全 文 ：2016 年 7 月
第 6 卷 第 4 期
中 国 渔 业 质 量 与 标 准
Chinese Fishery Quality and Standards
Jul． 2016
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Vol. 6 No. 4
喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭金藻 3011 的毒性效应
刘慧慧，黄会，韩典峰，薛敬林，任传博，张华威，罗晶晶，张秀珍*
(山东省海洋资源与环境研究院，山东省海洋生态修复重点实验室，山东 烟台 264006 )
摘要:通过分析喹烯酮对小新月菱形藻(Nitzschia closterium f． minutissima)和等鞭金藻(Isochrysis galbana Parke 3011)
的生长抑制、叶绿素 a含量、总超氧岐化酶(T － SOD)活性以及丙二醛(MDA)含量的影响，研究了喹烯酮对两种微藻
的毒性效应。实验结果如下:1)喹烯酮对微藻的生长抑制作用随浓度的增大而增大。喹烯酮对小新月菱形藻的 24 h
－ EC50为 1． 85 mg /L。喹烯酮对等鞭金藻 3011 的 24 h － EC50为 0． 41 mg /L，表明喹烯酮对等鞭金藻 3011 的生长抑制
作用较小新月菱形藻更敏感。2)暴露 24 h后，随着喹烯酮浓度的增大，小新月菱形藻叶绿素 a含量下降;而等鞭金藻
3011 叶绿素 a的含量基本不受影响。3)暴露 24 h后，两种海洋微藻的总超氧化物歧化酶(T － SOD)活性随着喹烯酮
浓度的升高均显著增加(P ＜ 0． 05)，各实验组丙二醛(MDA)含量也高于对照组，其中等鞭金藻 3011 对喹烯酮更敏感，
说明喹烯酮对两种微藻均能造成氧化胁迫，对细胞造成氧化损伤。研究表明，喹烯酮对两种微藻均具有显著急性毒
性效应，对两种微藻而言，喹烯酮属于高毒物质，等鞭金藻 3011 对喹烯酮更敏感。本研究可为正确评价兽药喹烯酮的
使用安全性提供基础数据。［中国渔业质量与标准，2016，6(4):17 － 22］
关键词:喹烯酮;小新月菱形藻;等鞭金藻 3011;毒性效应;叶绿素 a;T － SOD活性
中图分类号:S94;X171． 1 文献标志码:A 文章编号:2095 － 1833(2016)04 － 0017 － 06
收稿日期:2016 － 03 － 04;接收日期:2016 － 04 － 23
资助项目:山东省科学技术发展计划项目(2012GHY11517);山东省现代农业产业技术体系贝类产业创新团队、藻类产业创新团
队(SDAIT － 14 － 08，SDAIT － 26 － 05);山东省水生动物营养与饲料泰山学者岗位资助项目
作者简介:刘慧慧(1981 －)，女，副研究员，研究方向为水产品质量安全与标准化，liuhh615@ 163． com
通信作者:张秀珍，研究员，研究方向为水产品质量安全与标准化，zxz0535501@ 126． com
兽用药物是以抑制动物体内病原菌生长为主要目
的而进行研发生产的，因此，这些药物对存在于环境中
的其他微生物同样具有潜在危害［1］。兽药进入水环境
后会影响水生动植物及微生物的正常生理活动［2］。通
过对 226种抗生素的水生态毒理性进行的相关研究表
明，大部分抗生素对水生生物均有不同程度的毒害作
用，其中约有 20%的抗生素对藻类极毒［3］。
喹烯酮是新型喹噁啉类药物，具有良好的抗菌作
用［4］;由于水溶性低，其用药方式主要为添加到饲料
中投喂。研究表明，喹烯酮的生物利用度低，90%以
上以原药形式由动物消化道排出［5］，因而会大量地
随排水进入海洋环境，然而目前尚未见关于该药物水
生态毒理方面的研究报道。
微藻作为水体的初级生产者，其种类多样性和初
级生产量直接影响水生态系统的结构和功能，且具有
个体小、繁殖快、对毒物敏感等特点，成为监测评价水
环境质量的重要指标［6 － 7］。小新月菱形藻、等鞭金藻
3011 是水产育苗生产中常用的饵料生物。本实验主
要研究了喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭金藻 3011 的
毒性效应，旨在为正确评价兽药喹烯酮的使用安全性
提供基础数据。
1 材料与方法
1． 1 实验仪器
LＲH － 250 光照培养箱(广州医疗器械厂)、
DM500 生物显微镜(德国徕卡显微系统(上海)贸易
有限公司)、U － 2900 紫外可见分光光度计(日立仪
器(上海)有限公司)、TDL －40C离心机(上海安亭科
学仪器厂)、JY92 － 2D 型超声波细胞破碎仪(宁波新
芝科学仪器厂)。
1． 2 实验材料
小新月菱形藻(Nitzschia closterium f． minutis-
sima)和等鞭金藻 3011(Isochrysis galbana)由山东省
海洋资源与环境研究院藻种室提供。喹烯酮(含量
≥98%，黄色粉末)购于山东康乐动物保健有限公
司。总超氧化物歧化酶(SOD)试剂盒、丙二醛
(MDA)试剂盒均购自南京建成生物工程研究所。
中 国 渔 业 质 量 与 标 准 2016
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年
1． 3 实验方法
1． 3． 1 藻种的培养
实验藻种的培养采用 f /2 培养液(经高温灭菌备
用) ，培养温度(22 ± 1)℃，光照强度 3 000 lx，光暗比
为 12 h ∶ 12 h。预培养 3 代，镜检细胞正常，进入对数
生长期进行实验。
1． 3． 2 微藻生长抑制实验
实验设计参照经济合作与发展组织(OECD)藻类
生长抑制试验方法(No． 201)、美国国家环境保护局
(US EPA)藻类毒性试验方法(OPPTS 850． 4500)［8］、中
国环境保护部《化学品测试方法》(第二版)。以二甲
基亚砜(DMSO)为助溶剂，预实验证明 DMSO 对微藻
生长无影响;同时在微藻培养体系中 6 h 即可消除
95%以上的喹烯酮。根据预实验结果，设不同浓度组，
同时设不添加喹烯酮和 DMSO的对照组，每组 3 个平
行。参照养殖生产中每天早、晚两次投饵的经验，于
8:30、16:30向微藻培养体系中添加药物，分别于药物
暴露 0、24 h取样，于 680 nm测吸光值，计算抑制率，用
SPSS 13． 0软件计算半数效应浓度(EC50)。喹烯酮对
小新月菱形藻的生长抑制实验的质量浓度为 0． 1、0． 2、
0． 5、1． 0、1． 5、2． 0、2． 5、3． 0、4． 0、5． 0 mg /L，对等鞭金藻
3011的生长抑制实验的质量浓度为 0． 05、0． 1、0． 2、
0． 5、1． 0、1． 5、2． 0 mg /L。
1． 3． 3 喹烯酮对微藻叶绿素 a、T － SOD 酶活性及
MDA含量的影响
根据 EC50选择高、中、低 3 个浓度，以 24 h － EC50
为中浓度，小新月菱形藻培养体系中喹烯酮质量浓度
分别为 1． 0、2． 0、4． 0 mg /L;等鞭金藻 3011 培养体系
中喹烯酮质量浓度分别为 0． 2、0． 5、1． 0 mg /L，同时
设对照组，每组 3 个平行，药物暴露 24 h 后取样测
OD680，计算细胞密度;离心收集藻细胞，分别测叶绿
素 a含量、T － SOD活性及 MDA含量。
1． 4 指标测定
1． 4． 1 藻液的光密度(OD680)与藻细胞密度的相关性
取处于对数生长期的藻液，将其稀释成 7 个不同
的吸光度梯度(OD680 = 0． 010 ～ 0． 500) ，每个梯度 3
个平行，分别用分光光度计测 OD680、用血球计数板在
显微镜下统计藻细胞密度，利用 Excel 计算 OD680与
细胞密度之间的线性回归方程。
1． 4． 2 叶绿素 a含量测定
量取藻液 20 mL，4 000 r /min 离心 10 min，收集
藻细胞，加入 90%丙酮 5 mL，漩涡 1 min，提取色素，
4 ℃避光静置 24 h，4 000 r /min 离心 20 min，取上清
液，参照 GB 17378． 7—2007［9］中分光光度法，依次在
664、647、630、750 nm下测定 OD 值，按式(1)计算叶
绿素 a含量。
ρchl － a = ［11． 85(OD664 － OD750)－ 1． 54(OD647 －
OD750)－ 0． 08(OD630 － OD750) ］× v /N 式(1)
式(1)中，ρchl － a为样品中叶绿素 a 含量(μg /10
6
cell) ;v为提取液定容体积(mL) ;N 为收集到的藻细
胞数量(106cell)。
1． 4． 3 T － SOD活性及 MDA含量测定
粗酶液的提取:将藻液于 4 000 r /min离心，收集藻
细胞，重新悬浮于适量预冷的 0． 05 mol /L磷酸盐缓冲液
(pH 7． 0)，冰浴下超声破碎细胞，超声功率 150 W，超声
时间 30 min，镜检细胞破碎完全，4 ℃保存备用。
T － SOD活性测定、MDA 含量测定:参照黄嘌呤
氧化酶法［10］测定 T － SOD 活力，参照硫代巴比妥酸
法［11］测定 MDA含量。实验均采用南京建成生物工
程研究所的总超氧化物歧化酶(SOD)试剂盒、丙二醛
(MDA)试剂盒，按照说明书中步骤进行。
1． 5 数据处理
1． 5． 1 EC50的计算
［12］
比生长率(μ)的计算见式(2)。
μ =(lnNt― lnN0)/(t― t0) 式(2)
式(2)中，Nt 和 N0 分别为 t 时刻(t)和开始时
(t0)的细胞密度。
抑制率的计算公式见式(3)。
抑制率(%)=(μ对照组― μ处理组)/μ对照组 × 100%
式(3)
式(3)中，μ对照组和 μ处理组分别为对照组比生长率
和处理组比生长率。
用 SPSS 13． 0 软件经概率单位 －浓度对数法计
算各时间点喹烯酮对微藻的半数有效剂量 EC50。
1． 5． 2 实验数据处理
实验数据采用 Excel 2010 和 SPSS 13． 0 进行统
计分析，用平均值 ±标准差(Means ± SD)的形式表
示。所有的实验数据均进行单因素方差分析(One －
Way － ANOVA) ，若差异显著(P ＜ 0． 05) ，则进行
Duncan多重比较，并用小写字母标注。
2 结果与分析
2． 1 喹烯酮对微藻生长的影响及 EC50
不同浓度喹烯酮对两种微藻的生长抑制作用分
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第 4 期 刘慧慧，等:喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭金藻 3011 的毒性效应
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别见图 1。与对照组相比，喹烯酮各实验组中藻细胞
的生长均受到不同程度的抑制，DMSO对微藻的生长
没有影响。喹烯酮对微藻的生长抑制作用随浓度的
增大而增大。
图 1 喹烯酮对小新月菱形藻(A)和等鞭金藻 3011(B)长的抑制率
Fig． 1 The inhibition rate of quinocetone to Nitzschia closterium f． minutissima (A)and Isochrysis galbana Parke 3011 (B)
在 24 h暴露实验中，低浓度喹烯酮(0． 1 mg /L)
对小新月菱形藻的生长抑制不明显(P ＞ 0． 05) ，随
着喹烯酮浓度的增大，生长抑制作用增强，高浓度的
喹烯酮(≥ 4 mg /L)几乎完全抑制了藻细胞的生长。
喹烯酮对小新月菱形藻的 24 h － EC50为 1． 85 mg /L。
喹烯酮对等鞭金藻 3011 的生长抑制规律与小新
月菱形藻相似，抑制率随着喹烯酮浓度的增大和暴
露时间的延长而增强。0 ． 1mg / L喹烯酮已显著抑制
生长(P ＜ 0． 05) ;喹烯酮浓度≥1 mg /L 时，则几乎
完全抑制了该藻的生长。喹烯酮对等鞭金藻 3011 的
24 h － EC50为 0． 41 mg /L，表明喹烯酮对等鞭金藻
3011 的生长抑制作用较小新月菱形藻更敏感。
2． 2 喹烯酮对微藻叶绿素 a含量的影响
喹烯酮能影响小新月菱形藻的光合作用色素，随
着喹烯酮质量浓度的增大，藻体叶绿素 a 含量下降。
结果见表 1。
表 1 喹烯酮对小新月菱形藻叶绿素 a含量、T － SOD活性、MDA含量的影响
Tab． 1 Effects of quinocetone on contents of chlorophyll a，activities of T － SOD and contents of MDA in
Nitzschia closterium f． minutissima
指标 Index
喹烯酮质量浓度 /(mg·L －1)
Mass concentration of quinocetone
0 1． 0 2． 0 4． 0
ρchl － a /(μg·10
－6 cell) 0． 26 ± 0． 03a 0． 23 ± 0． 03ab 0． 22 ± 0． 02ab 0． 19 ± 0． 02b
T － SOD /(U·10 －6 cell) 0． 123 ± 0． 009a 0． 159 ± 0． 011b 0． 164 ± 0． 008b 0． 187 ± 0． 007c
MDA/(nmol·10 －6 cell) 3． 38 ± 0． 31a 4． 06 ± 0． 41a 5． 73 ± 0． 27b 6． 58 ± 0． 48c
注:不同字母表示差异显著(P ＜ 0． 05)。下同。
喹烯酮基本不影响等鞭金藻 3011 的光合作用色
素，不同质量浓度喹烯酮实验组，藻体叶绿素 a 含量
没有差异，结果见表 2。
2． 3 喹烯酮对微藻 T － SOD活性的影响
喹烯酮能导致小新月菱形藻、等鞭金藻 3011 体
内 T － SOD活性增加，暴露 24 h后各组 T － SOD活性
见表 1 和表 2。
由表 1可见，喹烯酮暴露 24 h 后，小新月菱形藻
各实验组 T － SOD活性显著高于对照组，中、低浓度组
T － SOD活性差异没有统计学意义，高浓度(4 mg /L)
组 T － SOD活性最高，与其他组差异显著(P ＜ 0． 05)。
由表 2可见，喹烯酮暴露 24 h 后，等鞭金藻 3011 各实
验组 T － SOD 活性高于对照组，但只有高浓度
(1 mg /L)组具有统计学显著性差异(P ＜ 0． 05)。
2． 4 喹烯酮对微藻MDA含量的影响
喹烯酮能导致小新月菱形藻、等鞭金藻 3011 体
内 MDA含量增加，暴露 24 h后各组MDA含量如表 1
和表 2 所示。
由表 1 可见，喹烯酮暴露 24 h 后，小新月菱形
藻各实验组MDA含量高于对照组，低浓度(1mg / L)
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中 国 渔 业 质 量 与 标 准 2016
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年
表 2 喹烯酮对等鞭金藻 3011 叶绿素 a含量、T － SOD活性、MDA含量的影响
Tab． 2 Effects of quinocetone on contents of chlorophyll a，activities of T － SOD and contents of MDA
in Isochrysis galbana Parke 3011
指标 Index
喹烯酮质量浓度 /(mg·L －1)
Mass concentration of quinocetone
0 0． 2 0． 5 1． 0
ρchl － a /(μg·10
－6 cell) 0． 65 ± 0． 07 0． 66 ± 0． 06 0． 62 ± 0． 08 0． 63 ± 0． 08
T － SOD /(U·10 －6 cell) 0． 159 ± 0． 010a 0． 193 ± 0． 014a 0． 196 ± 0． 022a 0． 240b ± 0． 027
MDA/(nmol·10 －6 cell) 3． 38 ± 0． 31 4． 06 ± 0． 41a 5． 73 ± 0． 27b 6． 58 ± 0． 48c
组与对照组没有统计学差异，中、高浓度组差异显著
(P ＜ 0． 05)。由表 2 可见，喹烯酮暴露 24 h 后，等鞭
金藻 3011 各实验组 MDA含量高于对照组，随着喹烯
酮质量浓度增大，MDA含量出现先升高、后略有降低
的趋势，与 T － SOD的变化趋势相对应。
3 讨论
3． 1 喹烯酮对微藻的急性毒性效应
目前关于喹烯酮的急性毒性研究常见于大
鼠［13］、小鼠［14］、猪［15］等，对水生生物的毒性研究报
道较少。本研究探讨了喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭
金藻 3011 两种常见的海洋微藻的急性毒性效应，为
喹烯酮的生态风险评价提供依据。本研究结果喹烯
酮对小新月菱形藻的 24 h － EC50为 1． 85 mg /L;对等
鞭金藻 3011 的 24 h － EC50为 0． 41 mg /L。根据 HJ /T
154—2004《新化学物质危害评估导则》［16］中的评判
标准(LC50 /EC50(mg /L)≤1 为极高毒性，1 ＜ LC50 /
EC50(mg /L)≤ 10 为高毒性) ，喹烯酮对小新月菱形
藻的 24 h － EC50与评判标准相比较，1 ＜ 1． 85(mg /L)
≤10，属于高毒物质;对等鞭金藻 3011 的 24 h － EC50
与评判标准相比较，0． 41(mg /L)≤1，属于极高毒物
质。等鞭金藻 3011 对喹烯酮更敏感，这与相关研
究［17］报道的金藻类对化学药物的耐受性远小于其他
藻类相一致。
3． 2 喹烯酮对微藻光合作用的影响
光合作用是植物、藻类赖以生存的、最基础的生
化过程，是利用光合色素将水和 CO2 转化为氧气和
维持藻类正常生长的有机物的过程。藻类常见的 3
种叶绿素是叶绿素 a、b和 c，叶绿素 a 在一切浮游藻
类里大约占有机物干质量的 l% ～ 2%［18］。叶绿素 a
作为主要光合色素，参与光合作用中光能的吸收、传
递和转化，因此，叶绿素含量变化很大程度上决定藻
类光合作用强度，在植物光合作用中起着关键性的作
用［19］。刘霞等［20］、Megharaj 等［21］、Ebenezer 等［22］研
究发现壬基酚、西维因、除草剂等均可对海洋微藻光
合作用产生不利影响。研究污染物对海洋微藻光合
作用的影响，是研究污染物海洋生态效应的基础工作
之一，然而，目前尚未见喹烯酮对海洋微藻光合作用
影响的研究报道。本研究结果表明，喹烯酮对小新月
菱形藻叶绿素 a 含量有影响，暴露 24 h 后，随着喹烯
酮浓度的增大，小新月菱形藻叶绿素 a 含量下降，但
是没有统计学差异，推测喹烯酮对小新月菱形藻的生
长抑制可能与抑制叶绿素的形成、进而抑制光合作用
有关;而等鞭金藻 3011 叶绿素 a 的含量基本不受喹
烯酮浓度的影响，说明喹烯酮对两种微藻生长抑制的
机理可能不同。
3． 3 喹烯酮对微藻的氧化胁迫
抗氧化防御系统是需氧生物长期进化过程中发
展起来的防御过氧化损伤的系统，是生物体内重要的
活性氧清除系统［23］。SOD是抗氧化防御系统中重要
的酶，能催化生物体内的超氧自由基(O2·
－)发生歧
化反应，生成 H2O2 与 O2，是机体内 O2·
－的天然消除
剂［24］。喹烯酮在动物体内的代谢主要是通过脱氧等
氧化还原反应［25］，会对动物造成氧化胁迫，使 SOD
活性增强，然而目前尚未见到喹烯酮对植物或藻类
SOD活性影响的研究报道。本实验研究了喹烯酮对
两种海洋微藻 T － SOD 活性的影响，结果表明，暴露
24 h，各实验组微藻的 T － SOD 活性均显著高于对照
组，说明喹烯酮对海洋微藻造成了不同程度的氧化胁
迫，这与文献［26］报道的喹烯酮对海参造成氧化损
伤相一致。
MDA是生物膜中的多种不饱和脂肪酸在活性氧
自由基的攻击下形成的脂质过氧化产物，其含量高低
基本反映了藻细胞内脂质过氧化程度，间接地反映出
细胞氧化损伤的程度［10］。本研究结果表明，喹烯酮
暴露 24 h后，各实验组 MDA 含量均高于对照组，其
中等鞭金藻 3011 实验组 MDA 含量随着喹烯酮浓度
02
第 4 期 刘慧慧，等:喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭金藻 3011 的毒性效应
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的增大出现先升高、后略有下降的趋势，与 T － SOD
活性的变化趋势相对应，体现了等鞭金藻 3011 对喹
烯酮氧化胁迫的响应。
虽然各实验组 T － SOD活性显著高于对照组，但
是各实验组 MDA含量仍高于对照组，说明微藻体内
诱导产生的抗氧化酶不足以及时清除喹烯酮造成的
活性氧自由基，细胞脂质过氧化作用加剧。推测喹烯
酮对微藻的毒性可能因为氧化产生的有毒代谢产物
积累，造成细胞氧化损伤。
4 结论
喹烯酮对小新月菱形藻、等鞭金藻 3011 生长抑
制作用随浓度增大而增大，喹烯酮对小新月菱形藻的
24 h － EC50为 1． 85 mg /L，对等鞭金藻 3011 的 24 h －
EC50为 0． 41 mg /L，表明喹烯酮对等鞭金藻 3011 的生
长抑制作用较小新月菱形藻更敏感。其中，对小新月
菱形藻而言，喹烯酮属于高毒物质，对等鞭金藻 3011
而言，其属于极高毒物质。暴露 24 h 后，随着喹烯酮
浓度的增大，小新月菱形藻叶绿素 a 含量下降;而等
鞭金藻 3011 叶绿素 a的含量基本不受影响。喹烯酮
对两种微藻均能造成氧化胁迫，对细胞造成氧化损
伤，暴露 24 h后，两种海洋微藻的总超氧化物歧化酶
(T － SOD)活性随着喹烯酮浓度的升高均显著增加，
各实验组丙二醛(MDA)含量也高于对照组，其中等
鞭金藻 3011 对喹烯酮更敏感。
参考文献:
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Toxic effects of quinocetone on Nitzschia closterium f． minutissima and
Isochrysis galbana Parke 3011
LIU Huihui，HUANG Hui，HAN Dianfeng，XUE Jinglin，ＲEN Chuanbo，ZHANG Huawei，
LUO Jingjing，ZHANG Xiuzhen*
(Shandong Marine Ｒesource and Environment Ｒesearch Institute，Shandong Province Key Laboratory of
Ｒestoration for Marine Ecology，Yantai 264006，China)
Abstract:Toxic effects of quinocetone on Nitzschia closterium f． minutissima and Isochrysis galbana Parke 3011 were
studied through the following indexes:growth inhibition，contents of chlorophyll a，activities of the total superoxide
dismutase (T － SOD)and contents of malondialdehyde (MDA)． The results showed that Isochrysis galbana Parke
3011 was more sensitive to the growth inhibition effect of quinocetone than Nitzschia closterium f． minutissima． After
24 h exposure to quinocetone，contents of the chlorophyll a of Nitzschia closterium f． minutissima decreased significant-
ly with the increase of quinocetone concentration，whereas the contents of the chlorophyll a of Isochrysis galbana Parke
3011 remain unchanged． The activities of T － SOD increased significantly in tandem with quinocetone concentration;
the contents of MDA in all the experimental groups were higher than that of the control group． It showed that the oxi-
dative stress and the oxidative damage emerged with exposure to quinocetone． The purpose of the study is to provide
basic data for the safety evaluation of quinocetone． ［Chinese Fishery Quality and Standards，2016，6(4) :17 － 22］
Key words:quinocetone;Nitzschia closterium f． minutissima;Isochrysis galbana Parke 3011;toxic effects;chloro-
phyll a;T － SOD activity
Corresponding author:ZHANG Xiuzhen，zxz0535501@ 126． com
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