全 文 ：生物多样性 2008, 16 (5): 446–453 doi: 10.3724/SP.J.1003.2008.08149
Biodiversity Science http: //www.biodiversity-science.net

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收稿日期: 2008-06-30; 接受日期: 2008-09-16
基金项目: 国家自然科学基金(30670358, 30571507), 中国科学院植物园与生物分类研究项目(KSCX2-YW-Z-003)
* 通讯作者 Author for correspondence. E-mail: yangdr@xtbg.ac.cn
榕树及其传粉榕小蜂的系统发育和协同
进化研究现状及展望
徐 磊 杨大荣*
(中国科学院西双版纳热带植物园, 昆明 650223)
摘要: 榕属(Ficus)是有花植物中最大的木本属, 全世界有750多种。榕树及其传粉榕小蜂形成的种类专一的互惠共
生系统, 长期以来被作为研究共生系统比较生物学和协同进化的模式材料。虽然从20世纪90年代才开始对榕树—
榕小蜂体系开展分子系统发育研究, 但由于这个体系的特殊性和分子技术的快速发展, 越来越多的学者开始利用
分子学手段来研究榕—蜂共生系统的一系列生物学问题。本文总结了近年来对榕树及其传粉榕小蜂开展的系统发
育及协同进化方面的研究, 并分析了中国此方面的研究现状, 对未来的研究趋势和前景进行了展望。
关键词: 榕树, 榕小蜂, 互惠共生, 分子系统发育, 协同物种形成
A brief review of phylogenetic reconstruction and co-evolution of
fig–wasp mutualism
Lei Xu, Darong Yang*
Xishuangbanna Tropical Botanical Garden, Chinese Academy of Sciences, Kunming 650223
Abstract: Figs (Ficus, Moraceae) constitute one of the greatest genera of flowering plants with ca. 750 spe-
cies worldwide. Figs and fig wasps form an obligate specific mutualism, which is treated as the model system
to study comparative biology of mutualism and co-evolution. This extraordinary system has received in-
creasing attention because of its specificity and the development of the molecular technologies, although the
phylogenetic reconstruction of both partners began in the 1990’s. In this paper, we summarized the research
on phylogenetic relationships and fig–fig wasp co-evolution. We also analyzed interrelated researches in
China and the future developing trends in research on this mutualism.
Key words: figs, fig wasps, mutualism, molecular phylogeny, co-speciation

榕树是荨麻目桑科榕属(Ficus)全部树种的总
称, 分布在热带和亚热带地区, 是热带植物区系有
花植物中最大的木本属(吴征镒, 1995), 无论种类数
量还是生长型和生活型在有花植物中都是最多样
化的一个属(许再富, 1994; Harrison, 2005)。每种榕
树均由一种或几种只能在其隐头花序内产卵繁衍
后代的榕小蜂为其传粉(Cook & Rasplus, 2003), 二
者在长期的进化过程中形成一个独特的共生体系,
成为生物学家研究比较生物学、协同进化、协同物
种形成以及协同分化的模式材料(Ramirez, 1969,
1970; Janzen, 1979; Bronstein & McKey, 1989; Herre,
1989; Herre et al., 1996; Machado et al., 2001;
Jousselin et al., 2003; Rønsted et al., 2005)。
榕属植物的种类鉴定一直以来都是个复杂而
困难的工作, 最初的工作都是基于叶片、果实以及
雌花、雄花的形态特征进行种类划分(Corner, 1965),
这些分类方法均没有考虑到与其专性共生的传粉
榕小蜂。随着对榕—蜂共生体系的不断认识, 许多
学者提出应根据榕小蜂的分类对榕属内部群组进
行重新划分。Ramirez (1977)最早提出应根据传粉榕
第 5 期 徐磊和杨大荣: 榕树及其传粉榕小蜂的系统发育和协同进化研究现状及展望 447
小蜂类群重新修订榕属的分类系统, 并进行了初步
探讨。1989年, Berg首次将榕树及其传粉榕小蜂进行
了综合分析, 将榕属划分为4个亚属18个组。之后
Berg 2003年又参考Weiblen (2000)的研究结果并结
合传粉榕小蜂的分类, 将榕属由原来的4个亚属修
订为6个亚属(19个组), 即榕亚属(Urostigma)、白肉
榕亚属(Pharmacosycea)、聚果榕亚属(Sycomorus)、
无花果亚属(Ficus)、糙叶榕亚属(Sycidium)和薜荔榕
亚属(Synoecia) (Berg, 2003a, b, c, d, e, 2004a, b;
Dixon, 2003), 其中榕亚属、白肉榕亚属全为雌雄同
株种类, 聚果榕亚属既包括雌雄同株种类又包括雌
雄异株种类, 其他3个亚属的种类均为雌雄异株。
Bouček(1988, 1993)根据榕小蜂的分类学和生
物学特征, 将所有以榕果为生存繁衍场所的小蜂归
为榕小蜂科(Agaonidae), 包括了一个传粉榕小蜂亚
科(Agaoninae)和5个非传粉榕小蜂亚科。但Rasplus
等(1998)对榕小蜂科进行的系统发育研究结果显示,
Bouček(1988, 1993)划定的榕小蜂科并不是一个单
系类群, 仅其中的传粉榕小蜂亚科在系统树上表现
为一个单系类群, 因此提出将传粉榕小蜂亚科提升
到科级水平即榕小蜂科, 其他5个非传粉榕小蜂亚
科中的3个亚科归入金小蜂科(Pteromalidae), 另外2
个非传粉榕小蜂亚科的分类地位还不确定, 但它们
也不属于榕小蜂科。此后的研究者便都以此为依据,
将传粉榕小蜂类群作为榕小蜂科对待, 本文沿用了
这一分类方法。
自Herre等(1996)首次对榕树—榕小蜂分子系
统发育研究报道以来, 这方面的研究越来越多、包
括的种类也越来越丰富。本文总结了前人已经开展
的榕树及其传粉榕小蜂的系统发育和协同进化研
究以及中国在该领域的研究现状, 并对未来研究进
行了展望。
1 榕树及其传粉榕小蜂系统发育研究现状
1.1 研究中常用的基因
对榕树而言, 系统发育研究中应用最多的基因
是ITS和ETS序列(Weiblen, 2000; Jousselin et al.,
2003), 这两个序列片段在榕属植物中可以较容易
获得, 且有一定的分支解决能力。虽然两者联合分
析能较好地解决系统树中的大部分节点, 但仍有些
内部分支得不到足够的支持。有学者认为对这么大
的榕属, 应利用低拷贝蛋白质编码区序列分子标
记, 例如质体表达的谷氨酸合成酶(nuclear plastid-
expressed glutamine synthetase, ncpGS) (Emshwiller
& Doyle, 1999) 和淀粉颗粒合酶 (granule-bound
starch synthase, GBSSI or waxy) (Mason-Gamer et al.,
1998), 它们被认为将在以后的分子系统学研究中
发挥更大作用(Rønsted et al., 2006), 但由于这些序
列的扩增和测序都比较难实现, 目前还没有得到广
泛应用。有研究者尝试利用单拷贝核编码基因3-磷
酸甘油醛脱氧酶编码基因(glyceraldehydes-3- phos-
phate dehydrogenase gene, G3pdh)开展榕树系统发
育研究(Rønsted et al., 2008a), 结果显示虽然G3pdh
序列单独分析没有足够的信息位点, 但与ITS-ETS
序列联合分析可以增加100多个信息位点, 并且得
到较好的系统树, 系统树中解决的分支数也大大增
加, 因此被认为可以在以后的研究中广泛应用。
对传粉榕小蜂而言, 线粒体COI基因可以很好
地构建小蜂的系统树(Weiblen, 2001; Weiblen &
Bush, 2002; Jiang et al., 2006b)。Kerdelhué等(1999)
曾研究验证了线粒体Cyt b基因在榕小蜂系统发育
研究中的效用, 这一基因已经在脊椎动物中被广泛
应用(Kocher et al., 1989; Irwin et al., 1991; Janc-
zewski et al., 1995; Ledje & Arnason, 1996; Yoder et
al., 1996; Griffiths, 1997), 但在昆虫系统发育, 特别
是榕小蜂的系统发育研究中应用得还比较少
(Crozier & Crozier, 1993, 1994; Jermiin & Crozier,
1994; Crozier et al., 1995; Harry et al., 1998)。
1.2 榕树及其传粉榕小蜂系统发育研究现状
第一个榕树和传粉榕小蜂分子系统发育研究
是Herre等 (1996)利用叶绿体基因 rbcL和mtDNA
COI–COII序列以及12S分子序列分别对15种榕树及
其传粉榕小蜂进行的研究, 其结果显示出两者之间
系统发育关系高度对应, 之后这方面的研究逐渐成
为热点。
Weiblen(2000)用ITS分子标记结合榕树形态学
特征、Jousselin等(2003)利用ITS和ETS序列, 先后开
展了榕树的系统发育学研究, 这些研究结果均显示
榕属为单系类群, 雌雄同株的白肉榕组榕树是最原
始的类群。Rønsted等(2005)利用ITS和ETS联合序列
分析了146种榕树的系统发育关系, 研究材料包括
了除新划分到聚果榕亚属 (Berg, 2004a) 中的
Hemicardia, Bosscheria, Papuasyce 3个组外所有的
组。其结果与之前的相关研究基本一致(Weiblen,
448 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 16 卷
2000; Jousselin et al., 2003), 但有一个明显不同, 即
聚果榕亚属不是单系类群, 其中的Adenosperma组
与无花果亚属聚为一支, 但这一分支并没有足够的
靴带支持率(bootstrap values), 并且也不被形态学
证据支持, 研究者分析这可能是由于错误的系统发
育评估造成的。该研究还根据来自早始新世时期沉
积物中的榕树化石记录预测榕树—传粉榕小蜂共
生体系至少形成于6,000万年前(Collinson, 1989)。
对传粉榕小蜂进行的系统发育研究 (Lopez-
Vaamonde et al., 2001; Weiblen, 2001; Weiblen &
Bush, 2002; Jiang et al., 2006b)结果显示: 白肉榕亚
属的Tetrapus属传粉榕小蜂为最原始的类群, 其他
小蜂种属形成两个主要分支, 但其内部的一些分支
还没有很好地解决。Machado等(2001)根据传粉榕小
蜂Pegoscapus属的化石证据和系统发育研究结果综
合分析推测, 榕树和传粉榕小蜂共生系统大约在
9,000万年前便形成了, 且传粉榕小蜂属的分化时
间与其目前的分布区生物地理事件的发生时间相
吻合, 如在白垩纪晚期发生的各大陆板块间的分离
与连接。Jiang等(2006b)的研究是目前包括种类最多
的传粉榕小蜂系统发育研究(90种), 但相比榕树的
系统发育研究而言, 传粉榕小蜂的研究还比较落
后, 许多小蜂属内部和属间关系还没有解决。
到目前为止所进行的榕树及其传粉榕小蜂系
统发育研究结果都显示, 榕树及其相应传粉榕小蜂
类群在系统树上的位置具有较高的一致性, 每个传
粉榕小蜂属或亚属都为一个单系榕树类群传粉, 如
聚为一个支系的薜荔榕亚属种类均由Wiebesia属小
蜂传粉(Rønsted et al., 2008a)。因此可以推测榕树与
其传粉榕小蜂在长期的进化过程中发生了一定程
度的协同进化和协同物种形成事件。
2 榕树与传粉榕小蜂协同进化过程中的协
同物种形成
竞争和协同作用是生物个体或种群之间普遍
存在的两种相互关系, 协同作用比竞争更普遍、有
意义, 更有利于生物的进化(王德利和高莹, 2005)。
普遍意义上的物种协同进化是形成地球上生物多
样性的重要过程之一 (Thompson & Cunningham,
2002)。协同进化主要有两种类型: 扩散协同进化
(diffuse coevolution)和专性协同进化 (specific co-
evolution)(Futuyma & Slatkin, 1983)。扩散协同进化
是物种的一个或多个特征受到其他物种的一个或
多个特征影响而产生的进化现象, 是一种研究范围
较广的协同进化(Futuyma & Slatkin, 1983); 而专性
(一对一)协同进化, 是自然界中比较少见的生物种
间关系, 主要有特殊性、相互性与同时性3个特征
(Janzen, 1980)。榕树—榕小蜂(fig–fig wasp)、丝兰
—丝兰蛾(Yuccas–Yucca moth)是这种专性协同进化
的典型范例, 自20世纪50年代以来日益受到比较生
物学者和进化生物学者的关注(马炜梁等, 1997)。
协同物种形成是生物在协同进化过程中, 由于
生物间的相互影响和适应作用最终导致新物种形
成的一种方式。最初人们根据榕树—榕小蜂之间种
类一对一的相互关系, 认为榕树—榕小蜂之间具有
严格意义上的协同进化和紧密的协同物种形成
(Ramirez, 1974; Wiebes, 1979, 1994; Berg, 1989)。随
着对这一系统研究的不断深入, 发现这种一对一的
关系并不是完全绝对的, 目前有研究者发现有的榕
树存在两种或多种传粉榕小蜂, 有的传粉榕小蜂可
以为两种榕树传粉(Michaloud et al., 1996; Rasplus,
1996; Peng et al., 2008)。已有的研究结果显示, 一种
榕树有两种传粉榕小蜂的情况要比一种传粉榕小
蜂为两种榕树传粉更常见, 这可能是由于榕树的世
代时间要比传粉榕小蜂的长, 以及种群大小、基因
流等原因, 导致两者对协同进化或遗传漂变的适应
方式有所不同(Rasplus, 1996)。此外传粉榕小蜂的寄
主转移也可以打破这种“一对一”的规则(Cook &
Rasplus, 2003), 从而出现一种小蜂为两种榕树传粉
的现象。这些发现使人们对榕树—传粉榕小蜂之间
严格意义上的协同物种形成产生了质疑。
在探询严格的协同物种形成在榕树—榕小蜂
共生体系进化过程中的作用上, 目前的分子系统发
育学研究都集中在少量比较古老、在亚分类水平上
关系较远的种类(如由于物种分化形成事件发生在
远古, 而造成现在属于同一类群的种类之间的进化
关系较远)及其相关的传粉榕小蜂属(Herre et al.,
1996; Machado et al., 2001; Weiblen, 2001; Jousselin
et al., 2003), 且只集中分析来自一个属 (或几个属)
的少数种类。这种只注重远古过程产物而忽略了生
物进化过程的取样方式, 不可避免地会得出协同物
种形成的结论。一些分子系统学研究(Yokoyama,
1995; Herre et al., 1996; Machado et al., 2001;
Weiblen, 2001, 2004; Jousselin et al., 2003) 结果显
第 5 期 徐磊和杨大荣: 榕树及其传粉榕小蜂的系统发育和协同进化研究现状及展望 449
示出传粉榕小蜂属与榕树组 (亚属分类水平下的种
类类群) 之间在系统发育上的一致性。但最近的一
些研究发现, 即使是在传粉榕小蜂属和榕树组这样
宽泛的分类水平上, 它们的系统发育史也并不完全
一致, 例如榕亚属的传粉榕小蜂在系统树中聚为一
支, 但该亚属榕组的榕树种类在系统树中独立在榕
亚属其他种类聚成的分支外(Rønsted et al., 2005,
2008a)。即使在群组水平上榕树及其传粉榕小蜂的
系统发育完全一致(现有的证据表明这是不可能的),
由于群组内部物种之间的相互作用(如榕树之间的
杂交或传粉榕小蜂的寄主转移), 也不一定会导致
榕树和小蜂之间严格意义上一对一的协同物种形
成。
我们对榕树—传粉榕小蜂进化史的了解还较
少, 迄今为止只有少数基于形态学或分子序列特征
的系统发育研究(Yokoyama, 1994, 1995; Herre et
al., 1996; Machado et al., 1996; Weiblen, 2000,
2001)。这些研究大都是为了验证榕树—榕小蜂在较
高分类水平上(如传粉榕小蜂属—榕树亚属或组)的
协同进化假说, 只关注传粉榕小蜂属间和榕树亚属
或组间的系统关系, 而没有进一步深入探讨同组内
榕树及同属内小蜂的系统发育关系。此外, 现有的
系统发育研究并不能清楚地区分个体水平上严格
的协同物种形成与类群水平上的物种协同进化, 而
这一问题对理解共生体系中协同适应和协同物种
形成的真正机制是至关重要的 (Weiblen, 2000,
2001; Machado et al., 2001, 2005; Jousselin et al.,
2003)。虽然Herre等(1996)和Machado等(1996)利用
线粒体COII基因从物种水平上对巴拿马新热带区
白肉榕亚属及榕亚属的几种榕树及其传粉榕小蜂
进行了系统发育研究, 结果显示两者之间呈现一致
对应性。但这些研究的取样较少, 包括的种类也很
少, 每个属只包括三四个种, 因此只能推测榕树和
传粉榕小蜂之间形成了经典的扩散协同进化, 如两
者在结构、生活史等方面的协同适应; 但它们之间
严格意义上的协同进化以及协同物种形成还有待
于进一步考证。
3 榕—蜂共生体系的多样性
榕属有乔木、灌木、攀援灌木、绞杀、附生、
木质藤本等几乎所有的木本植物生活型(Janzen,
1979), 在森林内、山地、溪边、乡村、石灰岩等生
境内都可见, 并且由于其常年为大量食果动物提供
食物而成为热带森林的关键类群(Terborgh, 1986;
Kalko et al., 1996; Korine et al., 2000)。新热带美洲
(America)、非洲 (Africa)和亚洲—大洋洲 (Asia–
Australasia)是榕树的3个主要分布中心区 (Berg,
1989; Berg & Wiebes, 1992), 其中马来西亚、巴布亚
新几内亚是榕树种类多样性分布中心 (Ramirez,
1977; Anstett et al., 1997)。
现有的形态学和分子系统学研究已经证实榕
树与其传粉榕小蜂由单一的祖先(雌雄同株榕树和
被动传粉的小蜂)在至少6,000万年前从冈瓦纳大陆
起源(Machado et al., 2001; Rønsted et al., 2005), 之
后在漫长的进化历程中, 随着古大陆的变迁发生了
复杂的演化。榕树在进化过程中至少发生了两次由
异株向同株的反向进化(Weiblen, 2000; Jousselin et
al., 2003), 而传粉榕小蜂的传粉行为也在被动和主
动之间发生过多次反复(Kjellberg et al., 2001; Cook
et al., 2004)。两者的分类系统组成也完全不同, 榕
树只形成了包括6个亚属19个组系的属级植物类群,
传粉榕小蜂却形成一个包括20个属的榕小蜂科
(Rasplus et al. 1998; Campbell et al. 2000; Berg &
Corner, 2005)。同时榕属植物还表现出很大的种内
多样性, 并且由于传粉榕小蜂与其寄主榕树之间世
代时间的巨大差异(传粉榕小蜂一个世代循环也就
几个月甚至一个月的时间, 而榕树则至少几年甚至
几十年), 它们的系统演化历程便有了巨大差异。传
粉榕小蜂很容易由于地理隔离而发生物种形成事
件, 但榕树很少通过形成新种来适应环境, 从而导
致一种榕树在不同分布区由不同的传粉榕小蜂传
粉, 例如在新热带区(美洲)发现了由多种传粉榕小
蜂为一种榕树传粉的现象(Molbo et al., 2003)。此外
由于传粉榕小蜂的寄主转移使不同榕树种类之间
产生杂交和可能的基因交流, 从而导致榕树与其传
粉榕小蜂系统发育之间的不对应性, 进一步加深了
该系统内部的多样性分化。
4 中国榕树—传粉榕小蜂系统发育研究现
状及意义
榕树及其传粉榕小蜂分子系统进化方面的研
究在国内几乎是空白, 目前只有关于中国榕树分布
及榕树—榕小蜂系统协同进化研究方面的综述分
析(林淑玲等, 2007, 2008)和Jiang等(2006a, b)对传粉
450 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 16 卷
榕小蜂系统发育和一类非传粉榕小蜂进行的分子
系统学研究。
中国榕树分布区属于世界榕树分布中心亚洲
—大洋洲区域(亚洲、马来西亚、太平洋群岛和澳大
利亚)的最北边缘, 该中心榕树分布的特点是雌雄
异株种类占60%以上(Weiblen, 1999), 中国分布区
的异株比例在65%以上(Zhou & Gilbert, 2003), 这
暗示着在联合古陆没有完全分裂前, 榕属植物可能
就已存在于中国大陆。目前中国已报道的榕树种类
为99种 , 数量约占整个榕属种类的八分之一多
(Zhou & Gilbert, 2003), 其中不少种类是中国特有
的, 即使是广布种中国分布种类的形态学特征与其
他分布区也有不同程度的区别, 且6个亚属的种类
在中国都有分布, 这在其他榕树分布区是比较少见
的(分布中心除外)。中国榕树的这些特点决定了其
在世界榕树进化史中必定起着重要的作用, 了解中
国榕树及其传粉榕小蜂的系统发生和协同进化过
程, 对进化生物学家更全面地认识榕树—榕小蜂的
系统演化将会有很大帮助。
确定物种分类地位和系统发育关系, 是将中国
分布的榕树及其传粉榕小蜂的协同进化研究与国
际上的相关工作进行比较, 以及研究世界范围内榕
树种群结构和榕蜂共生体系进化史的前提基础。虽
然中国植物志和地方志对我国的榕属植物做了大
量的收集和分类整理工作, 但以形态学特征为主要
依据的分类系统常受人为因素的干扰, 而导致性状
选用与物种鉴定上的混乱与分歧。因此只有完善了
我国榕属植物的分类工作, 分子系统发育方面的研
究才能顺利开展。
5 榕树—传粉榕小蜂系统发育研究展望
榕属是一个包括了750多个物种的大属, 且分
布范围广泛, 从非洲、南美洲到印度—大洋洲的热
带、亚热带地区都有大量分布, 且属内种间从生长
型到生活型都有很大的变异。到目前为止, 对榕树
开展的分子系统发育研究还不能完全解决早期分
化中各个分支的确切系统位置, 一些较进化的内部
分支也没有很好地解决, 并且许多物种的位置关系
与传统的分类系统存在不少分歧。因此尽可能全面
地取样(至少包括大约1/3的种类数量)对于解决这
样一个大属的系统发育关系是非常重要的, 利用更
多的序列片段进行联合分析也是一种可选择的解
决方法。根据目前对榕蜂共生体系的相关研究现状,
未来可以从以下几个方面开展进一步研究:
(1) 榕树与传粉榕小蜂之间物种水平上的协同
进化研究。针对榕属内的亚类群(如亚属、组或亚组)
及其对应的传粉榕小蜂种类开展详细的协同进化
研究 (例如Erasumus et al., 2007; Rønsted et al.,
2008b), 利用分子生物学方法从物种水平来研究榕
树及其传粉小蜂之间的协同进化和协同物种形成
关系, 结合生物地理学和形态学、生态学特征的适
应性进化以及榕—蜂系统资源分配竞争研究, 探寻
榕—蜂共生体系的协同进化和稳定维持机制。
(2) 榕树与传粉榕小蜂的生物地理演化和多样
性分化研究。世界三大榕树分布中心的种类在现有
的研究中都有涉及, 而对中国分布的榕树及其传粉
榕小蜂的相关研究才刚刚起步。整合已有的种类信
息并尽可能地增加相关系统学和生物地理学信息,
对全世界榕树开展生物地理演化研究(特别要加强
亚洲—大洋洲地区种类的相关研究), 探寻榕树的
起源演化和多样性分化过程。传粉榕小蜂的系统发
育研究相对落后, 许多榕树的传粉榕小蜂种类尚未
鉴定, 但在属级水平上已有较多信息, 可以结合相
应的寄主榕树种类, 利用生物地理学、分子系统学
方法来研究它们之间的协同进化。
(3) 非传粉小蜂对榕树—传粉榕小蜂体系的影
响。在榕树—传粉榕小蜂共生系统中还有一类非传
粉小蜂与其长期稳定共存。非传粉榕小蜂与寄主榕
树之间也表现出一定程度的种类专一对应关系
(Jousselin et al., 2001; Lopez-Vaamonde et al., 2001;
Jiang et al., 2006a), 并且某些非传粉榕小蜂种类有
向传粉榕小蜂进化的现象(张凤萍等, 2008)。利用分
子系统学研究方法结合生态学、生物学方法研究非
传粉榕小蜂与榕树、传粉榕小蜂的关系, 有助于对
榕—蜂共生体系进化和稳定维持机制的探索。
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(责任编委: 戈 峰 责任编辑: 闫文杰)