 转录因子如何特异性调控内源激素水
平？很多转录因子是生物胁迫和非生胁迫的共同节
点, 两者之间存在着怎样的相关性呢？还存在一系
列问题有待解决。目前利用转录因子可以激活大量
防卫基因表达的功能特性来增强植物抗胁迫的能力
一直是研究的热点, 虽然通过生物技术手段获得转
基因植株能增强对死体营养型真菌的抗性, 但同时
很可能会促使活体营养型病菌的侵染 [2], 因此如何

第 8期 张国斌等: 拟南芥灰霉病抗性相关转录因子 979


平衡两种不同类型的植物防御策略是值得深思的问
题。目前还发现许多信号分子、植物激素、功能酶
类和调控蛋白都与植物对病原菌的抗性直接相关[74]。
因此, 要完全理解植物对病原菌的防御机制还需要
长期不断的努力去深入研究、探索。
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