全 文 ：杂交酸模叶片线粒体交替氧化酶呼吸途径在
光破坏防御中的作用*
孟祥龙摇 张立涛摇 张子山摇 高辉远**摇 孟庆伟
(山东农业大学生命科学学院 /作物生物学国家重点实验室, 山东泰安 271018)
摘摇 要摇 以杂交酸模(Rumex K鄄1)为试材,研究了不同光强下线粒体交替氧化酶呼吸途径
(AOX途径)对酸模叶片光破坏的防御作用.结果表明: 在 200 滋mol·m-2·s-1弱光下,用水
杨基羟肟酸抑制 AOX途径后,Rumex K鄄1 叶片的 PS域实际光化学效率、光合线性电子传递速
率以及光合放氧速率均显著下降,非还原性 QB反应中心显著升高,加重了叶片的光抑制,而
活性氧清除机制上调,避免了活性氧的过量积累,部分缓解了 Rumex K鄄1 叶片的光抑制;在
800 滋mol·m-2·s-1强光下,AOX途径受抑,导致 Rumex K鄄1 叶片发生严重的光抑制,而此时
活性氧清除机制的上调不足以缓解活性氧过量的积累.无论在强光还是弱光下,AOX 途径在
Rumex K鄄1 叶片的光破坏防御过程中都起着重要作用,而且在强光下,AOX 途径对叶片的光
破坏防御作用是叶绿体内其他光破坏防御途径所不能代替的.
关键词摇 杂交酸模摇 水杨基羟肟酸摇 线粒体交替氧化酶途径摇 光抑制摇 光破坏防御
文章编号摇 1001-9332(2012)07-1803-06摇 中图分类号摇 Q945. 79摇 文献标识码摇 A
Role of mitochondrial alternative oxidase (AOX) pathway in photoprotection in Rumex K鄄1
leaves. MENG Xiang鄄long, ZHANG Li鄄tao, ZHANG Zi鄄shan, GAO Hui鄄yuan, MENG Qing鄄wei
(State Key Laboratory of Crop Biology, College of Life Sciences, Shandong Agricultural University,
Tai爷an 271018, Shandong, China) . 鄄Chin. J. Appl. Ecol. ,2012,23(7): 1803-1808.
Abstract: Taking Rumex K鄄1 leaves as test materials, this paper studied the role of mitochondrial
alternative oxidase (AOX) pathway in photoprotection under different light intensities. Under low
light intensity (200 滋mol·m-2·s-1), and after treated with salicylhydroxamic acid to inhibit the
AOX pathway, the leaf actual photochemical efficiency of PS域, linear electron transport rate of
photosynthesis, and photosynthetic O2 evolution rate all decreased significantly while the non鄄QB
reducing reaction center had a significant increase, indicating that under low light, the photoinhibi鄄
tion was aggravated while the scavenging enzymes of reactive oxygen species (ROS) increased,
which avoided the over鄄accumulation of ROS and partially alleviated the photoinhibition of Rumex
K鄄1 leaves. Under high light intensity (800 滋mol·m-2·s-1 ), the inhibition of AOX pathway
caused more severe photoinhibition, and the increased activities of ROS scavenging enzymes were
insufficient to prevent the over鄄accumulation of ROS. This study demonstrated that AOX pathway
played an important role in the photoprotection in Rumex K鄄1 leaves under both high and low light
intensities, and the role of AOX pathway in photoprotection under high light could be irreplaceable
by the other photoprotection pathways in chloroplast.
Key words: Rumex鄄K鄄1; salicylhydroxamic acid; mitochondrial alternative oxidase pathway; pho鄄
toinhibition; photoprotection.
*国家重点基础研究发展计划项目(2009CB118500)和高等学校博
士学科点专项科研基金项目(20113702110008)资助.
**通讯作者. E鄄mail: gaohy@ sdau. edu. cn
2011鄄11鄄27 收稿,2012鄄04鄄12 接受.
摇 摇 光是植物进行光合作用的能量来源,但是过剩
光能会造成植物光合电子传递链的过度还原以及活
性氧的产生,导致光抑制甚至光破坏的发生[1-2] .对
于植物来讲,在自然条件下,过剩光能是不可避免
的.因此,植物在进化过程中形成了一系列保护途径
以减轻光抑制[3],如依赖叶黄素循环的热耗散[4]、
环式电子传递[5]、Mehler 反应[6]、叶绿体呼吸[7]及
应 用 生 态 学 报摇 2012 年 7 月摇 第 23 卷摇 第 7 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Jul. 2012,23(7): 1803-1808
活性氧的酶促和非酶促清除系统等[2],上述光破坏
防御机制均位于叶绿体内. 目前国内外有关植物光
破坏防御机制的研究已有大量报道,主要集中在叶
绿体内部的防御机制,而对叶绿体外部的光破坏防
御机制研究却很少.
研究发现,随着光强的不断增加,许多植物叶片
线粒体总呼吸速率随之增加,而总呼吸速率增加主
要由线粒体交替氧化酶呼吸(AOX)途径的增加引
起[8] . AOX途径是植物线粒体内除细胞色素(COX)
途径之外的另一条重要的呼吸电子传递途径,广泛
存在于高等植物、藻类和原生生物中. 关于线粒体
AOX途径的研究大部分是将 AOX 途径作为一条纯
粹的呼吸电子传递链进行探讨,关注的焦点多放在
AOX途径的产热、抗病、代谢以及活性氧的产生和
消耗等方面[9-11] . 研究发现,AOX 途径在拟南芥
(Arabidopsis thaliana)等植物中具有光破坏防御作
用[8],并将 AOX途径作为叶绿体外光破坏防御的一
条重要途径[2],但对于 AOX途径光破坏防御的详细
机制却尚未探明.不同光强下 AOX途径在植物光破
坏防御过程中是否发挥作用? AOX 途径与叶绿体
内其他光破坏防御途径之间有何关系? 阐明这些问
题对于深入理解 AOX途径的光破坏防御机制,以及
植物光破坏防御机制的多样性具有重要意义.
杂交酸模(Rumex K鄄1)是一种抗逆性很强的优
质牧草,对低温、盐渍和高温等胁迫均有很好的抗
性[12] .本研究选用 Rumex K鄄1 作为试验材料,探讨
不同光强下,AOX途径对植物叶片的光破坏防御作
用,以及 AOX途径与叶绿体内其他光破坏防御途径
之间的关系.
1摇 材料与方法
1郾 1摇 试验材料
试验材料以 Rumex K鄄1 为材料.采用盆栽,每盆
1 株,在温室中培养,整个生长过程按照常规栽培管
理,培养期间的昼夜温度为 18 ~ 22 益,中午最大光
照强度为 800 滋mol·m-2·s-1 .培养 4 周后,取四叶
一心植株的第 1 片完全展开叶用于试验. 材料的处
理按照笔者前期的方法[13-14],分别用去离子水(对
照组)和 1 mmol·L-1水杨基羟肟酸( SHAM)溶液
(处理组)恒温(25 益)黑暗处理叶圆片.将处理好的
叶片分别在黑暗、弱光(200 滋mol·m-2·s-1)和强光
(800 滋mol·m-2·s-1)下处理 1 h. 使用 RTE鄄211 超
级恒温水浴(NESLAB,USA)控制温度(25 益),光源
为 MSL1000N1(Y1)微波硫灯(友和,宁波).
1郾 2摇 研究方法
1郾 2郾 1 叶片交替呼吸速率的测定 摇 利用 OXYTHE鄄
RM氧电极(Hansatech,英国),在 25 益条件下测定
呼吸速率,反应室温度由 OXYTHERM 氧电极的控
温装置自动控制.于反应杯中添加 2 mL磷酸缓冲液
(pH 6郾 8),加入半径 0郾 5 cm 的叶圆片,在黑暗中测
定叶片的耗氧速率,当耗氧速率达到稳定状态后,根
据 10 ~ 20 min 区间氧气浓度的下降斜率计算叶片
总呼吸速率(R total,滋mol O2·m-2·s-1).总呼吸速率
测定完毕后,重新在反应杯中加入 1郾 4 mL磷酸缓冲
液( pH 6郾 8)和 0郾 6 mL 浓度为 100 mmol·L-1的
SHAM 溶液,加入叶圆片,在 25 益 条件下恒温
20 min,在黑暗中测定叶片的耗氧速率,当耗氧速率
达到稳定状态后,根据 10 ~ 20 min 区间氧气浓度的
下降斜率计算 AOX 呼吸途径受抑时呼吸速率
(RSHAM,滋mol O2 ·m-2 ·s-1 ),AOX 途径呼吸速率
为:RAOX = R total- RSHAM .根据上述方法分别测定经过
不同处理之后的 AOX途径呼吸速率.
1郾 2郾 2 光合放氧速率的测定摇 利用 Chlorolab鄄2 液相
氧电极(Hansatech,英国)测定不同光强(200 和 800
滋mol·m-2·s-1)预处理后半径为 0郾 5 cm 叶圆片的
光合放氧速率. 反应体系为 2 mL 1 mmol·L-1的
NaHCO3溶液;测定光强为 800 滋mol·m-2·s-1,由
Chlorolab鄄2 自动控制,测定温度为 25 益,由循环恒
温水浴控制反应杯内温度. 当放氧速率达到稳定状
态后,取 5 ~ 10 min 区间的斜率计算单位叶面积叶
片光合放氧速率.
1郾 2郾 3 NADP苹果酸脱氢酶和 NAD苹果酸脱氢酶活
性的测定摇 NADP苹果酸脱氢酶(NADP鄄MDH)依据
文献[15]的方法测定,NAD 苹果酸脱氢酶(NAD鄄
MDH)依据文献[16]的方法测定. 25 叶圆片(半径
0郾 5 cm)在 3 mL 预冷的 Hepes鄄KOH 提取液(包含
10 mmol·L-1氯化镁、1 mmol·L-1 EDTA、5% 的
PVP、10%的甘油、0郾 05%的 Triton X鄄100)中冰浴研
磨,然后于 4 益下 14000伊g 离心 5 min,所获上清液
为酶提取液. NADP 苹果酸脱氢酶的反应液为 pH
8郾 3 的 Tricine鄄KOH 缓冲液,内含 150 mmol·L-1氯
化钾、1 mmol·L-1 EDTA、2 mmol·L-1草酰乙酸和
0郾 2 mmol·L-1NADPH;NAD 苹果酸脱氢酶的反应
液 为 pH 8郾 0 的 Bicine鄄KOH 缓 冲 液, 内 含
10 mmol·L-1氯化镁、2 mmol·L-1草酰乙酸和 0郾 2
mmol·L-1NADH.在一级反应范围内,以 A340nm吸光
值在每分钟的下降值为 NADP鄄MDH 和 NAD鄄MDH
的 1 个酶活单位. 采用 UV鄄2550 型分光光度计
4081 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 23 卷
(Kyoto,日本)进行比色测定.
1郾 2郾 4 叶绿素荧光的测定摇 用 FMS鄄2 型便携式脉冲
调制式荧光仪(Hansatech, 英国)测定叶绿素荧光
参数. 将光照处理后的叶圆片分别在 200 和 800
滋mol·m-2·s-1的作用光下测定稳态荧光(Fs),然
后启动饱和脉冲光(8000 滋mol·m-2·s-1),作用时
间为 0郾 7 s,测定光适应下的最大荧光(Fm忆) .利用上
述参数计算光适应条件下的 PS域实际光化学效率
(椎PS域)和光合线性电子传递速率(ETR) [17]:椎PS域 =
1-Fs / Fm忆;ETR=椎PS域伊实际光强伊0郾 84伊0郾 5.
1郾 2郾 5 非还原性 QB反应中心的测定 摇 采用 Handy鄄
PEA连续激发式荧光仪(Hansatech,英国)测定叶绿
素 a荧光诱导动力学曲线(OJIP 曲线). 叶片经过
20 min暗适应后,用 Handy鄄PEA测定叶片的 OJIP曲
线(测定光强为 3000 滋mol·m-2·s-1,持续时间为
2 s),第 1 次测定完毕后,叶片暗适应 10 s 后,进行
第 2 次测定.根据第 1 次测定的 OJIP曲线可以获得
初始荧光值(Fo 1)和最大荧光值(Fm 1);根据第 2 次
测定的 OJIP曲线可以获得初始荧光值(Fo 2)和最大
荧光值(Fm 2).根据两次 OJIP 曲线初始荧光的相对
变化值(驻Vo )计算非还原性 QB 反应中心相对数
量[18]:驻V0 = [1 - (1 -Fo 2 / Fm 2 ) / (1 -Fo 1 / Fm 1 )] 伊
100% .
1郾 2郾 6 过氧化氢含量和活性氧清除酶活性的测定摇
H2O2含量依据 Patterson 等[19]的方法测定;超氧化
物歧化酶(SOD)活性依据 Giannopolitis和 Ries[20]的
方法测定;抗坏血酸氧化酶(APX)活性依据 Mishra
等[21]的方法测定.
1郾 3摇 数据处理
采用 Microsoft Excel 2003 软件对数据进行处理
和绘图,采用 DPS软件对不同处理的测定结果进行
统计分析.采用最小显著差异法(LSD,琢 = 0郾 05)比
较不同处理之间的差异.
2摇 结果与分析
2郾 1摇 不同光强对 Rumex K鄄1 叶片呼吸速率的影响
由图 1 可以看出,黑暗处理后,Rumex K鄄1 叶片
交替呼吸速率为 0郾 54 滋mol O2·m-2·s-1,弱光处理
后为 0郾 66 滋mol O2·m-2·s-1,上调了 23郾 1% ,强光
处理后为 0郾 92 滋mol O2·m-2·s-1,上调了 71郾 0% .
经过 SHAM处理后,叶片交替呼吸速率在黑暗、弱
光、强光下分别下降 66郾 1% 、64郾 0%和 62郾 2% .这表
明不论强光还是弱光都会诱导 AOX途径上调,而强
图 1摇 不同光强对 SHAM处理 Rumex K鄄1 叶片交替呼吸速率
的影响
Fig. 1 摇 Effects of different light intensities on the alternative
respiration rate of Rumex K鄄1 leaves treated with SHAM (mean依
SD)郾
CK:对照 Control; ST: SHAM处理 SHAM treatment郾 不同字母表示相
同光强下 SHAM处理组与对照组间差异显著(P<0郾 05) Different let鄄
ters indicated significant difference between different treatments of the
same light intensity at 0郾 05 level郾 下同 The same below郾
光诱导 AOX 途径上调更明显;在强光或弱光下,
1 mmol·L-1SHAM 溶液对 AOX 活性都具有明显的
抑制作用.
2郾 2摇 AOX途径受抑对 Rumex K鄄1 叶片 NADP 苹果
酸脱氢酶和 NAD苹果酸脱氢酶活性的影响
依赖于 NADP 的苹果酸脱氢酶(NADP鄄MDH)
和依赖于 NAD 的苹果酸脱氢酶(NAD鄄MDH)是将
NADPH从叶绿体运输到线粒体这一过程的两种关
键酶[22-23],其活性可以间接反映叶绿体内 NADPH
的积累情况[1] .由图 2 可以看出,两种光照条件下,
Rumex K鄄1 叶片中 NAD鄄MDH和 NADP鄄MDH活性明
显高于黑暗中的活性. 在黑暗条件下,与对照相比,
经过 SHAM 处理的叶片 NADP鄄MDH 和 NAD鄄MDH
活性均无显著变化;在弱光下光照 1 h 后,经过
SHAM处理的叶片 NADP鄄MDH 和 NAD鄄MDH 活性
分别下降 26郾 39 和 12郾 69 滋mol·m-2·s-1;而在强
光下光照 1 h 后,其分别下降 27郾 16 和 19郾 67
滋mol·m-2·s-1 .
随着光强的不断加强,从叶绿体输送到线粒体
的 NADPH 不断增加,而线粒体 AOX 呼吸途径受抑
会导致输送 NADPH的关键酶活性下降,造成 NAD鄄
PH的运输受阻.
2郾 3摇 抑制 AOX途径对 Rumex K鄄1 叶片光合荧光参
数和光合机构的影响
由图 3 可以看出,在弱光或强光下处理 1 h 后,
SHAM处理的叶片实际光化学效率(椎PS域)、光合线
性电子传递速率(ETR)和光合放氧速率均明显低于
对照.在弱光和强光下,加入SHAM处理之后,非还
50817 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 孟祥龙等: 杂交酸模叶片线粒体交替氧化酶呼吸途径在光破坏防御中的作用摇 摇 摇 摇
图 2摇 不同光强对 SHAM 处理 Rumex K鄄1 叶片 NADP鄄MDH
和 NAD鄄MDH 活性的影响
Fig. 2 摇 Effects of different light intensities on activities of
NADP鄄MDH and NAD鄄MDH in Rumex K鄄1 leaves treated with
SHAM (mean依SD)郾
原性 QB 反应中心分别增加 75郾 3%和 55郾 5% . 这表
明即使在弱光下,加入 SHAM 处理后也会加重光抑
制;而在强光下,经 SHAM 处理后的叶片光抑制更
严重.笔者前期研究表明,SHAM溶液对离体叶绿体
的 椎PS域和光化学猝灭(qP)等均无直接影响,即不直
接影响光合活性[14] . 因此,SHAM 溶液对叶片光合
活性的影响是通过抑制 AOX途径来起作用.
2郾 4摇 抑制 AOX 途径对 Rumex K鄄1 叶片 H2O2含量
和两种活性氧清除酶活性的影响
由图 4 可以看出,强光照射 1 h 后的叶片 SOD
和APX活性均大于弱光下照射1h后的活性 . 不论
图 3摇 不同光强对 SHAM 处理 Rumex K鄄1 叶片的 PS域实际
光化学效率、线性电子传递速率、光合放氧速率以及非还原
性 QB反应中心的影响(测定光合放氧速率时的光强均为
800 滋mol·m-2·s-1)
Fig. 3摇 Effects of different light intensities on 椎PS域, ETR, O2
evolution rate and non QB 鄄reducing reaction centers in Rumex
K鄄1 leaves treated with SHAM (the light intensity to measure O2
evolution rate was 800 滋mol·m-2·s-1) (means依SD)郾
在强光还是弱光下,经过 SHAM 处理后的叶片 SOD
和 APX活性均明显大于对照. 强光下处理 1 h 后,
经过 SHAM处理的叶片 H2O2含量明显高于对照,而
在弱光下处理 1 h后,处理组与对照的叶片 H2O2含
量无明显变化.这说明在弱光下,AOX 途径受抑后,
活性氧清除机制的上调可以清除过量产生的 H2O2,
避免 H2O2的积累;而在强光下,AOX 途径受抑后,
活性氧清除酶活性的上调不足以清除过量产生的
H2O2,最终导致 H2O2大量积累.
图 4摇 不同光强对 SHAM处理 Rumex K鄄1 叶片中 H2O2含量以及 SOD和 APX活性的影响
Fig. 4摇 Effects of different light intensities on activities of SOD and APX and H2O2 contents in Rumex K鄄1 leaves treated with SHAM
(mean依SD)郾
6081 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 23 卷
3摇 讨摇 摇 论
NADP鄄MDH 和 NAD鄄MDH 是 “苹果酸鄄草酰乙
酸穿梭冶 (“Malate鄄OAA 穿梭冶)系统的两个关键
酶[22-23],叶绿体内的 NADPH可以通过“Malate鄄OAA
穿梭冶系统转运进入线粒体[8] . 强光下 NADP鄄MDH
和 NAD鄄MDH 活性升高(图 2),表明强光下叶绿体
内会产生过量 NADPH,并通过“Malate鄄OAA 穿梭冶
系统进入线粒体,而进入线粒体的 NAD(P)H 则主
要通过线粒体呼吸电子传递链而被消耗. 线粒体呼
吸电子传递链有两条途径:细胞色素途径(COX 途
径)和交替氧化酶途径(AOX途径) [24] . COX途径与
氧化磷酸化过程偶联,是产生 ATP 的主要途径,其
活性受 ATP / ADP的限制[1];而 AOX 途径与磷酸化
过程解偶联,可以绕过氧化磷酸化过程,直接消耗
NAD(P) H[8] . 与黑暗条件相比,强光或弱光下的
AOX途径以及 NADP鄄MDH 和 NAD鄄MDH 活性均明
显升高(图 1,图 2),而 AOX 途径受抑后,NADP鄄
MDH和 NAD鄄MDH活性均明显下降(图 2).这表明
不论强光还是弱光下,AOX 途径的上调对于消耗线
粒体内过量的 NAD(P)H,维持“Malate鄄OAA 穿梭冶
系统的活性均具有重要作用.
SHAM 溶液被广泛用于抑制 AOX 途径的活
性[25-27] .笔者前期研究表明,SHAM 溶液对离体叶
绿体的椎PS域和 qP 无直接影响,SHAM溶液对光照处
理前的叶片 OJIP 曲线也无影响[14] . 这说明 SHAM
处理不会直接影响叶片的光合机构[25,28-29] . 本试验
中,SHAM处理对叶片光合机构的影响是通过抑制
AOX途径起作用的. 无论在强光还是弱光下,经过
SHAM处理后,NADP鄄MDH 和 NAD鄄MDH 活性均显
著下降(图 2),表明 AOX 途径受抑导致 “Malate鄄
OAA穿梭冶系统受到反馈抑制,而“Malate鄄OAA 穿
梭冶系统受抑势必会造成 NADPH 在叶绿体内过量
积累以及光合电子传递链的过度还原[8] . AOX 途径
受抑后,叶片的 囟PS域和 ETR 均显著下降(图 3),说
明 NADPH在叶绿体内的过量积累以及光合电子传
递链过度还原导致光合线性电子传递链受阻. 无论
在强光还是弱光下,SHAM 处理都会导致叶片光合
放氧速率下降以及非还原性 QB反应中心相对数量
的增加(图 3),表明 AOX途径受抑后均会加重光抑
制.这是因为 AOX途径受抑后使线性电子传递受阻
(图 3),过剩激发能增加,造成活性氧过量积累(图
4).而活性氧的积累通过抑制 D1 蛋白的修复进而
加重 PS域的光抑制[30] .
研究表明,在低 pH和铝毒害的条件下,菌根和
菌体 SOD 活性明显升高[31],短暂的热激会诱导
APX活性上调[32],表明植物及真菌在逆境胁迫下会
及时上调其 SOD 和 APX 活性,以清除体内的活性
氧.本试验中,无论在强光还是弱光下,AOX 途径受
抑后,植物叶片的 SOD 和 APX 活性均显著上调;在
弱光下,AOX受抑后 ROS 含量没有明显变化,但在
强光和 AOX受抑的情况下,植物叶片中 ROS 含量
显著上升.这表明在弱光下虽然活性氧清除酶的上
调可以缓解因 AOX途径受抑导致活性氧的积累,但
在强光下,AOX途径对缓解活性氧过量积累的作用
是活性氧清除酶所不能替代的. AOX 途径受抑后对
SOD和 APX活性影响的相关分子机理尚需进一步
研究.
综上所述,不论在强光还是弱光下,AOX 途径
对叶片都具有重要的光破坏防御作用.在弱光下,活
性氧清除机制等叶绿体内部的光破坏防御途径可以
部分弥补 AOX 途径受抑造成的光破坏防御能力的
不足;在强光条件下,AOX 途径的光破坏防御作用
是其他途径所不能完全代替的.
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作者简介摇 孟祥龙,男,1987 年生,硕士.主要从事光合作用
和植物抗逆生理研究. E鄄mail: cugmxl@ 163. com
责任编辑摇 李凤琴
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