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普通裂褶菌真菌学及实验室研究进展



全 文 :·综述·
普通裂褶菌真菌学及实验室研究进展
张金芳 万力 林元珠
(河北医科大学第四医院皮肤科,石家庄 050011)
【摘要】 普通裂褶菌是一种条件致病菌,可侵犯人体多个器官多种组织,导致各种表现形式的疾病,如脑脓肿、脑膜炎、鼻
窦炎、肺部真菌球、蜂窝肺、肺结节、甲真菌病等。由于普通裂褶菌感染引起的真菌病病例少见报道,临床医生对其认识不
足,再加上某些实验室不具备鉴定条件,所以感染该菌的病例常被漏诊、误诊。现将近年来临床分离的普通裂褶菌株真菌学
及实验室研究进展做一综述,以供临床参考。
【关键词】 普通裂褶菌;真菌学;致病性
【中图分类号】 R 379. 9 【文献标识码】 A 【文章编号】 1673-3827(2011)04-0252-05
Advances in the research of Schizophyllum commune
ZHANG Jin-fang,WAN Li,LIN Yuan-zhu
(Department of dermatology,Fourth Affiliated Hospital of Hebei Medical University,Shijiazhuang 050011,China)
【Abstract】 Schizophyllum commune is an import opportunistic pathogen which could cause many diseases,such as onychomyco-
sis,atypical meningitis,ulceration,lung and brain abscess,fungal ball,or sinusitis in both immunocompetent and immunocompro-
mised hosts. Mycology and laboratory advances in recent research of Schizophyllum commune are reviewed in this article.
【Key words】 Schizophyllum commune;mycology;pathogenicity
[Chin J Mycol,2011,6(4) :252-256]
普通裂褶菌 (Schizophyllun commune)广泛
分布于自然界,临床以吸入其孢子引起过敏反应比
较常见,近年来临床上由普通裂褶菌感染引起人类
和犬体表或深部组织真菌病的病例报道日渐增多,
自 1950 年 Kligman[1]首次从 1 名甲真菌病患者甲
碎屑中分离出普通裂褶菌以来,近 60 a 来已报道
的由普通裂褶菌感染引起的病例有软硬腭溃疡[2]、
肺部真菌球[3]、脑脓肿、脑膜炎[4]、变应性支气管
肺真菌病 (ABPM)[5-9]、变应性真菌性鼻窦炎
(AFS)[10-14]、支气管黏蛋白嵌入 (MIB)[15-18]、局限
性黏液性蜂窝肺[19]、皮下结节[20]、肺结节[21]、骨髓
炎[22-23]等,可查的病例报道近 50 篇。我科 2008 年
从一位冠脉搭桥术后患 ABPM 患者的痰液中多次
分离出普通裂褶菌,并经中科院微生物研究所鉴定
(编号 S-003) ,系我国大陆地区首例 (待发表)。
普通裂褶菌作为一种潜在的条件致病菌日益受到
作者简介:张金芳,男 (汉族) ,硕士,住院医师. E-mail:281079156
@ qq. com
通讯作者:万力,E-mail:Liwan@ medmail. com. cn
临床及实验室的重视,现将近年来临床分离的普通
裂褶菌株真菌学及实验室研究进展做一综述。
1 分 类
普通裂褶菌归入担子菌亚门、层菌纲、伞菌目、
裂褶菌科、裂褶菌属。
2 真菌学
临床分离的普通裂褶菌株有单倍体菌株、二倍
体菌株及类水母变异体菌株,其中 58%[24]为单倍
体普通裂褶菌株。
2. 1 大体形态
临床分离的普通裂褶菌菌株在实验室常用培
养基如含氯霉素的沙氏培养基 (SDA)、马铃薯葡
萄糖琼脂培养基 (PDA)、麦芽浸膏培养基
(MEA)、酵母浸膏琼脂培养基 (PYE)、察氏琼脂培
养基 (CZA)上 25℃、37℃、43℃环境下生长良好,
海藻糖琼脂培养基上不生长,含苯菌灵 (benomyl)
10 μg /mL的 SDA 培养基上菌落生长未受明显抑
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制,含放线菌酮 400 μg /mL 的 SDA 培养基上菌落
生长受到抑制,在 SDA 培养基上长出白色棉毛至
羊毛状菌落,中央微隆起,培养一段时间后,菌落表
面出现微黄色液滴渗出物,菌落背面微黄色至淡棕
色,释放一种类似沼气的难闻的气味。菌落第 1 周
生长较快,单倍体菌株在 25℃、37℃、43℃环境下
日生长速度分别为 6. 2 mm、10 mm、11. 4 mm,1 周
后菌落直径可达 70 mm,菌丝为棉毛状至羊毛状之
间,菌落边缘光滑规律;二倍体普通裂褶菌株在所
有温度下生长速度略慢,每天的生长速度为 25℃
7. 1 mm、37℃ 5. 1 mm、43℃ 8. 3 mm,菌落为浓密
的羊毛状,不规则边缘。在 PDA、CZA 培养基上,
室温有光照的环境下培养 2 ~ 3 周,二倍体菌株可
自发形成普通裂褶菌典型的扇形鳃裂样担子果,但
在黑暗环境中和一些特殊的培养基上不产生担子
果,甚至丧失繁殖能力;部分类水母变异体菌株的
菌丝可在菌落表面向上生长,形成粗大的珊瑚状
支,有的支端有小陷窝,像倒置的杯子,在杯子的边
缘形成小的、不典型的腮裂样担子果;单倍体菌株
无任何典型特征形成。所有类型的临床分离菌株
均未见到担子及担孢子形成[3-4,25-26]。
2. 2 光镜下观察
大量透明的分支分隔菌丝,菌丝宽窄不一,直径
3 ~8 μm不等,二倍体菌株可在菌丝体上看到典型
的闭锁联合、钉状突起、泪滴样球形分泌结构,而单
倍体菌株则看不到典型的闭锁联合特征,菌丝体上
散在结节,有的甚至不产生钉状突起结构,在培养基
上均未形成分生孢子或厚膜孢子,钉状突起或菌丝
体上的刺状结构是普通裂褶菌的一种特殊菌丝体特
征[26]。
我科分离的普通裂褶菌 (S-003)在 SDA上接种
第 2天即见菌落生长,菌落第一周生长速度较快,第
7天直径约 7 cm,呈蓬松的白色棉毛至羊毛状。菌
丝浓密厚重,微隆起于培养基表面,不向培养基内部
生长。培养一段时间,培养基表面出现微黄色液滴
渗出物,培养基背面初为白色,其后变为淡黄色。
37℃菌落生长速度明显快于 27℃。在黑暗与光照交
替的环境下未见担子果形成 (见图 1 ~ 3)。镜下可
见丰富的透明的分支分隔菌丝,菌丝宽窄不一,菌丝
体上看到闭锁联合、钉状突起 (细的菌丝体上可见
细的短棒状、骨针样突起,锯齿状分布,粗大的菌丝
体上可见到基底较宽的圆形结节,结节的顶端长出
透明的小菌丝体)、泪滴样球形分泌结构,疑似孢子
梗结构,未见分生孢子形成 (见图 4 ~7)。
2. 3 透射电镜及扫描电镜观察
菌丝斜切面透射电镜观察可见隔膜陷窝里有
圆顶状的孔盖,孔盖上有很多小孔,用扫描电镜观
察隔膜周围破裂的菌丝可以看到孔盖的三维结构
及其上面的小孔,孔盖直径约 600 nm,小孔直径 80
~120 nm不等,孔盖的内外膜比较光滑,基底膜细
胞呈栅栏状排列,一层薄薄的电子致密物质覆盖在
内膜表面,孔盖内膜与下方的陷孔咬合物质之间有
一些串珠丝状结构,这些丝状串珠一端附着于电子
致密物层,另一端与陷孔咬合物质连接,起着维持
孔盖内细胞稳定性及填塞孔盖通道的作用。用低
倍扫描电镜观察完整的菌丝体可以清晰地看到菌
丝体上散在的圆形膨出[4,27]。
2. 4 杂交试验
由于临床分离的普通裂褶菌株大部分是单倍
体菌株,单倍体普通裂褶菌株菌丝体上不形成典型
的闭锁联合特征及担子果,菌丝体上的钉状突起结
构由于有时候缺失及个人因素忽略或认为是小分
生孢子而很难遇到,所以很多由普通裂褶菌感染引
起的病例都误诊为多齿菌属或金孢子菌属等感染
引起,尤其是菌丝体上的钉状突起更容易与多齿菌
属菌丝体上的分生孢子混淆[28];当真菌镜检和培
养无法明确诊断的时候,可应用杂交试验来快速鉴
定临床分离的可疑为单倍体的普通裂褶菌株。将
临床分离菌株同已知的单倍体普通裂褶菌株进行
杂交配对产生二倍体,菌丝体交汇的地方可形成特
征性的闭锁联合及钉状突起结构,部分可形成扇形
担子果或类水母变异体。但只有来自于不同单孢
子的普通裂褶菌株才可以交配成功,有些杂交菌株
不具备兼容性,不能交配,交配成功率为 80%[4,29]。
2. 5 分子生物学分析
分子生物学技术例如聚合酶链反应 (PCR)、
基因片段测序、限制性片段长度多态性分析
(RFLP)、特异性探针杂交技术等在快速鉴别真菌
中非常有用,尤其是在实验室真菌学检查未见到特
征性结构或见到一些未知的特征时。de Hoog GS
等[26]主编的临床真菌学图谱一书中描绘出 UA-
MH7695 裂褶菌株 ITS 区域的基因图谱。Buzina等
曾做过一项实验,分析比较 12 株普通裂褶菌核糖
体 RNA的 ITS区域碱基序列。12 株普通裂褶菌中
4 株来自于植物陈列馆收藏的干燥标本,2 株是新
鲜的担子果,5株分离自临床标本,1株来源不明;
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图 1 在 SDA培养基上长出白色棉毛至羊毛状菌落,中央微隆起 图 2 菌落背面微黄色至淡棕色 图 3 菌落表面出现微黄色液滴渗出
物 图 4 透明、分支分格菌丝,菌丝宽窄不一,菌丝体上可见钉状突起 (× 400) 图 5 菌丝宽窄不一,菌丝体上可见闭锁联合、钉状突起
(× 400) 图 6 泪滴样分泌 (× 600) 图 7 疑似孢子梗结构 (× 400)
Fig. 1 Colony on SDA were white,cottony to wooly,slightly raised with a central umbo Fig. 2 The back of the colony became yellow to light
brownon Fig. 3 Yellowish droplets of exudation on the surface Fig. 4 Septate,hyaline,branched hyphaes with lateral spicules were of various
widths (× 400) Fig. 5 Hyphaes with clamp connections lateral spicules were of various widths (× 400) Fig. 6 Waterdrop-shape excretion (×
600) Fig. 7 Doubtful spore terrier (× 400)
测试菌株来自于 3 个大洲 (北美和南美洲,欧洲、
非洲) ,储存的时间从几天到 71 a 不等,所有标本
都被引物 ITS5 (GGAAGTAAAAGTCGTAACAAGG)
和 ITS4 (TCCTCCGCTTATTGATATGC)成功扩增,
扩增产物经凝胶电泳显像都分布在 660 bp 片段
内,分析它们 ITS 区域碱基序列,与基因库中裂褶
菌基因序列相比较发现相似度超过 99%,这说明
普通裂褶菌 ITS区是高保真区,同时 ITS 区又具有
足够多的与其他临床常见致病菌相鉴别的特殊基
因,所以 ITS 区可以作为菌种特异性 PCR 引物或
DNA探针的靶向位点,分析普通裂褶菌 ITS区碱基
序列可作为鉴定普通裂褶菌有用的方法。新设计
的引物 scom1 (GTTGACTACGTCTACCTCAC)和
scom2r (GTTAGGCTCCAGCAGACCTC)都是 20 核
苷酸长度,GC含量分别是 50%、60%,无发卡样及
二聚体结构,解链温度相同,通过与基因库中序列
对比已证实其特异性,所有的普通裂褶菌样本被引
物 scom1 和 scom2r 成功扩增,扩增产物经传统的
凝胶电泳后在 305 bp 长度处清晰显像,在不同的
PCR仪上用引物 scom1 和 scom2r 重复扩增 30 株
临床分离的普通裂褶菌株,可重复性 100%,用这
两种新设计的引物去扩增临床常见的致病菌和非
致病菌的 DNA如红色毛癣菌、石膏样小孢子菌、白
念珠菌、烟曲霉、焦曲霉、普通青霉菌、茄病镰刀菌
等未取得成功,这说明引物 scom1 和 scom2r 可作
为普通裂褶菌高度特异性引物。尽管分析核糖体
DNA的 ITS区域序列是鉴别单倍体普通裂褶菌最
准确方法,但是费用太高,时间太长,有的实验室还
不具备 DNA测序能力,先用 PCR 技术扩增标本的
ITS区域碱基序列,再用 RFLP 方法分析扩增产物
不用测序就可快速有效的鉴别临床分离的普通裂
褶菌。即建立限制性内切酶 EcorI (281 bp 和 379
bp)和 AvaI (391 bp,125 bp,144 bp)内切位点图
谱,用所选的内切酶消化扩增产物,再用限制性内
切酶分析程序分析切割后的序列片段,实验已证实
其准确性[25]。
3 致病力及发病机制
Greer和 Bolans[28]通过建立白色瑞士小鼠普
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通裂褶菌感染模型来研究普通裂褶菌的潜在致病
性,得出的结论是:普通裂褶菌致病力较弱,可引
起低程度的渐进性感染,易侵犯淋巴结、肝、脾,
同大多数机会致病菌一样,通过免疫抑制剂诱导
感染,年龄小的动物通常会死亡,感染的程度取决
于年龄、接种致病菌的数量以及感染之前免疫状
态。Unno等[30]通过建立 ICR 小鼠肺部普通裂褶
菌感染的动物模型来研究普通裂褶菌的致病性,
将 ICR小鼠分为免疫正常组和强的松干预的免
疫抑制组,将含有普通裂褶菌担子的琼脂珠接种
至各组小鼠的气管内,2 周后,免疫抑制组小鼠全
部死亡,病理学检查分析,发现肺部有大量的菌
丝,菌丝穿透毗邻的血管全身系统性分布。普通
裂褶菌的发病机制可能涉及体液免疫、细胞免疫
等多种途径,具体的分子机制尚不太清晰,其过程
主要涉及巨噬细胞对真菌的吞噬及由 T细胞介导
的迟发型超敏反应两大部分,普通裂褶菌局部定
植后,一方面出芽繁殖,另一方面不断产生普通裂
褶菌抗原,引发机体产生多克隆抗体反应,引起血
清总 IgE、普通裂褶菌特异性抗体 (IgE、IgG、IgA)
浓度升高和嗜酸性粒细胞、单核细胞、多核巨细胞
的大量浸润,诱发严重的局部炎症反应,产生炎症
性化脓性肉芽肿病变和纤维化,若机体免疫力重
度低下,普通裂褶菌可侵犯血管壁,随血液循环播
散全身,造成系统性感染。
4 体外抗真菌药物敏感性试验
González等[31]等对五株普通裂褶菌进行体外
药敏试验,对两性霉素 B、5-氟胞嘧啶、氟康唑、伊
曲康唑、伏立康唑、泊沙康唑最小抑菌浓度分别为:
0. 5 μg /mL、8 μg /mL、8 μg /mL、0. 06 μg /mL、0. 5
μg /mL、0. 5 μg /mL。Yasunari 等[16]等作普通裂褶
菌体外药敏发现对两性霉素 B 脂质体、氟康唑、伊
曲康唑的最小抑菌浓度分别为:0. 39 μg /mL、12. 5
μg /mL、0. 125 μg /mL。已报道的 45 例普通裂褶菌
感染的病例中 7 例单用伊曲康唑治疗,2 例单用氟
康唑静滴治疗,2 例单用两性霉素 B 脂质体 (AM-
PH-B)静滴治疗,3 例使用多种抗真菌药物联合治
疗,患者的临床症状都得到明显改善;1 例狗颈部
真菌性肉芽肿用酮康唑 10 mg·kg-1·d-1连用 3 个
月,无效果;1 例狗骨髓炎应用伊曲康唑 150 mg /d,
口服 1 个月后症状消失,两性霉素 B、两性霉素 B
脂质体、氟康唑、伊曲康唑在临床应用中也取得了
很好的疗效[5,7,9-10,15,22]。
5 小 结
由于普通裂褶菌感染引起体表、深部真菌病的
病例报道比较少见,再加上临床医生对此菌不太熟
悉及一些实验室不具备条件去鉴别此菌,所以由普
通裂褶菌感染的病例很多被误诊、漏诊[29],但随着
分子生物学技术的发展及临床的广泛应用,普通裂
褶菌的检出率会明显上升[11],普通裂褶菌作为一
种潜在的机会致病菌应引起临床和实验室的重视,
任何在培养基上长出白色、生长迅速、无子实体的、
具有透明分支分隔菌丝的菌株应高度怀疑为普通
裂褶菌。
其特征为:①在 37℃生长良好形成浓密质韧
棉毛状菌落 (不易被切开,单倍体形成扁平、稀疏、
羊毛状菌落,类水母变异体菌株形成粗大的珊瑚状
支)。②对放线菌酮敏感 (400 μg /mL)。③对苯
菌灵耐药 (2 μg /mL)。④释放一种类似沼气的难
闻气味。
验证试验包括:①钉状突起、泪滴样球形分泌
结构 (一些单倍体菌丝体上看不到)。②菌丝分割
处闭锁联合结构。③在有光照的环境下形成扇形
担子果 (单倍体不形成)。④单倍体菌株可通过与
已知分离的单孢子菌株进行杂交试验来验证 (配
对菌丝体结合处形成闭锁联合结构)。
在脑海中熟记这些特征临床上再遇到不典型
的特征时就可以正确的鉴别,进而为临床上了解疾
病的转归及治疗提供帮助。
参 考 文 献
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[收稿日期] 2010-12-31
[本文编辑] 王 飞
《中国真菌学杂志》量的名称著录规范
按 GB3102. 8-93《物理化学和分子物理学的量和单位》书写。原子量改为相对原子质量,分子量改为
相对分子质量。如:“分子量为 585KD”,应改为“相对分子质量为 585 × 103”。
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