全 文 ：昆 虫 学 报 Acta Entomologica Sinica，January 2013，56(1):60 － 68 ISSN 0454-6296
基金项目:福建省农业科技重大专项专题(2010NZ0003-2-3) ;福建省属公益类科研院所基本科研专项(2010R1026-4) ;福建省农业科技重点
项目(2011N0009)
作者简介:余德亿，男，1972 年生，福建浦城人，副研究员，研究方向为农业昆虫与害虫防治，E-mail:yudy_2004@ 126． com
收稿日期 Received:2012-09-04;接受日期 Accepted:2012-12-23
蓟马锉吸胁迫对垂叶榕叶片表面超微结构
及其蛋白质和氨基酸含量的影响
余德亿1，胡进锋1，黄 鹏1，姚锦爱1，蓝炎阳2，方大琳1
(1． 福建省农业科学院植物保护研究所，福州 350013;2． 漳州农业科技园区研究中心，福建漳州 363204)
摘要:为明确蓟马锉吸胁迫对垂叶榕 Ficus benjamina Linn．叶片的表面超微结构及蛋白质和氨基酸含量的影响，以
蓟马危害垂叶榕不同等级叶片为对象，应用扫描电镜观察了其表面超微结构变化，通过氨基酸自动分析仪等检测
了氨基酸及蛋白质含量。结果表明:垂叶榕叶片受蓟马锉吸为害后，表面超微结构发生明显改变，蜡质层破裂，
表皮细胞损伤，气孔功能渐失，影响叶片功能与整体观感。蓟马锉吸胁迫因子对垂叶榕叶片蛋白质含量产生了极
显著影响(P ＜ 0． 01) ，各危害等级处理叶片两两间蛋白质含量的差异性不同。与 0 级叶片相比，锉吸叶片中蛋白
质含量均出现了不同程度的下降，其中，1 级叶片中下降最快，随后蛋白质含量下降明显变缓，甚至在危害最重
的 4 级叶片中，蛋白质含量出现了小幅提高。氨基酸中有蓟马必需氨基酸(essential amino acid，EAA)9 种和非必
需氨基酸(non-essential amino acid，NEAA)8 种。在同一危害等级叶片中，17 种氨基酸的含量存在明显差异，可划
分为 3 个层级，但它们含量排序相对稳定;在不同危害等级叶片中，各种氨基酸的含量随叶片危害等级的提高而
变化，两者紧密关联。TAA(总氨基酸 total amino acids) ，EAA和 NEAA含量均随蓟马危害等级的提高而呈现不同
幅度的下降，2 级和 3 级叶片中的降幅明显;17 种氨基酸的含量则有不同程度的变化，大部分随危害叶片等级的
提高而下降，2 级叶片中降幅最大，Arg，Lys和Met 3 种 EAA与 Asp，Cys，Ser和 Tyr 4 种 NEAA则不同，在某些等
级叶片中出现一定幅度的提高。本研究可为定量描述蓟马对垂叶榕叶片功能效益损失提供参考。
关键词:蓟马;垂叶榕;锉吸胁迫;叶片表面结构;蛋白质含量;氨基酸含量
中图分类号:Q945． 78 文献标识码:A 文章编号:0454-6296(2013)01-0060-09
Influence of rasping-sucking feeding of thrips on surface ultrastructure
and the contents of amino acids and proteins in Ficus benjamina leaves
YU De-Yi1，HU Jin-Feng1，HUANG Peng1，YAO Jin-Ai1，LAN Yan-Yang2，FANG Da-Lin1 (1．
Institute of Plant Protection，Fujian Academy of Agricultural Sciences，Fuzhou 350013，China;2．
Research and Development Centre of Zhangzhou National Agricultural Science and Technology Zone，
Zhangzhou，Fujian 363204，China)
Abstract:To explore how leaves of Ficus benjamina Linn． are damaged by rasping-sucking feeding of
thrips，we studied the microstructure and the contents of amino acids and proteins in these leaves by
scanning electron microscope and automatic amino acid analyzer． The results showed that after F．
benjamina leaves were rasped and sucked by thrips，the microstructure of leaf surface had obvious
changes，including:the wax layers cracked，the epidermal cells were injured，the function of stoma was
lost and the functions and omamental value of the plant were also influenced． The foliar injuries by thrips
obviously influenced the protein contents (P ＜ 0． 01) in injured leaves，showing difference among
different damage grades of injured leaves． Protein concentration in leaves with the 1st damage grade
decreased fastest and was lower than those in leaves with other damage grades，while those in leaves with
the 2nd and 3rd damage grades decreased slowly，and that in the leaves with the 4th damage grade was
higher than those in undamaged leaves． There were 9 essential amino acids (EAAs)which are necessary
for the development of thrips and 8 non-essential amino acids (NEAAs)in F． benjamina． In the leaves
with the same damage grade，individual amino acid concentration was different for 17 amino acids and
could be divided into three grades，but was relatively stable;while in the leaves with different damage
grades，the concentrations of amino acids were closely related to the damage degree． The damages of
DOI:10.16380/j.kcxb.2013.01.007
1 期 余德亿等:蓟马锉吸胁迫对垂叶榕叶片表面超微结构及其蛋白质和氨基酸含量的影响 61
leaves by thrips also resulted in the decrease of concentrations of total amino acids (TAA) ，EAAs and
NEAAs in leaves with different damage grades，especially in the leaves with the 2nd and 3rd damage
grades，but caused certain increase to the contents of three essential amino acids (arginine，methionine
and lysine)and four non-essential amino acids (aspartic acid，cystine，serine and tyrosine)． This
research provides basic information on the changes of surface ultrastructure and the nutritional and
physiological indexes of the host plant leaves damaged by thrips at the micro level． It also quantifies the
functional benefit and loss of F． benjamina leaves caused by thrips．
Key words:Thrips;Ficus benjamina;rasping stress;leaf surface structure;protein content;amino acid
content
垂 叶 榕 Ficus benjamina Linn． 是 桑 科
(Moraceae)榕属常绿乔木，具有耐热、耐旱、耐湿、
耐风、耐阴、耐剪、抗污染、易移植等优点，常被用
于园林景观绿化和观赏盆栽种植(中国科学院中国
植物志编辑委员会，1998;刘方农，2003;陈定如，
2009)。近年来，受气候变化、种植规模扩大及害
虫抗药性增强等因素的影响，垂叶榕的嫩叶和幼芽
常受包括榕管蓟马 Gynaikothrips uzeli Zimmerman 为
主的多种榕树蓟马锉吸为害，轻者出现紫褐色或褐
色虫伤斑点，重则呈现饺子状或疙瘩状虫瘿，对绿
化景观或盆栽观赏造成较多负面影响，被列为榕树
蓟马的高感品种之一(余德亿等，2011，2012)。为
减轻榕树蓟马的为害，国内外学者对主要蓟马的生
物生态学习性及防控方法等进行了系统研究，提出
了一些可行的防控技术方案(Held et al．，2005;李
建光等，2008;赵永霜，2008;Cambero-Campos et
al．，2010;杨静美等，2011;余德亿等，2011，
2012) ;但对在蓟马锉吸胁迫下垂叶榕植株生理响
应方面的研究则明显不足，尤其是在蓟马锉吸胁迫
下，垂叶榕叶片结构如何改变，以及叶片在蛋白质
和氨基酸等层面上的营养物质如何变化，至今尚未
明晰，由此给从微观层面上解释蓟马锉吸与垂叶榕
寄主间的相互关系带来了阻碍。
害虫胁迫是典型的生物性胁迫，它能影响寄主
植物的观赏性状和生长发育，同时也能影响寄主植
物的各种生理代谢过程，如光合作用、呼吸代谢、
水分和营养元素的吸收运转、各种酶的活性和有机
物质的转化、运输和积累等(Zangerl et al．，2002;
Haile and Higley，2003;武维华，2003)。目前，有
关害虫胁迫的研究已有零星报道，如吕延华(2007)
对褐飞虱 Nilaparvata lugens (Stl)、二化螟 Chilo
suppressalis (Walker)、稻纵卷叶螟 Cnaphalocrocis
medinlis (Guenée)等咀嚼式口器害虫胁迫下水稻防
御化合物进行比较，建立相关基因 OPR1、PLD3 反
义抑制水稻品系;兰金娜和刘长仲(2007)研究了苜
蓿斑蚜 Therioaphis trifolii (Monell)刺吸胁迫对苜蓿
幼苗的生理影响;周丹丹等(2009)研究了棉花叶片
在烟粉虱 Bemisia tobacci Gennadius刺吸胁迫下化学
防御的生理生化特征;刘娟(2010)从光合生理指
标、保护酶活力、相关活性物质含量及挥发物变化
等方面研究了云南松受云南切梢小蟗 Tomicus
yunnanensis Kirkendall ＆ Faccoli 和 松 墨 天 牛
Monochamus alternatus Hope等蛀干害虫危害胁迫后
的生理生化响应，分析蛀干害虫危害与云南松健康
状况的关系;鞠瑞亭等(2010)研究了悬铃木叶片对
悬铃木方翅网蝽 Corythucha ciliata (Say)为害的生
理响应;王兴亚等(2011)研究了大豆蚜 Aphis
glycines Matsumura危害胁迫对大豆叶片几个重要生
理指标的影响。但这些研究涉及的对象主要是咀嚼
式及刺吸式口器害虫。作者在福州市园林绿化带
中，采集垂叶榕新叶(指当年生嫩枝顶端的 1 ～ 5 片
叶)为试验材料，比对锉吸式口器害虫蓟马锉吸前
后垂叶榕叶片的表面超微结构，分析不同危害等级
叶片的蛋白质和氨基酸含量变化及其相关性，旨在
微观层面上阐明垂叶榕受蓟马锉吸为害后的叶片超
微结构及某些营养生理指标变化，为定量描述蓟马
对垂叶榕叶片功能效益损失提供参考。
1 材料与方法
1． 1 供试材料
2011 年 8 月，在福州市金祥路路旁的园林绿化
带中，选择垂叶榕种植带进行蓟马危害监测及划定
样本采集地块，地块属长方型，长约 400 m，宽约
10 m，持续培育年限约 5 a，密植行道造型，株高约
2． 0 ～ 2． 5 m。2012 年 6 月 6 日，在样本采集地块，
以平行线式取样法随机采集垂叶榕当年生嫩枝 50
枝，嫩枝顶端至少保留有 5 片新叶，带回室内按余
德亿等(2012)提出的分级标准选出未受蓟马锉吸
为害(0 级)和受蓟马锉吸为害最严重(4 级)的垂叶
62 昆虫学报 Acta Entomologica Sinica 56 卷
榕顶端第 2 或第 3 片新叶各 10 片，用软笔刷除叶
片上的蓟马及杂质后 4℃恒温暂时保存，用于扫描
电镜观测试验。2012 年 7 月 11 日，在样本采集地
块，以 5 点式取样法定好采样点，每点 6 株垂叶榕，
在每株垂叶榕的东、南、西、北及内膛等 5 个方位
随机采集当年生嫩枝 3 根，嫩枝顶端至少保留有 5
片新叶，共采集 450 根当年生嫩枝带回室内，剪取
每枝嫩枝顶端的 1 ～ 5 片新叶，用软笔刷除叶片上
的蓟马及杂质，按余德亿等(2012)提出的分级标准
分别将叶片选择归入 0 ～ 4 级叶片，每级叶片至少
300 片，4℃恒温暂时保存，用于蛋白质和氨基酸测
定试验。
1． 2 叶片表面超微结构观察
随机抽取未受蓟马锉吸为害(0 级)和受蓟马锉
吸为害最严重(4 级)的垂叶榕新叶各 2 片，用于扫
描电镜上、下表面的样品制备。在展开叶片的主叶
脉中部，切取大小约为 4 mm × 4 mm 的小方块，切
后立即用小型超声波清洗器(超声频率 100 kHZ)清
洗 10 min;洗后将材料迅速用 2． 5%戊二醛溶液固
定(固定液用 0． 2 mol /L pH 7． 2 的 PBS 配制，并加
少许蔗糖以保持渗透压稳定) ，4℃冰箱中固定 24
h，然后修块，大小为 2． 5 mm × 2． 5 mm，修后材料
在 PBS(0． 2 mol /L，pH 7． 2)中漂洗 3 次，每次 15
min，再用 2%锇酸溶液对材料进行二次固定，4℃
冰箱中固定 1 h，之后材料在 PBS(0． 2 mol /L，pH
7． 2)中漂洗 3 次，每次 15 min;双固定后，将材料
分别用 30%，50%，70%，80%和 90%酒精依次进
行梯度脱水，每次 10 min，再用 100%酒精脱水 15
min，随后在叔丁醇溶液(分析纯)中静置 30 min(期
间更换 2 次叔丁醇溶液) ;脱水后将材料置于冷冻
干燥仪(JFD-320 型，日本电子公司)中进行干燥处
理;干燥后的材料粘台后在 IB-5 型离子镀膜仪上喷
镀，再用扫描电镜(JSM-6380LV 型，日本电子公
司)观察，每个材料的上下表面各观察 10 ～ 15 个视
野，拍照。
1． 3 叶片蛋白质与氨基酸含量测定及分析
随机选取未受蓟马锉吸为害(0 级)和受蓟马锉
吸为害不同等级(1 ～ 4 级)的垂叶榕新叶各 150 片，
其中 50 片用于蛋白质含量测定:100 片用于氨基酸
含量测定。蛋白质含量测定，将 50 片叶片研磨后
分成 3 份，每份均按照《GB 5009． 5-2010 食品安全
国家标准 食品中蛋白质的测定方法》(中华人民共
和国卫生部，2010) (凯氏定氮法)测定，分析仪器
为凯氏定氮仪(基尔特克 2010 型，瑞典福斯公司)。
氨基酸含量测定:参照《GB /T 5009． 124-2003 食品
中氨基酸的测定方法》(中华人民共和国卫生部，中
国国家标准化管理委员会，2003) ，略加改进，具体
为:将待测样品匀浆后精密称取待测样品2． 0000 ～
3． 0000 g 于 20 mL 安瓿瓶中，加入 10 mL 浓盐酸，
抽真空至 7 Pa(≤5 × 10 －2mm Hg)后封口。将水解
管放在 110 ± 1℃恒温干燥箱中，水解 24 h，冷却、
混匀、开管、定容至 50 mL，过滤，用移液管吸取
1． 0 mL滤液置于真空浓缩器中，加少许水，重复蒸
干 2 次，加入 1． 0 mL pH 2． 2 柠檬酸缓冲液稀释、
摇匀、过滤，取上清液，微孔过滤后采用全自动氨
基酸分析仪(L-8800 型，日本日立公司)分析，测定
结果用标准峰单点外标比较法计算样品中氨基酸的
含量。受条件限制，色氨酸未能测定，其他氨基酸
只出 1 次检测报告。
1． 4 数据统计与分析
利用 DPS v6． 85 数据统计软件，以蓟马锉吸胁
迫为因子，对不同危害等级(0 ～ 4 级)垂叶榕叶片
中的蛋白质含量检测结果进行单因素方差分析，求
证蓟马锉吸胁迫因子对垂叶榕叶片蛋白质含量是否
产生显著性影响;选用邓肯氏(Duncan’s)新复极差
检验法对不同危害等级(0 ～ 4 级)处理叶片蛋白质
含量进行多重比较，评判各处理叶片两两间蛋白质
含量的差异性水平。
2 结果与分析
2． 1 蓟马锉吸前后垂叶榕叶片表面超微结构变化
未受蓟马锉吸为害(0 级)和受蓟马锉吸为害最
严重(4 级)的垂叶榕新叶上、下表皮的扫描电镜结
果(图 1)显示，垂叶榕叶片受蓟马锉吸为害后，表
皮蜡质、细胞、气孔器等微形态结构发生了明显改
变。0 级叶片上表皮密被蜡质且平滑，不具表皮附
属物和气孔器，表皮细胞呈不规则的岛状突起和大
小不等的坑状组织;下表皮略显粗糙，布满气孔
器，无表皮毛和腺体，气孔器由两个略呈肾形的保
卫细胞和气孔组成，无明显的副卫细胞，气孔凹陷
于角质层之下，密度为 280． 77 ± 27． 20 个 /mm2，长
度为 12． 37 ± 0． 95 μm，长轴与短轴差异较小，孔口
微突起，近似圆形。4 级叶片上表皮蜡质层明显，
但粗糙不平且有很明显的网状破裂，表皮细胞的岛
状突起和坑状组织更加明显，像要爆裂与凹陷的山
脉;下表皮气孔受到明显的破坏，皱缩及挤压严
重，杂乱无规则，多呈长椭圆形或扁平状，有的气
孔口甚至被完全堵塞，失去应有的功能。
1 期 余德亿等:蓟马锉吸胁迫对垂叶榕叶片表面超微结构及其蛋白质和氨基酸含量的影响 63
图 1 蓟马锉吸前后垂叶榕叶片表面超微结构
Fig． 1 Surface ultrastructure of Ficus benjamina leaves before and after rasping-sucking feeding by thrips
A，C:未受害(0 级)叶片的上表面 The upper surface of undamaged leaf (zero damage grade) ;B，D:4 级受害叶片的上表面 The upper surface of
leaf with the 4th damage grade;E，G:未受害(0 级)叶片的下表面 The lower surface of undamaged leaf (zero damage grade) ;F，H:4 级受害叶片
的上表面 The lower surface of leaf with the 4th damage grade．
64 昆虫学报 Acta Entomologica Sinica 56 卷
2． 2 不同危害等级垂叶榕叶片中蛋白质含量的变
化及其相关性
以未受蓟马锉吸为害(0 级)和受蓟马不同程度
锉吸为害(1 ～ 4 级)垂叶榕新叶为样本，对其蛋白
质检测结果进行方差分析(表 1)和多重比较(表
2)。可知，蓟马锉吸胁迫因子对垂叶榕叶片蛋白质
含量产生了极显著影响(P = 1． 4922E － 06 ＜ 0． 01，
F = 49． 4094 ＞ F0． 01 = 5． 9943) ，各危害等级(0 ～ 4
级)处理叶片两两间蛋白质含量的差异性不同，0
级叶片与其他 4 个等级叶片之间存在显著差异;1
级叶片与 0，3 和 4 级叶片之间存在极显著差异，但
与 2 级叶片不存在显著差异;2 级叶片与 0 级叶片
之间存在极显著差异，与 3 级叶片之间存在显著差
异，但与 1 级和 4 级叶片之间不存在显著差异;3
级叶片与 0 级和 1 级叶片之间存在极显著差异，与
2 级叶片存在显著差异，但与 4 级叶片不存在显著
差异;4 级叶片与 0 级和 1 级叶片之间存在极显著
差异，但与 2 级和 3 级叶片之间不存在显著差异。
不同危害等级(1 ～ 4 级)叶片中蛋白质含量随蓟马
锉吸危害等级的提高而改变，同 0 级叶片相比，1 ～
4 级锉吸叶片中蛋白质含量出现了不同程度的下
降，降幅在 21． 09% ～32． 55%间。蓟马选择垂叶榕
并开始锉吸为害时(1 级) ，垂叶榕叶片中的蛋白质
含量下降最快，与 0 级叶片中的含量相比下降了
21． 09%，但垂叶榕很快就能适应这种锉吸胁迫，
迅速调整受害叶片的叶内水势、电势等细胞内环
境，蛋白质含量下降明显变缓，甚至在危害最重的
4 级叶片中，蛋白质含量出现了小幅提高，扭转了
蛋白质随叶片危害等级的提升而持续下降的局面。
表 1 不同危害等级垂叶榕叶片中蛋白质含量的单因素方差分析
Table 1 One-way analysis of protein contents in Ficus benjamina leaves with different damage grades
差异来源 Difference source 平方和 SS 自由度 df 均方和 MS F值 P值 临界值 Fα (α = 0． 01)
处理间 Between treatments 2． 5021 4 0． 6255 49． 4094 1． 4922E － 06 5． 9943
处理内(误差)Error in treatments 0． 1266 10 0． 0127
总变异 Total variation 2． 6287 14
表 2 不同危害等级垂叶榕叶片中蛋白质含量的差异显著性
Table 2 Statistical difference of protein contents in Ficus benjamina leaves with different damage grades
危害等级
Damage grade
蛋白质含量均值(g /100 g)
Protein content
标准差 SD
差异显著水平 Significant level of difference
0． 05 0． 01
0 3． 84 0． 14 a A
1 3． 03 0． 10 b B
2 2． 97 0． 13 bc BC
4 2． 61 0． 09 cd C
3 2． 59 0． 08 d C
同列中不同大写字母表示经 Duncan氏新复极差法检验差异极显著(P ＜ 0． 01) ，不同小写字母表示差异显著(P ＜ 0． 05)。The different capital
and lowercase letters in the same column mean extremely significant difference (P ＜ 0． 01)and significant difference (P ＜ 0． 05)by Duncan’s new
multiple range test，respectively．
2． 3 不同危害等级垂叶榕叶片中的氨基酸含量
比较
未受蓟马锉吸为害(0 级)和受蓟马不同程度锉
吸为害(1 ～ 4 级)垂叶榕新叶，氨基酸种类及其含
量的检测结果见表 3。可知，在不同危害等级(0 ～
4 级)的叶片中均能检测到 17 种氨基酸，其中 9 种
为蓟马必需氨基酸(EAA) ，分别为精氨酸(Arg)、
组氨酸(His)、异亮氨酸(Ile)、亮氨酸(Leu)、赖氨
酸(Lys)、甲硫氨酸(Met)、苯丙氨酸(Phe)、苏氨
酸(Thr)和缬草氨酸(Va1) ;8 种为蓟马非必需氨基
酸(NEAA) ，分别为丙氨酸(Ala)、天门冬氨酸
(Asp)、胱氨酸(Cys)、谷氨酸(Glu)、甘氨酸
(Gly)、脯氨酸(Pro)、丝氨酸(Ser)和酪氨酸
(Tyr)。
同一危害等级叶片中，17 种氨基酸的含量存
在明显差异，可划分为 3 个层级，分别是含量较高
1 期 余德亿等:蓟马锉吸胁迫对垂叶榕叶片表面超微结构及其蛋白质和氨基酸含量的影响 65
的 Glu，Asp，Leu 和 Lys，含量居中的 Ala，Arg，
Va1，Phe，Gly，Pro，Ser，Ile 和 Thr，含量较低的
Tyr，His，Cys和 Met;9 种 EAA 在同一危害等级叶
片中的含量排序相对稳定，Leu 和 Lys 均排在前 2
位，Ile，Thr，His 和 Met 均排在后 4 位，居中的
Phe，Va1 和 Arg 排序则稍有变化，0 级叶片中
Phe ＞ Va1 ＞ Arg，1，2 和 4 级叶片中 Arg ＞ Va1 ＞
Phe，3 级叶片中 Va1 ＞ Phe ＞ Arg;8 种 NEAA 在同
一危害等级叶片中的含量排序更加稳定，基本均为
Glu ＞ Asp ＞ Ala ＞ Gly ＞ Pro ＞ Ser ＞ Tyr ＞ Cys，只在 4
级叶片中出现 Ser 略高于 Pro。在不同危害等级叶
片中，各种氨基酸的含量随叶片危害等级的提高而
变化，两者紧密关联，总氨基酸(TAA)、EAA 和
NEAA含量均随蓟马危害等级的提高而呈现不同幅
度的下降，2 级和 3 级叶片的降幅要明显大于 1 级
和 4 级叶片;9 种 EAA在不同危害等级叶片中的含
量，His，Ile，Leu，Phe，Thr和 Va1 含量随危害等级
的提高而呈现不同幅度的下降，2 级叶片中的降幅
最大，其他各级叶片的降幅互有高低;Arg，Lys 和
Met含量则不同，没随危害等级的提高而下降，Arg
含量在 2 和 4 级叶片、Lys含量在 1 级叶片、Met含
量在 1 ～ 3 级叶片与前一级叶片相比，均出现了一
定幅度的提高;8 种 NEAA 在不同危害等级叶片中
的含量，Ala，Gly，Pro和 Glu含量随危害等级的提
高而呈现不同幅度的下降，2 级叶片中的降幅最
大，其他各级叶片中的降幅互有高低;Asp，Cys，
Ser和 Tyr含量则不同，未随危害等级的提高而下
降，Asp和 Ser 含量在 4 级叶片、Cys 含量在 2 ～ 3
级叶片、Tyr 含量在 1 ～ 2 级叶片与前一级叶片相
比，也均出现了一定幅度的提高。
表 3 不同危害等级垂叶榕叶片中的氨基酸含量(mg/100 g)
Table 3 Amino acid content (mg/100 g)in Ficus benjamina leaves with different damage grades
氨基酸
Amino acids
危害等级 Damage grade
0 1 2 3 4
丙氨酸 Ala 199． 94 199． 30 163． 37 155． 54 151． 79
天门冬氨酸 Asp 343． 49 309． 05 264． 36 241． 01 243． 09
胱氨酸 Cys 9． 00 7． 75 10． 57 11． 17 5． 57
谷氨酸 Glu 411． 46 376． 85 316． 07 294． 24 283． 87
甘氨酸 Gly 173． 73 166． 42 141． 95 134． 20 132． 37
脯氨酸 Pro 156． 51 152． 89 133． 23 121． 04 115． 39
丝氨酸 Ser 150． 18 147． 68 128． 96 117． 92 118． 60
酪氨酸 Tyr 100． 36 102． 34 111． 19 85． 40 72． 04
精氨酸 Arg* 192． 53 190． 21 198． 14 134． 40 146． 82
组氨酸 His* 76． 90 69． 87 61． 12 56． 03 53． 15
异亮氨酸 Ile* 153． 15 148． 06 130． 77 117． 99 107． 85
亮氨酸 Leu* 289． 30 281． 01 243． 31 225． 38 203． 47
赖氨酸 Lys* 249． 31 249． 89 207． 11 181． 63 176． 84
甲硫氨酸 Met* 7． 52 8． 22 9． 99 12． 78 4． 95
苯丙氨酸 Phe* 195． 81 178． 52 155． 28 143． 76 130． 21
苏氨酸 Thr* 148． 85 146． 03 125． 24 114． 95 107． 81
缬草氨酸 Va1* 195． 74 187． 94 162． 22 147． 99 135． 25
必需氨基酸 EAA 1 509． 11 1 459． 75 1 293． 18 1 134． 91 1 066． 35
非必需氨基酸 NEAA 1 544． 67 1 462． 28 1 269． 70 1 160． 52 1 122． 72
总氨基酸 TAA 3 053． 78 2 922． 03 2 562． 88 2 295． 43 2 189． 07
* 必需氨基酸 Essential amino acid (EAA)． NEAA:非必需氨基酸 Non-essential amino acid;TAA:总氨基酸 Total amino acids．
66 昆虫学报 Acta Entomologica Sinica 56 卷
3 讨论
叶是植物进行光合作用和蒸腾作用的器官，是
进化过程的产物，它和环境的关系最为密切，因而
植物对环境的反应也较多地反映在叶的形态和结构
上(陈雪梅和王友保，2007)。因此，为解析榕树对
环境的适应性，找出它们之间的规律，国内许多学
者对它们的叶片解剖结构进行了研究，如陈雪华
(2011)对细叶榕 F． microcarpa Linn． f．、柳叶榕 F．
heteropleura Bl．、对叶榕 F． hispida Linn．、高山榕
F． altissima Bl．、黄葛榕 F． virens Ait．等 5 个榕树品
种叶表面的表皮细胞、表皮纤毛、气孔等微形态结
构进行观察，分析 5 个品种滞尘能力大小与叶表面
结构间的关系;谢少雄等(2010)对绿黄葛树 F．
virens var． sublanceolata (Miq．)Corner 和细叶榕的
叶片解剖结构以及电镜下气孔形态特征进行了观察
和比较，得出细叶榕对旱生环境的适应能力强于大
叶榕。这些研究探讨了粉尘、干旱、高低温等非生
物因子胁迫下榕树叶片形态和结构的变化，但植物
在生长过程中，不仅会受非生物因子胁迫，也会受
包括昆虫在内的众多生物因子胁迫，因此有必要探
讨昆虫为害对叶片形态及结构的影响。本文探讨了
对锉吸式口器害虫蓟马高度敏感的垂叶榕遭受蓟马
锉吸为害后其表面超微结构的变化，发现锉吸叶片
表面蜡质层破裂、表皮细胞损伤严重和气孔功能几
乎丧失，影响了叶片功能与整体观感，为进一步开
展锉吸为害与叶片结构间的关系提供了基础。
害虫与植物的相互作用所构成的种间关系，无
论在生态学理论上，还是在生产实际中，都有非常
重要的意义(娄永根和程家安，1997a;杜家纬，
2001)。有研究表明，在长期协同进化过程中，植
物与害虫的相互作用关系复杂而又微妙(钦俊德，
1995) ，害虫从植物中摄取包括蛋白质及氨基酸在
内的各种营养物质，用于维持各种生命活动，植物
受到害虫的攻击后，不是被动地受害，而是主动
地、积极地产生一系列生理生化反应，以寻求最适
的生存对策(娄永根和程家安，1997b;张瑛和严福
顺，1998)。因此，要解析害虫胁迫与寄主植物间
的相互关系，不仅要对害虫生物学、生态学等进行
研究，还要研究在害虫胁迫下寄主植物的系列生理
响应。目前，这种相互关系研究已被重视，报道较
多的是咀嚼式及刺吸式口器害虫的胁迫问题(吕延
华，2007;兰金娜和刘长仲，2007;周丹丹等，
2009;刘娟，2010;鞠瑞亭等，2010;王兴亚等，
2011)。本文以锉吸式口器害虫蓟马锉吸各危害等
级的垂叶榕叶片为对象，研究锉吸胁迫对垂叶榕叶
片蛋白质及氨基酸含量的影响，旨在一定程度上阐
明寄主植物受害虫锉吸为害后的某些营养生理指标
变化，为解析害虫胁迫与寄主植物间的相互关系提
供技术积累。
蛋白质是害虫虫体各种组织的主要组成部分，
也是害虫生长发育所必须的营养元素，通常害虫只
能从寄主植物中摄取蛋白质营养(雷朝亮和荣秀
兰，2003)。有研究表明，植物在受到昆虫、病原菌
等各种生物的胁迫时，体内蛋白质的表达会改变来
完成信号的感应及传递，从而引起寄主植物蛋白质
含量的改变(刘丽杰等，2007)。本文的寄主植物垂
叶榕叶片受蓟马锉吸胁迫后，蛋白质含量产生了极
显著的变化，各危害等级处理叶片两两间蛋白质含
量的差异性不同，与未受蓟马锉吸为害的叶片相
比，锉吸叶片蛋白质含量均出现了不同程度的下
降，但在蓟马选择垂叶榕并开始锉吸为害时，蛋白
质含量下降最快，但垂叶榕很快就能协同防御这种
锉吸胁迫，蛋白质含量下降明显变缓，甚至在为害
最重时出现蛋白质含量的小幅提高，进一步证实了
害虫胁迫引起寄主植物蛋白质含量改变的观点。
害虫对蛋白质的营养需要，实际上就是对寄主
植物氨基酸在质和量方面的需要(雷朝亮和荣秀
兰，2003)。有研究表明，寄主植物中蛋白质的氨
基酸组成比例虽不尽相同，但其营养价值的优劣主
要取决于所含必需氨基酸的种类、数量和组成比例
(钱爱萍等，2008)。本文结果表明，垂叶榕不同等
级叶片的氨基酸种类及含量丰富，测出的 17 种氨
基酸中就有蓟马必需氨基酸 9 种和非必需氨基酸 8
种，它们的含量在同一危害等级叶片中的含量排序
相对稳定，但之间存在明显差异，可划分为 3 个层
级;在不同危害等级叶片中氨基酸的含量会随危害
等级的不同而有不同幅度的变化，TAA，EAA 和
NEAA含量均随蓟马危害等级的提高而呈现不同幅
度的下降，17 种氨基酸的含量则有不同程度的变
化，有部分随危害叶片等级的提高而下降，也有部
分在某些等级叶片上出现一定幅度的提高，这种变
化是蓟马锉吸取食与垂叶榕抗胁迫平衡作用的结
果，会对蓟马的生长发育及垂叶榕的抗逆生长构成
直接或间接的影响。
害虫与植物间的关系研究难度很大，为了解锉
吸胁迫与寄主植物间的关系，我们在了解优势种榕
1 期 余德亿等:蓟马锉吸胁迫对垂叶榕叶片表面超微结构及其蛋白质和氨基酸含量的影响 67
管蓟马 Gynaikothrips uzeli Zimmerman 对寄主植物致
害性的基础上(余德亿等，2012) ，选定对榕管蓟马
高度敏感的垂叶榕品种为寄主植物，探讨其受蓟马
锉吸为害后的叶片超微结构及蛋白质和氨基酸含量
等指标变化，为定量描述蓟马对垂叶榕叶片功能效
益损失提供了参考，今后仍有必要从叶片切面结构
及各种酶系转化角度进一步解析它们之间的关系，
为榕树抗蓟马锉吸胁迫机制研究及抗性品种选育提
供技术支撑。
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(责任编辑:武晓颖)