全 文 ：＊通讯作者 , E-mai l:m engli zhao@yahoo.com
收稿日期:2008-12-12;修回日期:2009-03-09
基金项目:内蒙古自然基金(20050810407);内蒙古草业研究院
(20071923);奶业专项和农业支撑项目资助
作者简介:程翠(1983-),女(蒙古族),内蒙古赤峰人 ,在读硕士
研究生 , 主要从事分子生态学研究 , E-mail:ch engcui like @ ya-
hoo.com.cn.
文章编号:1673-5021(2009)05-0084-06
内生真菌对小花棘豆种子抗渗透胁迫能力的影响
程　翠1 ,王雨梅1 ,赵萌莉1 , ＊ ,韩国栋1 ,李　娜1 , 张爱萍2
(1.内蒙古农业大学生态环境学院 , 内蒙古　呼和浩特　010019 ;2.内蒙古四子王旗镇政府兽医站 ,内蒙古　011800)
　　摘要:以含有内生真菌的小花棘豆种子为材料 ,采用剥除种皮的方式构建内生真菌未感染的小花棘豆种群 , 通
过比较内生真菌感染和内生真菌未感染种群在正常条件下(对照)和渗透胁迫条件下种子发芽 、幼苗生长等方面的
差异 , 探讨内生真菌对其宿主植物的直接和间接影响。 结果表明:内生真菌对种子发芽率无显著影响;内生真菌可
促进小花棘豆幼苗的生长。
关键词:内生真菌;小花棘豆;种子萌发;幼苗生长;渗透胁迫
中图分类号:Q945.78　　　文献标识码:A
　　内生真菌(Endophy te或 endophytic fungi)是指
生活史中某一阶段生活在植物组织内 ,对植物没
有引起明显病害症状的一类真菌[ 1] 。内生真菌广
泛存在于各个植物类群中 ,与宿主植物之间是互
利共生的[ 2] :一方面植物为内生真菌提供光合产
物和矿物质 , 另一方面内生真菌主要是通过影响
感染植物的物质代谢 ,产生生理活性物质来改变
植物的生理特性 ,刺激植物的生长发育 ,提高植物
对生物和非生物胁迫的抵抗能力 。其中对生物胁
迫的抗性研究 ,主要包括食草动物[ 3] 的取食 , 线
虫 、病原菌的危害以及其它植物的竞争等;非生物
胁迫的抗性研究则主要集中在干旱和高温等方
面 。
小花棘豆(Oxy tropis glabra DC.)是豆科棘豆
属多年生草本植物 ,分布于西伯利亚 、达乌里 、中
亚及蒙古高原 ,生长在草原 、荒漠草原以及荒漠区
的低湿地上 , 在湖盆边缘和沙地的盐湿低地上有
时成为优势种 ,也伴生于芨芨草盐生草甸群落中 ,
是轻度耐盐的草甸中生植物 ,被认为是荒漠区和
草原区盐生草甸的特征种之一[ 4] 。小花棘豆抗逆
性强 ,耐干旱 、耐寒 ,对牲畜而言是有毒植物 ,其中
马最易中毒 ,其次是山羊 、绵羊 ,再次为牛 ,猪较迟
钝[ 5 ～ 6] 。
本文以含有内生真菌(Endophy te-infected ,
EI)的小花棘豆种子为实验材料 ,采取剥除种皮后使
用杀真菌剂去除内生真菌的方法获得不含内生真菌
(Endophyte-f ree , EF)的种子 ,通过比较 EI 和 EF
种群在正常条件和干旱胁迫条件下种子发芽 、幼苗
生长等方面的差异 ,探讨内生真菌对其宿主植物的
直接影响及其对宿主植物抗渗透胁迫能力的增益作
用 ,初步阐明内生真菌对小花棘豆抗旱性影响的生
理生态机制 ,为进一步认识豆科植物与内生真菌之
间的互惠共生关系 ,更有效地保护和利用这一生物
资源提供依据。
1　材料和方法
1.1　实验材料
以分布在鄂尔多斯市乌审旗的小花棘豆种子为
实验材料。一部分在实验开始前经过去除种皮和杀
菌剂处理(Cleary′s3336杀菌剂∶水=1∶30 ,处理
种子 10min),以此建立未被内生真菌侵染的种子简
称为 EF ,另一部分未处理的内生真菌侵染的种子简
称为 EI 。
种子和叶片中内生真菌的检测采用乳酸-酚苯
胺蓝染色法[ 7] (此法为禾草内生真菌的检查方法 ,
由于目前尚无豆科内生真菌的检测方法 ,经实验可
以用于豆科内生真菌的检测)。将种子在 5%
N aOH 中浸泡过夜 , 然后在苯胺蓝染液中煮 3 ～
5min ,染色后压片观察 ,该方法只能确定种子中内
生真菌的有无 ,但不能确定内生真菌的活力 ,为了判
断内生真菌的活力 ,还必须对生长 4 ～ 5周后的幼苗
的叶片进行内生真菌的检测。
—84—
第 31 卷　第 5 期　　　　　　　　　　中　国　草　地　学　报　　　　　　　　　　2009 年 9 月
　　Vo l.31　No.5　　　　　　　　　　Chinese Journal o f Grassland 　　　　　　　　　 Sept.2009　　
1.2　实验方法
发芽试验选取均匀饱满的种子用细砂纸打
磨 ,后浸泡过夜 ,并将种子进行去皮处理 。然后
将 EF 和 EI 种子分别摆放于蒸馏水和 5%、
10%、15%和 20%聚乙二醇(PEG6000)浸润的
湿滤纸上 , 各设 8 个重复 , 每个重复 25 粒 ,置于
25℃温箱中进行发芽[ 8] 。发芽开始后 ,每天记录
萌发种子正常幼苗数 ,直至无萌发种子出现为止 ,
再将不正常种苗及死种子拣出并记录 。试验中若
有严重霉烂的种子出现 ,则随时拣出 。种子发芽
率以最终成为正常幼苗的百分数计;发芽指数 =
∑(G T/DT),式中 ,G T 为 T 时间内的发芽数 , DT
为相应的发芽天数;活力指数=发芽指数 ×幼根
长度 。发芽实验从 2007 年 6月 28 日开始到 7 月
12日结束 ,历时 15d。
幼苗生长试验选取均匀饱满的 EI 和 EF 种
子 ,洗净后摆放在湿滤纸上 ,室温萌发 ,发芽后分
别移栽到盛有蛭石的塑料盆中 ,生长 1 个月后 ,对
每株幼苗进行内生真菌的检测以确定感染状况 。
然后选长势良好 、大小一致的 EI和 EF 植株移至
盛有 Hoagland完全营养液的培养缸中 ,缸盖上有
7孔 ,每孔中放置 1株 。当移入培养缸的幼苗恢复
正常生长时实施渗透胁迫处理 。采用两因素随机
区组设计 ,即考虑内生真菌和渗透胁迫两个因素
的作用 ,采用聚乙二醇(PEG6000)作为渗透剂 。
EI和 EF 种群都分别设置 1 个对照(Hoag land 完
全营养液培养)和 2个处理(Hoag land 完全营养液
+PEG培养)。2个处理的 PEG 浓度分别为 10%
(轻度胁迫)和 20%(重度胁迫)。对照及每个处理
各设 5个重复 。胁迫过程中及时补充由于叶子蒸
腾损失的水分 , 以保持缸内培养液一定的浓度 。
渗透胁迫实验从 2007 年 12 月 23 日至 2008 年 1
月 25日共持续 32d。在每缸中随机标记 1 个长势
中等的植株 ,每 3d 测量标记植株叶长 ,每 6d 统计
每缸绿叶数 、枯叶数 , 根据实验周期末的统计结
果 ,计算相对出叶率 ,胁迫周期结束后 ,分别收获
各培养缸中植株的绿叶 、枯叶和根 ,用电子天平称
其鲜重 ,于 70℃烘 48h后称其干重 ,并由此计算各
部分的含水量 。叶片烘干前 ,随机选取 20片叶片
测量其长 、宽 ,并计算叶面积 ,叶面积=0.905×叶
长×叶宽[ 9] 。所有计算结果采用 SAS 软件进行生
物检验。
2　结果与分析
2.1　内生真菌的检测
通过检测 ,发现小花棘豆内生真菌在其叶片上
的存在位置是下表皮的内侧 ,菌丝细长 、分枝较少 ,
具明显的隔 ,种子中的内生真菌主要位于糊粉层的
细胞间隙中 ,菌丝粗而弯曲 ,未见明显的分枝 。与种
子中的菌丝相比 ,叶片中的菌丝密度较低 ,而且菌丝
较细。在 PDA 培养基上 ,从接种种子至菌落出现
大约需 30 ～ 40d ,菌落浅灰色 ,产生气生菌丝 ,菌落
多褶皱 ,在整个观察期内均发现有分生孢子和厚垣
孢子。
2.2　种子萌发
不同的渗透胁迫强度对所有实验种子的发芽率
都有抑制作用 ,其抑制程度随胁迫强度的增加而增
加(图 1)。在对照和 PEG 渗透胁迫下 , EF 种子均
较 EI种子发芽快 ,但二者的最终发芽率在对照和低
浓度 PEG 胁迫(5%)下并无显著差异。只有在高浓
度(15%,20%)PEG胁迫下 ,EF 种子的发芽率才显
著高于 EI种子 。
衡量种子活力的指标除发芽率外 ,发芽指数和
活力指数也是很重要的参数 。随着 PEG 胁迫强度
的增加 ,供试种子的发芽指数减小 ,种子活力降低
(表 1)。在对照和 5%、10%、15%、20%PEG 胁迫
下 ,EI 种子的活力指数均显著低于 EF 种子 。
2.3　叶片大小
不同水分条件下 , EI和 EF 种群叶片二维尺度
的变化情况见表 2。从表中可见 ,对于 EI 种群 ,
10%PEG 渗透胁迫下 ,其叶长和长宽比均显著高
于对照生物统计概率;叶宽无显著差异;叶面积低
于对照 。与 20%PEG胁迫下的叶长和叶面积间有
显著差异;叶宽和长宽比均无显著差异 。对于 EF
种群 ,其叶长 、叶宽 、长宽比和叶面积随着渗透胁
迫强度的增加而显著降低 。对于两个实验种群的
叶宽 , PEG 渗透胁迫并未导致其显著降低 。将 EI
和 EF 种群进行比较 , EI 种群的叶长除了对照低
于 EF 种群 ,其他均高于 EF 种群。叶面积无论是
对照组还是重度胁迫组均显著高于 EF 种群;EI种
群的长宽比只在重度胁迫组显著高于 EF 种群;至
于叶宽 ,在轻度胁迫和重度胁迫处理条件下 ,二者
之间有显著差异 。
—85—
程　翠　王雨梅　赵萌莉　韩国栋　李　娜　张爱萍　　内生真菌对小花棘豆种子抗渗透胁迫能力的影响
0 、5 、10 、15 、20代表 PEG 的处理浓度分别为 0 、5%、10%、15%、20%。
0 、5 、10 、15 and 20 den ote PEG concent ration of 0 、5%、10%、15% and 20%, respect ively.
图 1　不同 PEG 浓度下内生真菌对小花棘豆种子萌发的影响
Fig.1　Effect of endophy te infection on seed germination o f O.glabra DC.under different PEG concentr ations
表 1　不同 PEG浓度下内生真菌侵染对小花棘豆种子活力的影响
Table 1　Ef fect of endophyte infection on vigor of seeds of O.glabra DC.under PEG stresses
处理 Cont rol 发芽率(%)Germinat ion 发芽指数 Germination index 活力指数 Vigor index
CK　　　　　　EI 98.0±0.756AB 19.6±1.135E 34.7±1.651E
EF 99.5±0.382A 66.3±1.105A 124.8±1.370A
5%PEG EI 99.5±0.336A 19.9±1.667E 30.4±1.517F
EF 98.0±0.926AB 49.0±0.968B 72.2±1.405B
10%PEG EI 85.5±2.626C 15.6±1.582F 26.2±2.850G
EF 98.5±0.864A 39.4±1.069C 64.9±0.938C
15%PEG EI 57.5±1.841D 8.8±2.507G 16.0±2.389H
EF 93.5±1.690B 23.4±2.635D 37.8±2.236D
20%PEG EI 14.5±13.107F 1.6±1.629I 2.1±1.869J
EF 35.5±3.717E 5.1±2.007H 6.7±2.247I
　　注:表中数据以平均值±95%置信区间表示 ,字母相同差异不显著 ,字母不同则差异显著(α=0.05);下表相同。
Note:Data are presen ted in the format of m ean±95% conf iden ce range;same letter den otes n on-sig ni fican t dif f erence w hile dif feren t letters
denote a signif icant dif f erence(α=0.05), T he same as follow ing tab le.
表 2　不同 PEG浓度下内生真菌侵染对小花棘豆叶片二维尺度的影响
Table 2　Effect of endophyte infection on leaf dimension of O.glabra DC.under PEG stresses
处理 Cont rol 叶长(cm)Length 叶宽(cm)Width 叶长/叶宽 Rat io 叶面积(cm 2)Area
CK　　　　　　EF 1.15±0.175A 0.69±0.085A 1.57±0.215A 0.72±0.166AB
EI 1.14±0.213A 0.70±0.108A 1.64±0.154A 0.74±0.240AB
10%PEG EF 0.97±0.175BC 0.61±0.081B 1.54±0.152A 0.55±0.168CD
EI 1.15±0.162AB 0.69±0.069A 1.67±0.160A 0.73±0.163BC
20%PEG EF 0.87±0.164C 0.59±0.089B 1.48±0.096B 0.48±0.176D
EI 1.17±0.198A 0.73±0.078A 1.59±0.122A 0.79±0.211A
—86—
中国草地学报　2009 年　第 31卷　第 5期
2.4　生物量及其分配格局
渗透胁迫对所有试验幼苗的生长均具有抑制作
用(表 3),表现为 EF 种群中绿叶 、根和总生物量均
随胁迫强度的增强而减少(只有轻度胁迫下根的生
物量略有增加);EI 种群中绿叶 、根和总生物量在轻
度胁迫下减少 ,但是在重度胁迫下反而增加;内生真
菌的存在显著提高了宿主植物的营养生长 ,表现为
在对照组中 ,EI种群的绿叶生物量和总生物量略高
于 EF 种群 ,但无显著差异。在轻度胁迫和重度胁
迫组中 EI种群的绿叶生物量和总生物量均显著高
于 EF 种群;而枯叶生物量在二者之间无显著差异;
至于地下生物量 ,在对照组和轻度胁迫组 EI 和 EF
种群相当接近 ,而重度渗透胁迫条件下 , EI 种群显
著高于 EF 种群 。
表 3　不同 PEG浓度下内生真菌感染对小花棘豆生物量分配格局的影响
Table 3　Effect of endophyte infection on biomass allocat ion pattern of O.glabra DC.under PEG stresses
处理 Cont rol 绿叶(g)Green 枯叶(g)Wither leaves 根(g)Root 总生物量(g)Biomass
CK　　　　　　EF 0.886±0.263A 0.136±0.049A 0.750±0.235B 2.702±0.513A
EI 0.899±0.251A 0.130±0.062A 0.782±0.218B 2.789±0.490A
10%PEG EF 0.560±0.274B 0.102±0.034A 0.756±0.254B 1.918±0.553BC
EI 0.632±0.263B 0.096±0.043A 0.786±0.300B 2.694±0.576B
20%PEG EF 0.526±0.193B 0.098±0.034A 0.636±0.227C 1.760±0.401C
EI 0.916±0.258A 0.126±0.042A 0.860±0.260A 2.682±0.495B
3　讨论与结论
3.1　内生真菌感染与非感染种群的构建方法 ,主要
有杀真菌剂法 、加热杀菌法 、室温存放法 、人工接种
法[ 10] 等。早在 1940年Neil[ 11] 就报道多年生黑麦草
种子在室温条件下贮存 18个月后 ,其中的内生真菌
全部失活;其后 Welty 和 Azevedo[ 12] 也报道 ,含水
量超过 11.5%的黑麦草种子在 5℃以上贮存时 ,其
中的内生真菌的活力会迅速下降。Melbalds[ 13] 采
用热水 、杀真菌剂 、室温存放等一系列方法灭活黑麦
草种子中的内生真菌 ,结果发现唯一有效和稳定的
方法是将种子在室温 21℃下存放至少 3 年 , 与
Neil[ 11] 的结论有所不同 ,其原因可能与二者所进行
实验的室温条件下空气湿度不同有关 。本研究中采
用去除种皮和使用杀真菌剂的方法可灭活内生真菌
而获得同一品种的 EF 种群 , 说明小花棘豆的内生
真菌在小花棘豆植株上的存在位置是其叶片的下表
皮 ,在其种子上的存在位置是种皮的内侧 ,且通过去
除种皮和使用杀真菌剂的方法可灭活内生真菌 ,同
时对种子本身活力影响较小 ,因而是构建 EF 种群
较为理想的方法。
3.2　内生真菌是靠宿主的种子进行传播的 ,因而内
生真菌的存在不可避免地会对宿主种子萌发 、幼苗
生长等一系列生命活动产生影响。Clay[ 14] 发现 ,在
良好的萌发条件下 ,内生真菌感染的黑麦草和高羊
茅种子的发芽率均比相应的未感染种子高 10%左
右 。本研究结果表明内生真菌感染没有使小花棘豆
种子的发芽率提高 ,但是却促进了小花棘豆幼苗的
生长。可见内生真菌感染可使小花棘豆的抗旱性增
加 。
3.3　关于内生真菌对植物叶片延伸生长的影响 ,目
前生长室 、温室及田间试验结果均有报道 ,但结论并
不一致 。Maclean[ 15] 等在生长室中对 3种不同基因
型的高羊茅进行研究 ,发现无论在干旱还是湿润条
件下 , EI的叶片延伸速率均高于 EF 叶片;同样是生
长室中的实验 ,Belesky[ 16] 等则报道 ,内生真菌对四
种不同基因型高羊茅叶片延伸生长的影响各不相
同 ,在有的基因型中 , EI 植株高于 EF 植株 ,有的基
因型二者差异不显著 ,有的基因型则表现为 EI植株
低于 EF 植株。温室实验中 , Eerens[ 17] 等发现割草
后 EI 黑麦草叶延伸速率接近或稍低于 EF 植株;
Elmi和West[ 18] 报道在严重干旱胁迫下 ,EI 高羊茅
的叶延伸速率比 EF 植株高 。Elbersen 和 West[ 19]
的田间实验结果表明 ,内生真菌感染对高羊茅的叶
片延伸速率无影响。本研究发现 PEG 胁迫和内生
真菌感染对小花棘豆叶片的延伸生长均有显著影
响 ,只是内生真菌的影响因 PEG胁迫浓度的不同而
不同。另外 , Arachevaleta[ 20] 等报道在重度水分胁
迫下 ,高羊茅 EI叶片比 EF 叶片更厚 、更窄 ,然而在
本文中除发现小花棘豆 EI叶片比 EF 叶片更长外 ,
—87—
程　翠　王雨梅　赵萌莉　韩国栋　李　娜　张爱萍　　内生真菌对小花棘豆种子抗渗透胁迫能力的影响
二者的宽度之间均未见显著差异 ,说明内生真菌对
渗透胁迫下宿主植物小花棘豆的种子萌发没有增益
作用。但是对其幼苗生长均具有增益作用 ,但增益
程度与渗透胁迫强度有关 。一定程度的渗透胁迫
下 ,内生真菌的感染能够促进叶片的延伸生长 ,使感
染种群地上部分的生物量显著高于非感染种群 。
3.4　关于内生真菌提高宿主植物地上 、地下部分生
物量的解释 ,多数学者是以禾本科牧草为研究对象 ,
有的学者认为是内生真菌提高了宿主植物的分蘖能
力所致[ 21 ～ 22] ;有人认为是内生真菌增加了单个分蘖
的重量 ,而分蘖大不仅延长了分蘖的寿命 ,而且增强
了其竞争力[ 23] ;有人则认为 ,内生真菌对宿主植物
地下部分的影响可能比对地上部分更大 ,这种影响
既表现在增加根系的根毛总长度[ 24] ,也使根干重显
著增加[ 21] ,然而到目前为止 ,在高羊茅 、黑麦草等宿
主植物的根中一直未检测出内生真菌 ,故推测根中
的上述变化可能由共生体的化学信号系统所引起。
本研究中内生真菌的存在显著提高了小花棘豆地上
生物量 ,特别是在干旱胁迫的条件下 。被内生真菌
感染的植株的地上生物量为 2.007g ,未被感染植株
为 1.952g 。被内生真菌感染的植株的地下生物量
为 0.782g ,未被感染植株为 0.75g 。可见内生真菌
对渗透胁迫下宿主植物根系发育的增益作用表现在
两方面:一是渗透胁迫下感染植株的根更长;二是感
染种群的生物量更大。
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Effects of Endophyte on Germination , Growth and Resistance
to Osmotic Stress of Oxytropis glabra
CHENG Cui1 , WANG Yu-mei1 , ZHAO M eng-li1 , HAN Guo-dong1 , LI Na1 , ZHANG Ai-ping2
(1.College of Ecology and Env ironmental Science , Inner Mongol ia Agricultural
Universi ty , Hohhot 010018 , China;2.Siziwang Banner Veterinary
S tation o f Inner Mongol ia , Wulanhua 011800 ,China)
Abstract:Seed coat was removed to obtain endophyte-infection(EI)population and endophyte-free(EF)pop-
ulation of Oxytropis glabra.The differences in seed germination , seedling g row th between the EI and EF popu-
lations under normal condit ions (contro l)and osmot ic st ress conditions w ere compared to discuss direct
and indirect ef fects of endophyte on ho st plants.The results show ed that endophy te had no significant
effect on seed germination rate , endophy te promo ted the g row th of seedling s of Oxytrop is glabra.
Key words:Endophy te;Oxy tropis g labra DC.;Seed germination;Seedling grow th;O smo tic st ress
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《草业与畜牧》(原《四川草原》)创刊于 1980年 ,是由四川省畜牧食品局主管 、四川省草原科学研究院和
四川省畜牧兽医学会主办的畜牧类科技期刊。办刊宗旨是:坚持面向草业 、畜牧业生产 ,贯彻“百花齐放 ,百
家争鸣”的方针 ,尽力传播草地畜牧业科学知识 ,大力开展草地畜牧业科学技术研究成果及其应用的交流 ,为
繁荣草地畜牧业 、振兴民族经济 、促进草地畜牧业和种草养畜业的发展服务。主要栏目有:试验研究 、牧草科
学 、草地生态(包括草地管理 、草地保护)、草坪园艺 、畜禽养殖 、动物育种(包括动物繁殖)、品种改良 、疫病防
治 、饲料园地 、实用技术 、综述 、论坛等 。内文 64页 , 70克双胶纸 ,四封及内插彩印 ,国际大 16开标准。每期
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