全 文 ：云南漾濞泡核桃壳醇沉物对人肺癌、肝癌细胞增殖的影响
于冬梅， 刘 熙， 李冬梅， 丁 云， 李春艳*
(大理大学药学与化学学院，云南 大理 671000)
收稿日期:2014-05-05
基金项目:国家自然科学基金项目资助 (81260632);云南省教育厅重点项目资助 (2011Z053) ;云南省社会事业发展科技计划项目
(2008IF012)
作者简介:于冬梅 (1988—)，女，硕士生。Tel:18687230145，E-mail:342022040@ qq． com
* 通信作者:李春艳 (1983—)，女，讲师，研究方向为天然来源植物抗肿瘤研究。Tel:(0872)2257412，E-mail:Lcyyanyan@ 126． com
摘要:目的 研究云南漾濞泡核桃壳醇沉物 HTK-DEF、HTK-D 体外对人肺癌、肝癌细胞的增殖作用。方法 采用四
甲基偶氮唑盐比色法 (MTT法) ，观察漾濞泡核桃壳醇沉物对肺癌细胞 (NCI-H292，NCI-H661)、肝癌细胞 (HepG-
2，Huh-7)增殖的影响及对正常肝细胞的作用。结果 与阴性对照组比较，在质量浓度 1 000 μg /mL、72 h时，HTK-
DEF、HTK-D 对 NCI-H292 的抑制率分别为 64. 56%、46. 62%;HTK-DEF、HTK-D 对 NCI-H661 的抑制率分别为
33. 39%、41. 31%;HTK-DEF、HTK-D对 HepG-2 的抑制率分别为 67. 21%、55. 04%，HTK-DEF、HTK-D 对 Huh-7 的
抑制率分别为 53. 36%、67. 49%，且抑制作用均呈质量浓度依赖性;正常肝细胞 (L-02)与质量浓度梯度 HTK-DEF、
HTK-D共同孵育 72 h后，高质量浓度下 (1 000 μg /mL)的存活率分别为 73. 19%、71. 91%。结论 云南漾濞泡核桃
壳醇沉物具有抑制人肺癌、肝癌细胞增殖的作用且对人正常肝细胞毒性小。
关键词:核桃壳;醇沉物;抗肿瘤;细胞毒性
中图分类号:Ｒ285. 5 文献标志码:B 文章编号:1001-1528(2015)10-2299-04
doi:10. 3969 / j． issn． 1001-1528. 2015. 10. 046
云南漾濞泡核桃 Juglans sigillata D． 系胡桃科 Juglan-
daceae胡桃属 Juglans植物的成熟果实，主产于云南省大理
白族自治州漾濞彝族自治县。核桃用药历史悠久，有记载
称其对皮炎、慢性气管炎、泌尿系统结石、湿疹及痢疾等
疾病疗效显著［1］。唐代孟宪著《食疗本草》中记载，核桃
“通经络、开胃、润血脉、使骨肉光滑”;明代李时珍著
《本草纲目》对核桃仁的药用价值概括是“温肺润肠、益
命门、补气养血、治虚寒咳喘、润燥化痰、利三焦等［2］”。
现代药理研究发现，胡桃属植物所含化学成分的结构较多，
并具有抗菌、心血管保护、清除氧自由基和镇痛等药理作
用［3-6］。近年来有文献报道［7］核桃壳提取物具有一定抗癌
活性，如胡桃醌对小鼠自发性、移植性乳腺癌均有明显的
抑制作用［8］。胡桃楸根部提取物对人结肠癌 (HT-29)有
细胞毒作用［9］。但对云南漾濞泡核桃壳抗肺癌、肝癌及对
人正常肝细胞毒性方面的研究较少，因此本研究以两株肺
癌细胞 (NCI-H292、NCI-H661)、两株肝癌细胞 (HepG2、
Huh-7)和一株正常肝细胞 (L-02)为研究对象，初步探
讨核桃壳醇沉物的体外抗肿瘤活性及毒性作用，为核桃壳
抗肿瘤机制的进一步研究及其药用开发提供理论依据。
1 仪器与材料
1. 1 仪器 无菌操作台 (Yj-1450 型)购自苏州安泰空气
技术有限公司;倒置相差显微镜 (OLympus IX-7 型);水
套式 CO2 细胞培养箱 (美国 Thermo 公司) ;高压灭菌器
(Es-315 型) (日本 Tomykogyo 公司) ;连续波长酶标仪
(BIO-Tek公司)。
1. 2 材料 漾濞泡核桃壳 Juglans sigillata D． 采自云南漾
濞县，经大理学院生药教研室夏从龙教授鉴定为胡桃科
Juglandaceae 胡桃属 Juglans 植物的成熟果实。HTK-DEF、
HTK-D分别为其五倍醇沉物、一倍醇沉物;DDP (顺铂)
为粉针剂 (山东罗欣药业股份有限公司);DMEM 培养基
及胎牛血清 (FBS)购自 Gibco公司;0. 25%胰蛋白酶购自
Thermo公司;噻唑蓝 (MTT)、Hepes 和二甲基亚砜 (DM-
SO)购自 Sigma 公司。0. 22 μm 微孔滤膜购自 Millipore
公司。
1. 3 细胞株 NCI-H292 人肺癌细胞、NCI-H661 人大细胞
肺癌;HepG-2、Huh-7 人肝癌细胞;L0-2 人正常肝细胞;
均购自中国科学院昆明动物研究所细胞库。
2 方法
2. 1 样品配制 将 HTK-DEF、HTK-D 粉末及 DDP 用含
10%灭活 FBS的 DMEM 培养基 (含 HEPES 4. 746 g /L，青
霉素 100 mg /L，链霉素 100 mg /L)超声溶解，配制成质量
浓度为 1 mg /mL的溶液，用 0. 22 μm的滤膜过滤后，梯度
稀释成终质量浓度为 250、62. 5、15. 63、3. 91、0. 98 μg /mL
的样品溶液。
2. 2 细胞接种 NCI-H292、NCI-H661、HepG2、Huh-7、
L0-2 分别用含 10%灭活 FBS的 DMEM培养基在 37 ℃、5%
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CO2 培养箱中培养，取对数生长期的上述细胞，用 0. 25%
胰酶消化后，离心，弃去上清液，用完全培养基将细胞密
度调至 1 × 105 个 /mL，接种于 96 孔板，每孔 100 μL，置于
37 ℃、5% CO2 培养箱中培养 12 h。
2. 3 HTK-DEF、HTK-D 对 NCI-H292、NCI-H661、HepG2、
Huh-7 增殖的影响 已培养 12 h 的 NCI-H292、NCI-H661、
HepG2、Huh-7 培养板，弃去上清液，分别在每个实验孔中
加入不同质量浓度的 HTK-DEF、HTK-D样品溶液，每个质
量浓度设 3 个复孔，同时设置阳性对照组 (DDP)、阴性对
照组和空白对照组。放入 37 ℃，5% CO2 培养箱中培养 72
h后，弃去上清液，加入 5 mg /mL 的 MTT 溶液 20 μL /孔，
继续培养 4 h后，分别加入 DMSO溶液 150 μL /孔，待紫色
结晶溶解后，在 λ57 0检测各孔 OD值，按下式计算抑制率。
抑制率 (%) = ［1 － (OD实验 － OD空白) / (OD阴性 －
OD空白) ］× 100%
2. 4 HTK-DEF、HTK-D 对 L0-2 细胞的作用 取已培养 12
h的 L0-2 培养板，弃去上清液，加入梯度浓度 HTK-DEF、
HTK-D溶液，每个质量浓度设置 3 个复孔，同时设置阴性
对照组和空白对照组。将 96 孔板置于 37 ℃，5% CO2 培养
箱中培养 72 h后，弃去上清液，每孔加入 5 mg /mL MTT 20
μL，继续培养 4 h后，再分别加入 DMSO 溶液 150 μL，待
紫色结晶溶解后，在 λ57 0检测各孔 OD 值，按下式计算出
存活率。
存活 率 (%) = (OD实验 － OD空白) / (OD阴性 －
OD空白) × 100%
2. 5 统计学处理 实验数据均采用 SPSS 17. 0 统计软件进
行处理，数据以 x ± s表示，各组数据进行 t检验。
3 实验结果
3. 1 漾濞泡核桃壳五倍醇沉物 HTK-DEF、一倍醇沉物
HTK-D作用 72 h 时对人肺、肝癌细胞增殖的影响 HTK-
DEF、HTK-D作用 72 h时对 NCI-H292、NCI-H661、HepG2、
Huh-7增殖的影响结果见表 1。从表中可知:与阴性对照组
比较，阳性药物顺铂在质量浓度 1 000 ～ 0. 98 μg /mL 对
NCI-H292 细胞均有抑制作用 (P ＜ 0. 01)，且抑制作用表现
出质量浓度依赖性;HTK-DEF 在 1 000 μg /mL 时，与阴性
对照组比较，NCI-H292、NCI-H661、HepG2、Huh-7 细胞
的增殖均被抑制，其抑制作用具有统计学差异 (P ＜
0. 01)。随着 HTK-DEF质量浓度的降低，对肺癌、肝癌细
胞的抑制作用也减弱。平行浓度下，HTK-DEF 对 NCI-
H292、HepG-2、Huh-7 的抑制作用强，抑制 NCI-H661 细胞
增殖作用弱。HTK-D在 1 000 ～ 15. 63 μg /mL时对 NCI-H292、
NCI-H661均有抑制作用 (P ＜ 0. 05)，在 1 000 μg /mL 时，
HTK-D对两株肝癌细胞的抑制作用强，抑制两株肺癌细胞
的作用弱。
表 1 作用 72 h时 HTK-DEF、HTK-D对 NCI-H292、NCI-H661、HepG2、Huh-7 增殖作用的影响 (x ± s，n =3)
样品 质量浓度 /(μg·mL －1)
抑制率 /%
NCI-H292 NCI-H661 HepG2 Huh-7
HTK-DEF 1000 64. 56 ± 0. 02＊＊ 33. 39 ± 0. 02＊＊ 67. 21 ± 0. 00＊＊ 53. 36 ± 0. 02＊＊
HTK-DEF 250 26. 06 ± 0. 01* 25. 76 ± 0. 02* 22. 13 ± 0. 02* 35. 34 ± 0. 02*
HTK-DEF 62. 5 21. 67 ± 0. 01* 17. 13 ± 0. 04 18. 03 ± 0. 02 13. 13 ± 0. 04
HTK-DEF 15. 63 14. 39 ± 0. 02 7. 401 ± 0. 01 13. 93 ± 0. 03 9. 54 ± 0. 02
HTK-DEF 3. 91 10. 50 ± 0. 01 6. 18 ± 0. 01 9. 84 ± 0. 04 6. 77 ± 0. 04
HTK-DEF 0. 98 0. 61 ± 0. 01 0. 12 ± 0. 03 1. 64 ± 0. 01 － 2. 22 ± 0. 05
HTK-D 1000 46. 62 ± 0. 02＊＊ 41. 31 ± 0. 02＊＊ 55. 04 ± 0. 02＊＊ 67. 49 ± 0. 06＊＊
HTK-D 250 43. 65 ± 0. 06＊＊ 37. 04 ± 0. 03* 14. 71 ± 0. 02 38. 81 ± 0. 05*
HTK-D 62. 5 43. 65 ± 0. 02＊＊ 28. 76 ± 0. 03* 11. 76 ± 0. 02 30. 74 ± 0. 05*
HTK-D 15. 63 35. 72 ± 0. 08* 21. 24 ± 0. 03* 10. 92 ± 0. 02 5. 77 ± 0. 09
HTK-D 3. 91 34. 10 ± 0. 05* 18. 04 ± 0. 03 2. 52 ± 0. 02 3. 59 ± 0. 08
HTK-D 0. 98 30. 45 ± 0. 12* 5. 84 ± 0. 02 － 4. 20 ± 0. 03 3. 65 ± 0. 03
DDP 1000 87. 94 ± 0. 00＊＊ 81. 08 ± 0. 00＊＊ 76. 64 ± 0. 06＊＊ 86. 93 ± 0. 00＊＊
DDP 250 87. 44 ± 0. 00＊＊ 80. 75 ± 0. 01＊＊ 62. 30 ± 0. 09＊＊ 86. 01 ± 0. 01＊＊
DDP 62. 5 87. 36 ± 0. 00＊＊ 80. 54 ± 0. 00＊＊ 68. 44 ± 0. 08＊＊ 86. 00 ± 0. 00＊＊
DDP 15. 63 86. 71 ± 0. 01＊＊ 75. 05 ± 0. 01＊＊ 63. 93 ± 0. 09＊＊ 85. 55 ± 0. 00＊＊
DDP 3. 91 61. 37 ± 0. 01＊＊ 28. 71 ± 0. 01* 49. 18 ± 0. 12＊＊ 82. 11 ± 0. 01＊＊
DDP 0. 98 40. 89 ± 0. 01＊＊ 27. 96 ± 0. 00* 35. 25 ± 0. 16* 60. 78 ± 0. 02＊＊
阴性对照组 0 0. 00 ± 0. 09 0. 00 ± 0. 04 0. 00 ± 0. 01 0. 00 ± 0. 05
注:与阴性对照组比较，* P ＜ 0. 05，＊＊P ＜ 0. 01
3. 2 漾濞泡核桃壳醇沉物 72 h 时对 L0-2 细胞的作用 由
于体内实验中，鉴于药物的无细胞选择性及肝脏通常是毒
性作用的靶器官。故在实验中，以 L0-2 细胞为模型，考察
云南漾濞泡核桃醇沉物对人正常肝细胞的毒性作用。从中
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筛选出活性高、毒性小的抗肿瘤提取物。从表 2 中结果可
知:与不同质量浓度梯度的 HTK-DEF、HTK-D共同孵育 72
h后，高质量浓度下 (1 000 μg /mL)，HTK-DEF、HTK-D
对 L0-2 细胞的存活率分别为 73. 19%、71. 91%。而在此质
量浓度下，HTK-DEF对 NCI-H292、NCI-661、HepG2、Huh-
7 的抑制率分别为 64. 56%、33. 39%、67. 21%、53. 36%;
HTK-D对 NCI-H292、NCI-661、HepG2、Huh-7 的抑制率分
别为 46. 62%、41. 31%、55. 04%、67. 49%。提示 HTK-
DEF、HTK-D在对人肝癌细胞、肺癌细胞发挥抑制作用同
时对正常人肝细胞毒性小。
表 2 作用 72 h时 HTK-DEF、HTK-D对 L0-2 细胞的作用
样品 质量浓度 /(μg·mL －1) 存活率 /%
HTK-DEF 1 000 73. 19 ± 0. 01*
HTK-DEF 250 100. 07 ± 0. 04
HTK-DEF 62. 5 100. 00 ± 0. 03
HTK-DEF 15. 63 100. 80 ± 0. 06
HTK-DEF 3. 91 100. 21 ± 0. 04
HTK-DEF 0. 98 100. 64 ± 0. 02
HTK-D 1 000 71. 91 ± 0. 03*
HTK-D 250 87. 05 ± 0. 04*
HTK-D 62. 5 100. 78 ± 0. 05
HTK-D 15. 63 100. 15 ± 0. 10
HTK-D 3. 91 98. 99 ± 0. 02
HTK-D 0. 98 100. 65 ± 0. 01
阴性对照组 0 100. 00 ± 0. 03
空白组 0 0. 00 ± 0. 024
注:与阴性对照组比较，* P ＜ 0. 05，＊＊P ＜ 0. 01
4 讨论
近年来，随着生活水平的提高、生态环境的改变及生
活压力增大，癌症已呈上升趋势，其中肝癌和肺癌是我国
常见的两大恶性肿瘤。据统计，全世界每年约有 140 万人
死于肺癌，而我国每年肺癌的发病人数约 70 万，排名恶性
肿瘤发病率及死亡率首位［10］。肺癌是最常见的肺原发性恶
性肿瘤，绝大多数起源于支气管黏膜和细支气管肺泡，故
又称支气管肺癌［11-12］，其发病率和死亡率增长最快，是对
人群健康和生命威胁最大的恶性肿瘤之一。肺癌可分为小
细胞肺癌和非小细胞肺癌，其中非小细胞肺癌占 80% 左
右［13］，其首选治疗方法是手术，但大多数患者确诊时已经
是癌症晚期［14］，失去治疗机会。另外，50%以上患者尽管
经过手术、放化疗等积极治疗，最终仍会出现局部复发或
远端转移［15-17］，并且其毒副作用大，患者难以承受。肝癌
是我国常见的恶性肿瘤之一，是全球癌症的第三大死亡原
因，其恶性度极高、进展迅速、预后差，严重危害人类生
命和健康［18］。据报道［19］，我国是肝癌发病大国，发病人数
占全球的 55%，每年约有 13 万人死于肝癌［20-21］。肝癌，多
指原发性肝癌，是发生于肝脏的恶性肿瘤［22］。肝脏只有表
面包膜具有神经，癌细胞侵入包膜内才会引起痛感，而且
肝脏只要剩下 1 /5 仍可维持正常功能，因此肝脏破坏了
80%时，才会产生肝功能失调症状，故肝癌确诊时基本属
于中晚期，而且肝脏的血液供应丰富，容易在器官内外作
血源性转移，导致治疗上的困难。上述两类癌症患者在确
诊时多数属于晚期，已经失去手术的最佳时机，并且放化
疗在杀灭癌细胞的同时对患者机体也会造成损害，毒副反
应大且预后较差，疗效不佳。因此探寻一种副作用小、高
效低毒的抗肿瘤药物则成为当前研究的热点。
中药具有多靶点、多途径的协同作用，在癌症放化疗
的减毒增效及术后防复发转移等方面独具优势。因此，从
中草药中寻找高效低毒的抗癌药物具有极其重要的现实意
义。核桃楸是我国经济树种分布最广泛的树种之一，资源
丰富。国外学者报道了核桃叶、果壳及新鲜的果皮中的醌
类和酚性成分抗氧化活性良好，能有效清除 DPPH 等自由
基［23-28］。胡博路等［29］报道了核桃壳能清除羟基自由基
［·OH］，并可有效抑制脂质过氧化。姚焕英等［30］报道了
核桃有抗肿瘤、消炎、镇痛及抗氧化等生理作用。这些研
究显示了以核桃壳为药源研发的理论基础及提示核桃属植
物中有抗癌作用的成分。本研究从细胞水平探讨云南漾濞
泡核桃壳醇沉物 (HTK-DEF、HTK-D)对人肺癌细胞
(NCI-H292、NCI-H661)、肝癌细胞 (HepG2、Huh-7)增
殖作用的影响和对正常人肝细胞 (L0-2)的作用，结果表
明:漾濞泡核桃壳五倍醇物 (HTK-DEF)、一倍醇沉物
(HTK-D)均对 NCI-H292、NCI-H661、HepG2、Huh-7 有增
殖抑制作用 (P ＜ 0. 05)，且随着浓度降低，抑制作用减弱。
高浓度下，漾濞泡核桃壳五倍醇沉物 (HTK-DEF)对 NCI-
H292、HepG2、Huh-7 细胞增殖抑制作用较好，而漾濞泡核
桃壳一倍醇沉物 (HTK-D)则对两株肝癌细胞 (HepG2、
Huh-7)有较好的抑制作用。L0-2 细胞为人正常肝细胞株，
比起其他肝细胞株更接近体内正常肝细胞生活状态，加之
大多数药物经肝脏代谢转化且是药物毒性作用的靶器官，
故探讨云南漾濞泡核桃壳醇沉物对 L0-2 细胞的毒性作用，
使之筛选得到的醇提物抗癌活性高、毒性小，进而有利于
后续研究及临床应用的价值，由实验结果可知在高质量浓
度下 (1 000 μg /mL)，HTK-DEF、HTK-D对 L0-2 细胞的存
活率分别为 73. 19%、71. 91%，其余质量浓度下对 L0-2 无
毒性作用。综上述云南漾濞核桃壳醇沉物有抗肺癌、肝癌
活性，且在高浓度下对人正常肝细胞毒性小。其具体作用
机制尚需进一步深入实验研究与探讨。
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2015 年 10 月
第 37 卷 第 10 期
中 成 药
Chinese Traditional Patent Medicine
October 2015
Vol． 37 No． 10