全 文 ：植物叶片花青素的光破坏防御机制研究进展*
王良再摇 胡彦波摇 张会慧摇 许摇 楠摇 张秀丽摇 孙广玉**
(东北林业大学生命科学学院, 哈尔滨 150040)
摘摇 要摇 植物花青素广泛分布在植物的根、茎、叶、花和果实等器官中,是植物形态建成过程
中或响应逆境而产生的一种次生代谢物质.植物叶片中的花青素具有特殊的化学结构和光谱
特性,在光破坏防御机制方面发挥了重要的作用,已经成为植物光合生理生态的研究热点.本
文综述了近年来植物叶片花青素与光合作用的研究进展,从叶片花青素的分布、光谱特性及
其与光合色素的关系等方面说明花青素对植物光合作用的影响,重点介绍了叶片花青素通过
光吸收、抗氧化剂和渗透调节等在植物光破坏防御机制方面的作用,展望了今后的主要研究
方向
关键词摇 花青素摇 光抑制摇 光破坏防御
文章编号摇 1001-9332(2012)03-0835-07摇 中图分类号摇 Q945. 1摇 文献标识码摇 A
Photoprotective mechanisms of leaf anthocyanins: Research progress. WANG Liang鄄zai, HU
Yan鄄bo, ZHANG Hui鄄hui, XU Nan, ZHANG Xiu鄄li, SUN Guang鄄yu (College of Life Science,
Northeast Forestry University, Harbin 150040, China) . 鄄Chin. J. Appl. Ecol. ,2012,23(3): 835-841.
Abstract: Anthocyanin is widely distributed in plant organs such as root, stem, leaf, flower and
fruit, being a kind of secondary metabolites generated in plant morphogenesis or for stress response.
Leaf anthocyanin has special chemical structure and spectral properties, playing important roles in
plant photoprotection, and becomes a hotspot in plant photosynthetic physiological ecology. This
paper summarized the recent research progress in the effects of leaf anthocyanin on plant photosyn鄄
thesis, including the distribution of leaf anthocyanin, its spectral properties, and its relationships
with photosynthetic pigments, with the focus on the potential mechanisms of anthocyanins photopro鄄
tection, including light absorption, antioxidation, and osmotic regulation. The further research
directions on the effects of leaf anthocyanin on photoprotection were proposed.
Key words: anthocyanin; photoinhibition; photoprotection
*国家自然科学基金项目(30771746,31070307)、中央高校基本科研
业务费专项资金项目(DL10BB24,DL11BA14)和黑龙江省自然科学
基金重点项目(ZD201105)资助.
**通讯作者. E鄄mail: sungy@ vip. sina. com
2011鄄07鄄25 收稿,2011鄄12鄄13 接受.
摇 摇 花青素是一种具有多重生理功能的植物次生代
谢物[1],它的合成和积累受到光环境(光质、光强)、
温度、植物营养状况(糖类、水分、激素、金属离子)
和真菌等因素的影响[2-3],在植物花瓣、果实、茎和
叶等器官中均有分布. 植物叶片中积累的花青素常
见于幼小叶片、扩展中的叶片和衰老叶片.花青素虽
不是光合色素,但两者之间存在一定的消长规
律[4],与叶绿体的发育关系密切,此外,花青素能调
节叶绿素分子对光量子的吸收[5],对照射到叶片上
的光具有过滤[6]、衰减[7]和反射作用[8],因此,花青
素与植物光合作用有着密切的关系[4] . 未完全展开
叶片的光合机构、气孔功能尚未完善,对照射光的利
用水平较低,自然强光条件下易造成光能过剩;展开
叶片光合机构虽已完善,光能利用水平相对较高,但
在低温、干旱、盐碱等胁迫条件下光合作用会出现可
逆或不可逆的抑制,同样会引起光能过剩.光能过剩
会产生大量的活性氧自由基,破坏植物叶片的光合
机构,造成光氧化甚至光破坏[9] . 植物在长期的自
然选择中形成了一系列的光破坏防御机制,例如,植
物通过避光运动(缩小和加厚叶片、叶片卷曲、轻度
萎蔫或叶绿体的移动等) [4]、LHC域捕光蛋白的可逆
降解、光合电子传递载体和光合酶含量及活化水平
的提高以及增加热耗散等有效防护来减少或避免光
能过剩对光合机构造成的伤害.研究发现:花青素在
幼小叶片或者受胁迫的叶片中含量较高;它能有效
消除光合电子传递系统产生的活性氧自由基,减缓
应 用 生 态 学 报摇 2012 年 3 月摇 第 23 卷摇 第 3 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇
Chinese Journal of Applied Ecology, Mar. 2012,23(3): 835-841
可见光[10-11] 和紫外光[12] 引起的光抑制、光损
害[13-16];暗示花青素在植物光破坏防御中起到重要
作用.花青素的光破坏防御作用已成为植物光合生
理生态研究的热点问题之一,并取得了一些研究进
展.然而,已有的综述文章多关注于花青素的合成代
谢[1,17-18]、提取纯化[19]、理化性质[20-21]、生物活性以
及开发利用[3,22]等方面.本文从生理功能角度,总结
了花青素与植物光合作用的研究进展,综述了其在
植物光破坏防御中的功能作用.
1摇 花青素在叶片中的分布
植物叶片的花青素主要存在于表皮细胞的液泡
中[23],一些植物如玉米(Zea mays)等叶片的花青素
主要分布在叶片上表皮细胞的液泡中[24-25],而另一
些植物如欧洲榛(Corylus avellana)叶片中的花青素
在上、下表皮细胞的液泡中均有分布[23];此外,花青
素在植物叶片的腺毛中也有分布[26] .叶片花青素的
分布随着季节更迭 (温度和光的变化)而变化显
著[27-28] .叶片花青素还随植物生长发育而发生改
变.一般情况下,幼嫩叶片花青素含量较多,而成熟
叶片的花青素含量较少[4] . 在春夏两季,植物叶片
处于持续生长阶段,尤其是幼小叶片的结构并不完
善,叶绿体不成熟,光合酶类质量低、数量少,气孔功
能尚未完善,因此,气孔是限制叶片 CO2吸收和影响
光合作用的主要原因. 处于生长阶段的植物叶片尤
其是幼叶极易受到强光破坏. 植物会频繁地改变生
理生化功能和叶片结构来减少对光的吸收,保护其
光合机构.当植物叶片可用的光破坏防御措施均被
利用(如叶黄素循环、水水循环、C2光呼吸循环和叶
绿体运动的回避反应等),植物叶片会产生花青素,
形成一个类似保护伞的状态,从而达到抵制强光的
目的;在夏末秋初,大多数植物叶片已经成熟,叶片
结构和光合机构已经完善,光强对植物叶片的威胁
减小或消失,而植物叶片中的花青素分解[29-31] . 这
说明随着叶片的生长发育, 花青素呈一定的季节变
化[32] .
2摇 花青素的光谱学特性
植物叶片花青素对光的吸收波长范围在 200 ~
600 nm,有特征性的吸收峰,峰值因植物叶片花青素
结构不同而变化.叶片花青素的两个吸收波长范围,
一个在波长为 465 ~ 560 nm 的可见光区,另一个在
波长为 270 ~ 280 nm的紫外光区[20] .花青素会影响
叶绿体吸收光能的数量和质量[33] .红色花青素主要
吸收绿光和紫外光,对蓝光吸收较少,不能吸收红
光[34] .花青素结构与吸收光谱相关联,若结构中存
在 3鄄羟基,最大吸收峰则向红外光方向位移,如天
竺葵(Pelargonium hortorum)叶片的花青素最大吸收
峰为 520 nm,接近红外光;如果 B 环上存在相邻的
羟基,最大吸收峰位置也向红外光方向位移,如矢车
菊(Centaurea cyanus)叶片花青素最大吸收峰为 535
nm,翠雀 (Delphinium grandiflorum)叶片花青素为
546 nm;如果花青素结构中的 6鄄端存在羟基,那么最
大吸收峰向紫外光方向位移,如 6鄄羟基矢车菊花青
素最大吸收峰为 518 nm;如果存在 8鄄羟基,最大吸
收峰向红外位移,也可能向紫外位移;如果 B 环存
在甲氧基,最大吸收峰位置将向紫外稍做位移;如果
B环中只有一个羟基,A 环中存在甲氧基使最大吸
收峰向紫外位移[21] .
3摇 花青素苷合成与环境因子的调控
花青素是植物次生代谢产物中类黄酮一类的物
质,其合成途径是苯基丙酸类合成途径的分
支[4,35-36] .光环境(光强、光质和光周期)是影响花青
素合成的重要调节因子.唐杏姣和戴思兰[18]综述了
光对花青素苷合成途径中相关结构基因和调节基因
的调控作用,强光、蓝光、紫外光(UV鄄A、UV鄄B)等显
著诱导花青素苷合成相关基因表达,增加叶片内花
青素的积累;而弱光或黑暗、红光等会抑制花青素的
合成和积累. 此外,光与温度、水分、pH、糖类物质、
营养状况等因素协同处理对植物花青素合成的影响
较为复杂[37],即可能产生加和作用抑或抵消作用.
姜卫兵等[3]综述了光强及温度、水分、pH 等环境因
子对花青素合成的影响,结果表明,高温强光会降低
红叶桃(Amygdalus persica)叶片中花青素含量,而使
紫叶李(Prunus cerasifera)的花青素含量升高;蓝光
与蔗糖对花青素合成具有加和作用,蔗糖含量显著
影响花青素的积累水平.
4摇 花青素与光合色素的关系
一般情况下,植物幼叶花青素含量较高,成熟叶
片花青素含量相对降低,老叶中花青素含量又升
高[20] . Saure[38]认为,花青素是在叶绿素开始降解时
形成的,叶绿素的降解物可能对花青素的形成起到
活化作用.研究还发现,叶片光合机构完善较快的植
物叶片,花青素降解也较早,暗示光合色素的完善与
花青素消失之间存在某种联系[4] . Hughes 等[39]以
北美枫香 ( Liquidambar styraciflua)、红花槭 ( Acer
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rubrum)和加拿大紫荆(Cercis canadensis)为试验材
料,研究花青素和光合色素之间的消长规律,结果表
明,随着胡萝卜素 /叶绿素比率的降低,叶片花青素
含量相应减少,可能是通过非光化学猝灭以达到光
破坏防御的需要,当每单位面积的叶绿素含量约为
成熟叶片的 44% 、单位体积含量达 58%和单位面积
上总类胡萝卜素含量达 49%时,花青素则消失,说
明叶片花青素与叶绿体和叶片的发育进程存在耦合
关系,在叶片光能吸收和利用没有达到平衡之前,花
青素起到了保护光合组织的作用[39] . Mehlenbacher
和 Thompson[40]利用缺失叶绿素的欧洲榛变种进行
试验,结果表明,在田间条件下,缺失叶绿素和花青
素的幼苗死亡,而缺失叶绿素、含有花青素的幼苗正
常生长.这说明叶片花青素产生与叶绿素的变化密
切相关.
5摇 植物叶片花青素的光破坏防御机制
5郾 1摇 花青素对植物光合作用的影响
叶片花青素会影响植物的光合作用,这是由花
青素的光谱特性和化学结构决定的.一方面,花青素
吸收光谱与光合色素吸收光谱相似,可调控叶片光
合色素对光能的吸收;另一方面,花青素具有强大的
抗氧化能力,可猝灭氧自由基[41] . Burger 和 Ed鄄
wards[42]研究发现,彩叶草(Coleus scutellarioides)积
累花青苷的红色叶片光合放氧能力低于正常的绿色
叶片;Dodd等[43]在 Syzygium和 Gould等[44]在 Quin鄄
tinia serrata 中也得到相似的结果.叶片花青素可吸
收可见光来减少光能的吸收,减轻光能捕获、CO2同
化和碳水化合物利用之间的不平衡,形成光氧化伤
害[45] .实际上,花青素减少叶片光能吸收和猝灭氧
自由基这两方面的作用也是植物光破坏防御的一种
自卫功能的需要. Hughes 等[46]对 10 种常绿阔叶树
的研究证实,相对于绿色叶片,含有花青素的红色叶
片始终保持较高的 PS域最大捕光效率(Fv / Fm),由
于 Fv / Fm与非光化学猝灭相关,因此,红色叶片的树
种较少依靠持续的叶黄素介导的光破坏防御,而是
更多的依赖花青素的光破坏防御功能.另外,黄酮类
化合物和单一酚类化合物也能成为氧自由基清除
剂[47] .而 Lee 等[48]对 89 种木本植物黎明前的叶片
PSII光化学效率进行测定,没有发现花青素光破坏
防御功能的证据.
对于常绿树木叶片的碳同化系统,秋季较低的
温度抑制了卡尔文循环的生化过程,但对光能的捕
获没有明显影响.秋冬季节的树木叶片暴露于高光
强和低温条件下,会导致光能的能量过剩[49],转移
到分子氧的能量和电子增加,形成过多的氧自由基,
增加了易受光氧化伤害的几率. 因此秋冬季节叶片
的花青素可适当减轻光能过剩的危害[4,49] . 陈静
等[50] 对 野 生 型 ( WT ) 和 光 敏 素 双 突 变 体
(phyB1phyB2) 番茄幼苗进行光处理,发现合成花青
苷的 WT叶片 Fv / Fm的下降程度低于不能合成花青
苷的 phyB1phyB2,得出花青苷对低温弱光逆境处理
番茄叶片的光合机构具有保护作用. 这种保护作用
极可能与花青素对可见光和紫外光的吸收和屏蔽作
用有关. 另外,花青素的积累降低了叶片的含氮
量[5] .研究发现,糖槭(Acer saccharum)叶片开始衰
老时,叶片花青素含量逐渐增加,而叶片氮含量逐渐
降低[51] .叶片氮含量与光合能力密切相关,红色叶
片较低的氮水平与低的电子传递率存在某种联
系[52] .因此,花青素的积累降低了植物叶片的光合
能力[53] .
5郾 2摇 花青素和光抑制
光是植物光合作用的能量基础.但是,当光资源
超过光合机构利用的量时, 植物光合能力将下降,
出现光合作用的光抑制[54] . 在植物生长过程中,通
常植物幼叶和扩展的叶片容易受到光抑制. 植物幼
叶叶绿素含量较低,叶片气孔功能尚不完善、碳同化
能力较低,低温、霜冻和干旱等胁迫处理会造成幼叶
光能过剩,引起光抑制[55] .而幼叶花青素含量较高,
可以有效减轻光抑制. Krol 等[56]将北美短叶松(Pi鄄
nus banksiana)幼苗从温室 20 益移栽到田间 5 益
时,叶片花青素含量增加了两倍,同时幼苗对光抑制
的忍耐能力增强. 营养胁迫会诱导桉树(Eucalyptus
nitens)幼苗的光抑制,而营养缺乏时叶片会通过产
生花青素来减轻光抑制[57] . 因此,植物叶片花青素
的合成和降解与植物光抑制紧密相连,尤其对由温
室移栽到大田的移栽植物更为重要.
5郾 3摇 花青素的光过滤、光衰减和光反射作用
5郾 3郾 1 光过滤和光衰减作用 摇 强光条件下,叶片花
青素具有过滤光( light鄄filtering)和衰减光( attenua鄄
tion)功能,通过吸收入射强光中的蓝绿光来保护叶
片表皮细胞免受伤害[58-59] . Pietrini 等[6]研究表明,
玉米须中花青素可以阻截 43%的入射光(PAR),降
低了用于 CO2固定的表观量子产额和 PS域非循环
电子传递的分配比例. Manetas 等[60]研究了栎树
(Quercus coccifera)两个变种中红色和非红色叶片花
青素的光过滤作用,与薄叶片和不含花青素的叶片
相比,红色幼叶中叶绿素 a / b比值较低,且具有更完
7383 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 王良再等: 植物叶片花青素的光破坏防御机制研究进展摇 摇 摇 摇 摇
善的强光过滤系统,叶黄素循环周期也较低.
Hughes和 Smith[7]将含有花青素的 Galax urceo鄄
lata叶片上表面和下表面暴露于强光下,结果发现,
两种类型叶片的 Fv / Fm均高于不含花青素的绿色叶
片,说明含有花青素的叶片可通过光衰减作用减轻
叶片的光抑制. Merzlyak 等[61]研究了挪威槭(Acer
platanoides)、栒子(Cotoneaster alaunica)、欧洲榛、红
瑞木(Cornus alba)和五叶地锦(Parthenocissus quin鄄
quefolia)叶片在不同发育阶段的光学特性和色素组
成,发现个体发育早期的环境胁迫或者秋天低温都
会造成叶片光合机构的破坏,在植物组织中出现叶
绿素的降解物和其他一些有效的内生光敏剂,诱导
植物细胞的光毒性作用,而液泡中的花青素积累具
有“解毒冶作用. 枫叶秋海棠(Begonia heracleifolia)
是一种耐阴的林下植物,其叶片上表面有呈现红色
的花青素.当林窗或林隙间的强光照射在叶片时,它
通过红光散射到叶片内部经过衰减为绿光而具有光
破坏防御的功能. 对于林下的木本植物(如秋海棠
属植物),通过衰减透过含有花青素的叶片上表面
进入叶组织内的分散绿光而保护光合机构.
5郾 3郾 2 光反射作用摇 Lee 等[8]在研究热带雨林植物
叶片花青素时提出叶片花青素的光反射作用假说,
即在热带雨林弱光下生长的叶片,花青素会反射从
上表面透射的红色光而被叶绿素再次吸收,弱光下
的叶片花青素起到了光增强器( enhancer)的作用.
但是,Hughes 等[62]研究耐阴的枫叶秋海棠叶片花
青素时发现,不含花青素的绿色叶片下表皮比含有
花青素的叶片更能反射上表皮吸收的光,而且叶片
下表皮红色的存在并没有导致叶肉组织吸收更多的
红光,光合速率也没有增加.
叶片蜡质化同样具有光反射作用,而且叶片蜡
质化与花青素积累之间关系较为密切. 在叶片伸展
或扩展过程中,叶片积累较多的花青素,而叶片蜡质
较少;在成熟叶片中,花青素含量较低,却形成了较
多的蜡质. Barker 等[63]认为,这是植物叶片发育过
程中的光破坏防御策略,即伸展叶片依赖于花青素
减弱过剩光能,而成熟叶片则依赖蜡质来反射光,以
减少过多光能的危害[64] .
5郾 4摇 抗氧化剂的作用
植物代谢过程中电子传递系统产生活性氧(re鄄
active oxygen species, ROS) [4] . 光能过剩会导致活
性氧产量激增,威胁光合机构,及时有效地清除
ROS是植物防止光合机构遭到破坏的光破坏防御
机制之一.在叶绿体中,抗氧化酶和非酶促的抗氧化
剂可有效地清除 ROS.非酶促的抗氧化剂通常是一
些小分子,如亲水的 AsA 和谷胱甘肽、亲脂的 琢鄄维
生素 E和类胡萝卜素等. 此外,酚类化合物和类黄
酮化合物也能清除 ROS. 研究发现,叶片花青素同
样具有抗氧化剂作用[4] . 但是,花青素的抗氧化剂
作用以及在保护组织免受 ROS 损害方面尚有争
论[65] .花青素能够直接消除 ROS,然而这些试验却
是在离体条件下或者采用人工合成的活性氧自由基
(1,1鄄二苯基鄄2鄄三硝基苯肼,DPPH)进行的,花青素
消除自由基作用是间接证据[66-67] .如果叶片花青素
具有抗氧化功能,那么能够穿透叶绿体膜和液泡膜
的 ROS(如 H2O2)就能被液泡中的花青素有效的中
和[68-70] . Neil 等[71]发现,Elatostema rugosum 叶片提
取物的抗氧化能力明显高于绿色植物,而且花青素
的抗氧化功能明显高于低分子量的抗氧化剂. 刘
超[72]通过研究紫甘薯( Ipomoea batatas)花青素的体
外抗氧化活性发现,紫甘薯花青素的还原力和清除
羟自由基能力较强,并且随着浓度的增加而增加,抗
氧化能力与抗坏血酸相当,显著高于 琢鄄生育酚和人
工合成的抗氧化剂 BHA. 也有研究发现,Quintinia
serrata叶片以及枫树幼叶和衰老叶片中的花青素并
不具有抗氧化能力[73-74] . 田间条件下,Mahonia re鄄
pens和 Eucalyptus nitens 叶片花青素的季节变化与
叶片的抗氧化能力并不相关[75-76] .
5郾 5摇 渗透调节物质的作用
花青素苷是存在于植物表皮细胞液泡中的水溶
性物质.在低温、干旱、紫外线、营养缺乏等胁迫时,
植物叶片会迅速积累花青素而起到渗透调节物质的
作用,提高植物抵御逆境的能力[37] . 植物在低
温[77]、干旱[78-79]条件下叶片花青素的积累,对叶片
渗透势的降低起到一定的作用. 植物液泡中可合成
或积累可溶性物质作为渗透调节物质来降低冰点,
而表皮细胞液泡中花色素作为可溶性物质可以防止
表皮细胞受到冻害,尤其是可以防止叶表面形成冰
核物质,从而保护落叶植物免受早秋霜冻的危
害[32] .将低温下生长的桉树幼苗暴露在高光下,叶
片花青素的积累量是微不足道的,没有起到渗透调
节物质的作用[80] .
6摇 结语和展望
植物叶片花青素的积累常见于植物幼叶、扩展
叶片和衰老脱落的叶片.营养缺乏、紫外辐射、低温、
干旱和霜冻等环境因子会诱导叶片花青素的合成和
积累,而这些逆境因素往往会造成叶片吸收光能过
838 应摇 用摇 生摇 态摇 学摇 报摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 23 卷
剩.叶片花青素的积累可通过其光学和物理化学特
性来减少光能的吸收或防御过剩光能的危害,起到
了光破坏防御作用. 叶片花青素的光破坏防御作用
包括:吸收可见光以衰减入射光能;作为抗氧化剂有
效地清除 ROS;液泡中可溶性渗透调节物质. 另外,
叶片花青素可吸收紫外光来减轻紫外线对植物的伤
害.
花青素在叶片形成过程中发挥着重要的保护和
防御作用.但是其生理作用尚存在一定的争议,需要
进一步探讨.首先,叶片花青素与光合色素的关系问
题,是花青素的合成促进了叶绿素的降解,还是叶绿
素的降解诱导了花青素的合成,涉及到花青素合成
的信号物质和信号转导途径,那么叶绿素的降解物
或叶绿素合成前体是不是花青素的信号分子? 其
次,叶片花青素源于光合产物,也就是说,植物的糖
代谢调节着花青素的合成,尤其在逆境条件下,花青
素合成必然影响到光合作用的库源关系[80] .虽然花
青素积累通过调节库源平衡可以减轻光抑制,防止
光破坏,但是必然影响到光合产物的形成.如何调节
和控制花青素形成的阈值,需要在化学计量学(stoi鄄
chiometry)方面深入探讨. 再次,从植物生理生态方
面进一步研究花青素的作用,如叶片花青素对肥料
的反应比较敏感,花青素可作为指示指标来指导植
物品种的肥料运筹.总之,花青素在植物光破坏防御
中发挥着重要作用,需要进一步研究以发挥它的最
大功能.
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作者简介摇 王良再,男,1985 年生,硕士研究生. 主要从事植
物生理生态研究. E鄄mail: wangliangzai11@ 126. com
责任编辑摇 李凤琴
1483 期摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 摇 王良再等: 植物叶片花青素的光破坏防御机制研究进展摇 摇 摇 摇 摇