全 文 ：第 17卷第 3期
2003年 9月 水土保持学报Journa l of Soil and Wa ter Conserv a tion Vol
. 17 No. 3
Sep. , 2003
　
杨梅根瘤 Frankia菌对重金属的抗性
何新华 1, 2 , 陈力耕 1 , 胡西琴 1 , 郭长禄 1
( 1.浙江大学 园艺系 , 杭州 310029; 2.广西大学 园艺系 , 南宁 530004)
摘要: 采用生长抑制分析法研究从杨梅根瘤分离的 10个 Frank ia菌菌株对 9种重金属元素的抗性。一般所有供试
菌株对 Hg2+ 和 Ag+ 敏感 ,大部分菌株对 Pb2+ ( 5～ 10 mmol /L )、 Cr2O72- ( 5～ 10 mmol / L)、 AsO2- ( 5～ 10 mmol / L)
不敏感 ,部分菌株对 Cu2+ 、 Co2+ 、 Ni2+ 和 Cd2+也不敏感 ( M ICs≥ 0. 5 m mol /L , 有的菌株达到 5 mmol / L)。菌株之间
对各种重金属的抗性存在较大差异 ,其中菌株 Mda21对所有供试重金属都敏感 ,而菌株 Mpa11几乎能抗所有供
试重金属 ,且有几个菌株能同时抗多种重金属。低浓度铅能促进抗铅菌株的生长 ,而高浓度铅对其生长有一定的
抑制 ;抗铅菌株在含铅的培养基中仍具有固氮酶活性 ,在一定浓度范围内 ,随铅离子浓度的升高 ,固氮酶活性有所
增强。 Frankia菌的抗铅机理可能是其具有结合或螯合铅离子作用 ,对其他重金属的抗性机制尚不清楚。
关键词: 杨梅 ;　 Frank ia; 　重金属 ;　抗性
中图分类号: S154. 381　　 　文献标识码: A　　　文章编号: 1009-2242( 2003) 03-0127-03
HeavyMetal Resistance of Frankia Strains from Root Nodule of Myrica rubra
HE Xin-hua1, 2 , CHEN Li-geng1 , HU Xi-qin1 , GUO Chang-lu1
( 1.Dept .of Horticulture, Zhejiang Universit y , Hangzhou 310029; 2.Dept. of Horticulture,Guangx i University ,N anning 530004)
Abstract: The resistance of 10Frankia strains to 9 kinds of heavy metals w as determined by a g row th inhibi tion
assay. In general, all of the strains w ere sensi tiv e to low concentrations( < 0. 5 mmol /L) of Hg
2+
and Ag
+ , but
most of the st rains were less sensitive to Pb
2+
( 5～ 10 mmol /L ) , Cr2O7 2- ( 5～ 10mmol /L ) and AsO2 - ( 5～ 10
mmol /L) , and some of the strains were also less sensitive to Cu
2+
, Co
2+
, Ni
2+
and Cd
2+
( M ICs≥ 0. 5 mmol /L,
some can reach 5 mmol /L) . There w ere dif ferences in the resistance of Frankia st rains to heavy metals. St rain
Mda21 was sensitive to all heavy metals tested, while Mpa11 w as almost resistance to all heavy metals tested, and
some st rains w ere less sensi tive to several kinds of heavy metals. The lead of low concentration could accelerate
g row th of lead-resistant st rains, w hile lead of high concentration could inhibi t i ts g row th. The lead-resistant
strains have ni trogenase activi ty in the medium adding lead and nit rog enase activity was higher wi th the increase of
concentration of lead wi thin the ex tent of concentration of lead. Pb
2+
resistance may involve sequest ration o r bind-
ing mechanisms while the resistance mechanisms of Frankia st rains to o ther heavy metals were not clear.
Key words: M yrica rubra; 　 Frankia ;　 heavy metal;　 resistance
弗兰克氏菌 (Frankia)是一类能与多种非豆科木本双子叶植物的根形成共生固氮根瘤的放线菌。目前世
界上有 8科 24属 200多个种的非豆科木本双子叶植物是由弗兰克氏放线菌诱导结瘤固氮的 [ 1]。杨梅科被认为是
最早的放线结瘤植物 [2 ] ,杨梅科中的杨梅属有 35个种 ,其中 28个种能与 Frankia放线菌共生结瘤固氮 [3 ] ,杨梅
( Myrica rubra)便是其中之一 ,它是我国特有的经济林果 ,其它国家很少种植。由于具有共生固氮的根瘤 ,杨梅
能在贫瘠的土壤和较为恶劣的环境中生长 ,是我国南方的先锋树种 ,有保持水土、减少土壤冲刷和改良土壤的
作用 ,是一种治理水土流失、改善生态环境且经济效益显著的优良经济林果树种。目前 ,有关弗兰克氏放线菌对
重金属抗性研究的报道极少 ,只有 Richards等报道了 12个弗兰克氏菌菌株对重金属的抗性 ,菌株之间存在差
异 [4 ]。由于杨梅是最原始的放线结瘤植物 ,能在各种逆境中生长 ,甚至能用于矿区土地复垦 ,因而推测杨梅根瘤
中的弗兰克氏放线菌可能有抗或耐重金属的作用。本实验的目的是研究杨梅根瘤弗兰克氏菌菌株对重金属的
抗性及其机理 ,筛选出抗性菌株 ,以便更好地开发利用弗兰克氏菌 ,发挥其在生态环境治理中的重要作用。
1　材料与方法
( 1)供试菌株: 选用自已分离鉴定的 Mpc11、 Mpc12、 Mpa11、 Mpa12、 Mpc16、 Mda21、 Mpc120、 Mpc121、
收稿日期: 2003-02-20
基金项目:浙江省自然科学基金资助项目 (编号: 302362)
作者简介:何新华 ,男 ,生于 1967年 ,副研究员 ,在职博士。主要从事生物固氮研究。
DOI : 10. 13870 /j . cnki . st bcxb. 2003. 03. 036
Mpc123、 Mpc163等 10个菌株 [ 5] ,接种到 BM液体培养基上 ( 0. 1%葡萄糖为碳源 , 0. 05%酪蛋白水解物为氮源 ) ,
27℃培养 15 d,离心收集菌体 ,用匀浆器匀浆 ,制备菌悬液。
( 2)供试重金属: CoCl2 6H2O、 CuSO4 5H2O、NiCl2 6H2O、 Pb( NO3 ) 2、 CdCl2 2. 5H2O、 AgNO3、 K2 Cr2O7、 Hg-
Cl2和 NaAsO2 ,试验浓度为 0. 005, 0. 01, 0. 05, 0. 1, 0. 5, 1. 0, 5. 0, 10. 0mmol /L。
( 3)试验方法: 参照 Richards( 2002) [4 ]生长抑制皿分析方法。以 BM固体培养基 ( 0. 1%葡萄糖为碳源 ,
0. 05%酪蛋白水解物为氮源 )为基本培养基 ,分别加入上述重金属元素至所需浓度 ,高压灭菌 ,铺平板。对于
CuSO4 5H2O、 Pb( NO3 ) 2和 NaAsO2等重金属元素 ,采用低磷生长培养基 ,以 0. 01mmol /L K2HPO4代替 BM培
养基中的 KH2 PO4和 K2 HPO4的浓度。将制备好的菌悬液 0. 2 m l加入灭菌 10 ml塑料离心管中 ,同时将冷却到
45℃的 3 ml琼脂也加到离心管中 ,充分混匀 ,倒入铺有重金属培养基的培养皿中 ,每个处理每个浓度重复 3次 ,
置于 27℃下暗培养。2周后开始计数 ,然后再观察二周。生长的计数是相对对照而言 ,从+ 到+ + + + ,与对照生
长量相同或相近的计为+ + + + , + + + 、+ + 和+ 生长数分别相当于对照的 10- 2 , 10- 4 , 10- 6。
用 MTC(不影响有效计数的金属离子最大浓度 )和 M IC(存活曲线与水平轴相交时的浓度 ,即无菌落生长
的最低浓度 )来评价抗性水平 [4 ]。
筛选出抗 Pb( NO3 ) 2的个别菌株 ,制备菌悬液分别接种到低磷 BM有氮液体培养基 (以 0. 1%葡萄糖为碳
源 , 0. 05%酪蛋白水解物为氮源 )或无氮液体培养基 (以 0. 1%葡萄糖为碳源 )中 ,在这些培养基中分别加入上述
浓度梯度的 Pb( NO3 ) 2 , 27℃培养 30 d,采用 Bradford改良法 [6 ]测定其生长情况 ;同时在显微镜下观察无氮液体
培养基中弗兰克氏菌泡囊数的多少 ,并用乙炔还原法测定固氮酶活性。
2　结果与分析
2. 1　 Frankia菌对 9种重金属元素的抗性分析
用生长抑制皿分析方法得到的 Frankia菌对重金属的抗性情况见表 1和表 2。所有供试菌株对 Hg2+和 Ag+
敏感 ; M da21对所有供试重金属都敏感 ; Mpc123除对 As3+ 有较高的抗性外 ,对其它重金属较为敏感。Mpc11、
Mpc12、 Mpc16、 Mpa11、 Mpa12对 Cu2+ 、 Co2+ 、 Ni2+和 Cd2+ 有较高的 M ICs值 ( M ICs≥ 0. 5 mmol /L, 有的菌株
达到 5 mmol /L) ,这些菌株可以认为抗 Cu2+ 、 Co2+ 、 Ni2+ 和 Cd2+ 。大部分菌株抗 Pb2+ 、 Cr6+ 、 As3+ , M ICs≥ 5
mmol /L。在 10个菌株中 , Mpa11几乎能抗所有供试重金属 ,是一个抗多种重金属的菌株。
表 1　 10株 Frankia菌对 9种重金属元素的 MIC
菌株 M IC ( mmol /L)
CoCl2 CuSO4 NiCl2 Pb( NO3) 2 CdCl2 Hg Cl2 AgNO3 K2Cr2O7 NaAsO2
Mpc11 5. 0 0. 5 0. 5 > 10. 0 0. 05 0. 05 < 0. 005 0. 5 0. 5
Mpc12 5. 0 5. 0 5. 0 > 10. 0 1. 0 0. 5 0. 1 5. 0 0. 5
Mpc16 0. 5 0. 5 1. 0 5. 0 5. 0 1. 0 0. 01 10. 0 5. 0
Mpc120 0. 5 0. 05 5. 0 5. 0 0. 1 0. 05 0. 01 5. 0 10. 0
Mpc121 0. 5 0. 1 0. 5 0. 5 0. 5 0. 05 0. 05 10. 0 1. 0
Mpc123 0. 05 0. 1 0. 1 0. 1 0. 5 0. 05 < 0. 005 0. 5 10. 0
Mpc163 0. 1 0. 05 0. 5 0. 05 < 0. 005 0. 05 < 0. 005 0. 5 5. 0
Mpa11 5. 0 5. 0 5. 0 > 10. 0 1. 0 1. 0 0. 5 10. 0 10. 0
Mpa12 5. 0 0. 1 0. 5 > 10. 0 0. 5 0. 1 0. 05 1. 0 10. 0
Mda21 0. 05 0. 05 0. 1 0. 1 0. 05 0. 05 < 0. 005 0. 5 0. 1
表 2　 10株 Frank ia菌对 9种重金属元素的 M TC
菌株 M TC ( mmol /L)
CoCl2 CuSO4 NiCl2 Pb( NO3) 2 CdCl2 Hg Cl2 AgNO3 K2Cr2O7 NaAsO2
Mpc11 1. 0 0. 1 0. 1 10. 0 0. 01 0. 01 < 0. 005 0. 1 0. 1
Mpc12 1. 0 1. 0 1. 0 10. 0 0. 1 0. 1 0. 05 1. 0 0. 1
Mpc16 0. 1 0. 1 0. 5 1. 0 1. 0 0. 5 0. 005 5. 0 1. 0
Mpc120 0. 1 0. 01 1. 0 1. 0 0. 05 0. 01 0. 005 1. 0 5. 0
Mpc121 0. 1 0. 05 0. 1 0. 1 0. 1 0. 01 0. 01 5. 0 0. 5
Mpc123 0. 01 0. 05 0. 05 0. 05 0. 1 0. 01 < 0. 005 0. 1 5. 0
Mpc163 0. 05 0. 01 0. 1 0. 01 < 0. 005 0. 01 < 0. 005 0. 1 1. 0
Mpa11 1. 0 1. 0 1. 0 10. 0 0. 5 0. 5 0. 1 5. 0 5. 0
Mpa12 1. 0 0. 05 0. 1 10. 0 0. 1 0. 05 0. 01 0. 5 5. 0
Mda21 0. 01 0. 01 0. 05 0. 05 0. 01 0. 01 < 0. 005 0. 1 0. 05
128 水土保持学报 第 17卷
2. 2　 Mpa12菌株在含铅低磷液体培养基中生长及固氮酶活性
通过研究发现有些菌株对 Pb2+有很高的抗性 ,为了进一步探讨抗铅机理 ,我们选择了 Mpa12菌株 ,研究其
在含铅低磷液体培养基中生长及固氮酶活性情况。在一定范围内 ,低浓度的铅离子能促进 Mpa12的生长 , Pb2+
浓度≥ 1. 0 mmol /L则抑制 Mpa12的生长。Mpa12在含铅低磷无氮液体培养基中仍具有固氮酶活性 ,而且随着
培养基中铅离子浓度的增加 ,固氮酶活性提高 ,但在一定浓度范围内固氮酶活性变化不大 (图 1)。
图 1　硝酸铅对 Mpa12固氮活性的影响
2. 3　显微镜观察
可能由于 Frankia菌丝表面能吸附或螯合铅离子 ,在铅离子浓度
较高时 ,液体培养基会出现沉淀。对 Mpa12菌株在含铅低磷液体培养
基中生长情况进行显微镜观察 ,发现 Mpa12菌株在含铅的培养基中
生长 ,菌丝团比较紧密 ,在含铅的无氮培养基中生长的 Mpa12菌株 ,
其泡囊数量比对照多。
3　讨　论
Richards等 ( 2002) [4 ]报道所有供试 Frankia菌株对低浓度 ( <
0. 5 mmol /L)的 Ag+ 、 AsO2 - 、 Cd2+ 、 SbO2-和 Ni2+ 敏感 ,而大多数菌
株对 Pb2+ ( 6～ 8mmol /L )、 CrO4 2- ( 1. 0～ 1. 75 mmol /L)、 AsO43- (>
50 mmol /L )和 SeO2 2- ( 1. 5～ 3. 5 mmol /L)不敏感。但我们的结果表明所有供试的 Frankia菌株对 Ag+ 敏感 ,大
部分菌株抗 Pb2+ 、 Cr6+ ,这与 Richards等报道的结果一致 ;而有些菌株对 Cu2+ 、 Co2+ 、Ni2+ 和 Cd2+ 不敏感 ,大部
分菌株抗 AsO2 - ,这与 Richards等报道结果不一致 ,可能是不同 Frankia菌株对重金属的抗性存在很大差异的
原故。 Frankia菌株 Mpa11几乎对所有供试重金属都具有抗性 ,如果将该菌株接种到杨梅或其它放线结瘤植物
(如木麻黄、赤杨等 ) ,使其产生根瘤 ,能使杨梅在重金属污染较重的环境中存活并生长 ,可用于矿区土地复垦。
抗 Pb2+的 Frankia菌株 Mpa12能在含铅的低磷有氮和无氮液体培养基中生长 ,并具有固氮酶活性。在含铅
的无氮培养基中生长的 Frankia菌能产生更多的泡囊 ,可能是泡囊结构能维持其在逆境下生存。低浓度的铅离
子对 Frankia菌有一定的促进作用 , Pb2+ 浓度≥ 1. 0mmol /L则能抑制 Frankia菌的生长 ,由于 Frankia菌作用 ,
含铅浓度高的培养基会出现沉淀 ,而且显微镜观察到含铅培养基中生长的 Frankia菌菌丝团比对照致密 ,这可
能与 Frankia菌对 Pb2+ 抗性机理有关。我们的结果认为 Frankia菌对 Pb2+的抗性 ,是由于 Frankia菌具有结合
或螯合铅离子作用的结果。Pb2+ 能结合到 Frankia菌表面 ,可能是 Frankia菌表面的磷酸基团与 Pb2+结合 ,形成
磷酸铅沉淀包裹在菌丝表面 ,这与 Lev inson等 ( 1998) [7 ]认为 Staphylococcus aureus和 Citrobacter f reundii的抗
Pb2+ 菌株以磷酸铅的形式积累铅 ,以及 Golab等 ( 1990) [8 ]认为 Streptomyces sp. 的细胞也以磷酸铅的形式积
累铅的机理相似。
一些 Frankia菌菌株如 Mpc16、 Mpc121和 Mpa11对重铬酸钾的 MTCs≥ 5. 0mmol /L, 说明这些菌株对重
铬酸钾即 Cr6+ 具有较高的抗性。关于对 Cr6+抗性机理 , Cerv antes等 ( 2001) [ 9]认为一些微生物具有将可溶性的
含氧阴离子 Cr( V I)还原成毒性较低的 Cr3+ ,而且易于沉淀的能力。Richards等 ( 2002) [4 ]认为 Frankia菌对 Cr6+
的抗性不是通过铬酸盐的还原机制进行的 ,我们的结果与 Richards的结果一致 ,生长在含重铬酸钾的液体培
养基中的抗性菌株没有沉淀产生。
一些 Frankia菌菌株如 Mpc120、 Mpc123、 Mpa11和 Mpa12对亚砷酸钠的 MTCs≥ 5. 0 mmol /L, 说明这些
菌株对亚砷酸钠具有较高的抗性。徐海岩等 ( 1995) [ 10]综述了细菌抗砷特性的研究进展。革兰氏阳性细菌和阴
性细菌中决定砷抗性的是质粒 ,大肠杆菌和金黄色葡萄球菌的砷抗性是可以诱导的 ,在大肠杆菌和金黄色葡萄
球菌中决定抗砷特性的是一个单一基因簇编码的含氧阴离子转移系统 ,称之为 ars操纵元 ,该操纵元可被元素
周期表第 V族元素的含氧阴离子诱导。大肠杆菌的 ars操纵元与金黄色葡萄球菌的 ars操纵元在结构上是不完
全相同的 ,这两种菌的抗砷过程是非常相似的 ,都是由 arsR基因编码的阻遏蛋白 ArsR调控的。至于 Frankia
菌的抗砷机理 ,目前尚未报道 ,由于 Frankia菌是革兰氏阳性菌 ,作者认为 Frankia菌的抗砷机理与大肠杆菌和
金黄色葡萄球菌的抗砷机理可能相似 ,但有待进一步研究。
研究发现 ,大部分 Frankia菌菌株能抗几种重金属元素 , Frankia菌可作为筛选抗重金属微生物的一个很
好的资源 ,如将一些抗多种重金属能力较强的 Frankia菌接种到污染土壤、矿山 ,或接种到放线结瘤植物上使
之形成根瘤定植到污染的土壤、矿山中 ,将起到消除重金属污染 ,改良土壤和防止水土流失。　下转第 143页
129第 3期 何新华等:杨梅根瘤 Frankia菌对重金属的抗性
用水量 ,因而具有明显的节水效果。与水作处理相比 ,地表覆盖旱作在大幅度降低用水量的同时 ,产量下降并不
十分显著 ,尤其是盖草处理。地表覆盖旱作的灌溉水生产效率是水作的 6. 6～ 8. 8倍 ,即使是包括降雨量和灌水
量的田间水分利用效率 ,旱作也达到了水作的 3倍左右。半腐解稻草覆盖除了具有节水、稳产作用外 ,还可以避
免露天焚烧稻草造成的资源浪费和对社会、环境、生态的影响。因此 ,是一项切实可行的水稻旱作方法。
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