全 文 ：微生物学通报 SEP 20, 2010, 37(9): 1395−1400
Microbiology China © 2010 by Institute of Microbiology, CAS
tongbao@im.ac.cn


基金项目：国家自然科学基金资助项目(No. 30970460, 30770348); 教育部高等学校博士学科点专项科研基金项目(No. 20090031110026);
教育部留学回国人员科研启动基金项目(No. 2009-2011)
* 通讯作者：Tel: 86-22-23508249; : ybgao@mail.nankai.edu.cn
收稿日期：2010-03-10; 接受日期：2010-05-19
生物实验室
高温处理构建不感染内生真菌
羽茅种群的方法探讨
李夏 韩荣 任安芝 高玉葆*
(南开大学生命科学学院 天津 300071)


摘 要: 为了寻求构建禾草内生真菌不感染种群的方法, 选用羽茅为试验材料, 研究了高温处理
对内生真菌和宿主活力的影响。结果表明: 60°C 高温处理种子能有效杀灭种子内的内生真菌, 处
理时间为 30 d 时, 所有检测幼苗均不感染内生真菌。同时高温处理对种子发芽率、发芽势和发芽
指数均无显著影响, 且在幼苗生长初期对根的生长有促进作用。与其他杀菌方法相比, 高温处理
的方法具有成本低、技术简单、环境友好等优点, 是一种理想的构建羽茅无菌种群的方法。
关键词: 内生真菌, 高温处理, 羽茅
Using High-temperature Treatment to Construct
Endophyte-free Achnatherum sibiricum
LI Xia HAN Rong REN An-Zhi GAO Yu-Bao*
(College of Life Science, Nankai University, Tianjin 300071, China)
Abstract: In this study high temperature (60°C) treatment was used to construct endophyte-free popu-
lations of Achnatherum sibiricum (L.) Keng. The results indicated that high temperature treatment was
effective in killing the endophyte in the seeds. After 30 days’ treatment, seedlings were all uninfected.
At the same time, high temperature treatment had no adverse effect on germination rate, germinating
potential and germination index of treated seeds. On the contrary, high temperature improved initial
root growth of the treated seedlings. Compared to other methods, high temperature treatment had some
advantages such as cost low, procedure simple and environment friendly. Therefore, this method was an
effective way to construct endophyte-free populations of Achnatherum sibiricum.
Keywords: Endophyte, High temperature treatment, Achnatherum sibiricum (L.) Keng
早在 19世纪, 人们已经在禾本科植物体内发现
了内生真菌 , 之后人们对更多的植物进行了研究 ,
现已发现感染内生真菌的植物在自然界是普遍存在
的[1−2]。内生真菌和植物共生首先对真菌是有利的,
在许多情况下对植物也有益处[3]。大量研究表明, 内
生真菌不仅可以促进高羊茅和黑麦草等禾草宿主的
生长、提高宿主植物对干旱等非生物胁迫的抵抗能
力, 而且还可以起到阻抑食草动物和昆虫的采食、
DOI:10.13344/j.microbiol.china.2010.09.003
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抑制病原真菌侵染的作用[4−6]。
为了阐明内生真菌对宿主植物的作用, 首先必
须获得内生真菌感染和非感染的实验植物种群, 而
在自然界中, 禾本科植物内生真菌的感染率往往比
较高, 有时甚至达到 100%[7], 构建这些植物的实验
种群, 需要通过物理、化学等人工手段杀灭内生真
菌以获得不感染种群。目前国际上通用的化学方法
是杀真菌剂法, 只是不同研究者所采用的杀真菌剂
有所不同。常用的杀菌剂有苯菌灵、敌力脱 25%乳
油(Tilt 250EC)、苯丙咪唑酮和麦角醇合成抑制剂
(EBI)等[8]。杀菌剂的使用虽然杀灭了禾草中的内生
真菌, 实现了构建非感染实验种群的目的, 但杀菌
剂对植物本身多有一定的不良影响 [9], 尽管目前研
究者多采用处理后 2 代以上的无性系构建种群以消
除杀菌剂对宿主植物的影响, 然而杀菌剂的使用依
然存在着其他一系列的生态问题, 如农药残留、污
染栽培基质、影响其他物种及人类健康等[6,9]。
Whelty 等[10]研究表明, 湿热作用可以杀死高羊
茅种子中的内生真菌。在高湿环境下, 高温对内生
真菌的伤害性增强[11−12], Rolston等[13]发现真菌比植
物种子对高温更敏感。因此研究者们提出采用水浴
加热的方法进行内生真菌的灭活, 遗憾的是宿主植
物活力下降也很明显[14−15]。考虑到种子活力对湿度
的反应比对温度更为敏感[16], 本研究将采取单一的
高温处理, 通过对不同的高温持续时间下内生真菌
的活力和种子本身活力的比较研究, 寻求既能有效
杀灭宿主体内的内生真菌, 又对种子本身活力影响
小, 而且环境友好的杀菌方法。
本研究选取内蒙古草原常见伴生种羽茅
[Achnatherum sibiricum (L.) Keng]为试验材料, 羽茅
是禾本科芨芨草属中的一种多年生草本植物, 生态
幅较宽, 多见于我国东北、华北和黄土高原, 内蒙古
的各类草场中也较为常见。我们课题组连续多年的
调查发现, 分布于内蒙古中东部草原的不同地理种
群的羽茅均感染内生真菌 , 而且感染率普遍很高 ,
接近 100%[7], 要获得不感染内生真菌的羽茅种群只
有通过人工灭菌的方法。
1 试验方法
1.1 试验材料
本试验所用的植物材料羽茅[Achnatherum sibi-
ricum (L.) Keng]取自中国农业科学院呼伦贝尔草原
生态系统国家野外实验站。种子的采集采取随机方
式, 在采集前首先对植株的叶鞘进行内生真菌的检
测, 以确定染菌状况。内生真菌的检测参考 Latch
等的苯胺兰染色法 [17]。撕取羽茅叶鞘内侧上表皮 ,
撕裂面朝下置于载玻片上, 滴 1−2 滴苯胺兰溶液于
叶表皮上 , 然后将盖玻片置于液滴上轻压 , 染色
5 min后置于光学显微镜下观察。若发现沿植物细胞
间隙纵向生长、呈波浪状或线状且极少分枝的菌丝
出现, 则认为该羽茅含有内生真菌。若 3 个分蘖中
均不含有上述形态的内生真菌, 则认为该植物未被
感染。采集染菌植株的所有成熟种子, 并对种子的
内生真菌感染情况进行进一步检测, 以确保供试种
子全部感染内生真菌。
1.2 试验方法
本研究采取单一的高温处理方式, 处理温度为
60°C, 高温持续时间分别为 5、10、15、20、25、
30 d 共 7 个处理。达到预定处理时间后, 将种子从
烘箱取出, 随机挑取 100 粒用 50%硫酸和次氯酸钠
(有效氯浓度不低于 0.5%)表面消毒, 然后摆放于内
有湿润滤纸的、直径 11 cm的培养皿中, 于 25°C温
箱中进行培养, 每个处理设 4 个重复。同时, 本研
究也对实验种子进行了目前通用的水浴加热处理 ,
以与高温处理进行比较, 水浴处理流程为: 43°C水浴
15 min, 然后再 57°C水浴 25 min[18]。对照为放于 4°C
冰箱中保存的种子。
1.3 生长指标的测定
每天对实验种子的发芽情况进行观察, 分别统
计开始发芽时间和每天发芽数, 并计算发芽率、发
芽势、发芽指数和平均发芽日数等指标, 其中发芽
指数和平均发芽日数分别按以下公式计算[19−20]:
发芽指数(GI) = ΣGt/Dt, 平均发芽日数(d) = Σ
(Gt ×Dt) /ΣGt, 其中 Σ是积加符号, Gt为 t日发芽数,
Dt为相应的天数。
待种子萌发后的第 10 和 30 天 , 每组供试幼
苗中随机选取 20 株 , 分别对其根长和茎叶长进
行测量。
1.4 染菌率的测定
在种子萌发后的第 10天, 将幼苗移栽至装有蛭
石的塑料盆内, 在种子发芽后的第 50 天, 对幼苗进
行内生真菌感染率的首次检测, 3个月之后, 所有的
幼苗均长出新的分蘖, 此时对新生的分蘖又逐株进
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行了检测, 此外我们还对染菌幼苗和高温处理后的
不染菌幼苗的叶鞘进行了内生真菌的分离, 以确保
检测结果的准确性。染菌率的检测使用苯胺蓝染色
光镜观察法[17]。
1.5 数据处理
试验结果用 SPSS软件进行方差分析。
2 结果
2.1 高温处理对宿主植株染菌率的影响
不同高温处理时间对幼苗染菌率的影响见图 1。
从图中可以看出, 短时间高温处理对幼苗染菌率基
本没有影响, 处理 5 d的植株染菌率与对照相同。随
着处理天数的增加, 幼苗的染菌率显著下降, 到处
理 15 d时, 染菌率已低于 40%, 而到 30 d时, 所有
检测幼苗均为无菌。染菌率和高温处理时间之间具
有显著的线性负相关关系。


图 1 高温处理对幼苗染菌率的影响
Fig. 1 The effect of high temprature treatment on
endophyte infection percentage of seedlings
3 个月之后, 所有的幼苗均长出新的分蘖, 此
时我们对新生的分蘖又逐株进行了检测, 在染菌植
株叶鞘中检测到内生真菌。此外我们还对染菌幼苗
和高温处理后的不染菌幼苗的叶鞘进行了内生真菌
的分离, 结果与我们的检测结果吻合(图 2)。


图 2 与羽茅共生的内生真菌
Fig. 2 Neotyphodium endophyte associated with Achnatherum
sibiricum
注: A: 存在于叶鞘中的菌丝(× 400); B: 从叶鞘分离出的内生真
菌菌落.
Note: A: Mycelium in the sheath of endophyte-infected plant
(× 400); B: Endophyte colony isolated from the sheath.

2.2 对种子发芽参数的影响
不同温度处理对羽茅种子发芽参数的影响见表
1。从表中可以看出, 60°C高温处理对羽茅的种子发
芽率、发芽势和发芽指数在所有处理时间内均无显
著影响。而对平均发芽日数, 高温的影响随着处理
时间的不同而不同, 短时间处理有使平均发芽日数
增加的趋势, 但随着处理时间的延长, 这一负效应
趋于减弱, 到处理 30 d 时, 平均发芽日数与对照已
无显著差异。
与之相对照, 水浴处理使种子的发芽率、发芽
势和发芽指数显著下降 , 并且显著增加了平均发
芽日数。

表 1 不同高温处理时间和水浴对种子发芽参数的影响
Table 1 The effect of high temperature treatment and water bath on germination parameters of seeds of Achnatherum sibiricum
试验处理
Treatment
发芽率
Germination rate (%)
发芽势
Germinating potential (%)
平均发芽日数
Mean germination time (d)
发芽指数
Germination index
对照 Control 97.8 ± 0.00a 97.5 ± 0.01a 7.82 ± 0.06f 88.61 ± 3.19a
5 d 95.0 ± 0.02a 90.3 ± 0.03a 9.30 ± 0.09d 65.78 ± 4.81b
10 d 96.3 ± 0.01a 93.0 ± 0.02a 11.25 ± 0.16c 71.64 ± 6.90ab
60°C 15 d 95.5 ± 0.03a 93.0 ± 0.04a 11.99 ± 0.14b 83.13 ± 8.40ab
20 d 97.3 ± 0.01a 94.3 ± 0.02a 11.07 ± 0.15c 80.28 ± 6.63ab
25 d 98.8 ± 0.01a 96.0 ± 0.02a 8.54 ± 0.10e 79.85 ± 4.00ab
30 d 95.8 ± 0.01a 94.3 ± 0.01a 8.04 ± 0.07f 75.48 ± 3.11ab
水浴 Water bath 81.0 ± 0.06b 81.0 ± 0.06b 12.43 ± 0.07a 40.07 ± 4.23c
注: 同一列中不同小写字母代表不同处理组差异显著(P < 0.05).
Note: Different lowercase letters in the same row represent significant (P < 0.05) differences between treatment groups.
A B
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2.3 对宿主植物幼苗生长的影响
高温处理对幼苗生长的影响与幼苗的生长发育
阶段有关(表 2), 在幼苗生长初期(10 d), 高温处理
显著促进了幼根的生长, 而对茎叶的生长无显著影
响。随着幼苗的生长, 高温处理对根长的正效应趋
于消失, 除处理 25 d 时根长高于对照外, 其他时间
处理对幼苗根的生长均没有显著影响; 而对于茎叶
长而言, 除高温 20 d 的处理显著高于对照外, 其他
时间处理与对照均无显著差异。
与之相对照, 水浴处理对幼苗早期的茎叶生长
有显著的不良影响 , 但随着幼苗生长时间的延长 ,
这一负效应趋于消失。

表 2 不同高温处理时间和水浴对幼苗生长的影响
Table 2 The effect of high temperature treatment and water bath on seedling growth of Achnatherum sibiricum
试验处理
Treatment
10 d (cm) 30 d (cm)
根长
Root length
茎叶长
Stem and leaf length
根长
Root length
茎叶长
Stem and leaf length
对照 Control 3.1 ± 0.19de 4.3 ± 0.27a 13.0 ± 0.55bcd 12.4 ± 0.37bcd
5 d 3.9 ± 0.06bc 4.3 ± 0.13a 12.3 ± 0.57cd 11.2 ± 0.25d
10 d 3.5 ± 0.33cd 4.9 ± 0.19a 13.2 ± 0.30bcd 13.3 ± 0.16b
60°C 15 d 4.9 ± 0.29a 5.2 ± 0.43a 13.3 ± 0.21bc 15.7 ± 0.57ab
20 d 4.6 ± 0.15ab 5.0 ± 0.21a 14.7 ± 0.25ab 16.4 ± 0.15a
25 d 4.6 ± 0.31ab 4.8 ± 0.29a 15.0 ± 0.67a 14.3 ± 0.29b
30 d 4.5 ± 0.29ab 4.7 ± 0.43a 13.8 ± 0.66abc 14.6 ± 0.52abc
水浴 Water bath 2.6 ± 0.13e 3.2 ± 0.08b 10.9 ± 0.63d 11.2 ± 0.20cd
注: 同一列中不同小写字母代表不同处理组差异显著(P < 0.05).
Note: Different lowercase letters in the same row represent significant (P < 0.05) differences between treatment groups.

3 结论与讨论
3.1 烘烤对内生真菌及其宿主的影响
3.1.1 对宿主的影响: 发芽率、发芽势和发芽指数
均是种子活力的标志, 上述参数高, 则表明种子活
力高。而平均发芽日数值愈小, 表明种子发芽愈快,
种子活力愈高。本研究中高温处理在所有处理时间
内对宿主种子的发芽率、发芽势和发芽指数均无显
著影响, 平均发芽日数在处理 30 d时与对照也无显
著差异。相似结果也为其他学者所报道 , 如
Dayamba等[21]发现热激对禾本科物种的发芽参数无
影响。董晓飞等[22]也发现, 70°C干热处理既可在一
定程度上起到杀灭表面菌的目的, 又不影响种子的
生活力。
3.1.2 对内生真菌的影响: 大量研究表明, 环境条
件对内生真菌的影响很大。Gandel 等[23]研究发现,
在较低的温度下 , 内生真菌和种子的活力都较高 ,
而高温和高湿条件下, 内生真菌和植物种子活力都
下降很快, 但对内生真菌的影响更大。Rolston等[24]
研究不同储藏条件下黑麦草内生真菌活力时发现 ,
温度和种子含水量的控制对保持内生真菌的活力都
是十分重要的, 内生真菌比种子对高温更敏感。本
研究中除处理 5 d 的染菌率与对照相同外, 随着处
理时间的增加, 内生真菌的感染率不断降低。而高
温处理除对种子的平均发芽日数有影响外, 对种子
的其他发芽指标均无显著影响, 说明内生真菌比种
子对温度更敏感, 且 60°C高温处理能有效地杀灭羽
茅体内的内生真菌。
环境条件对内生真菌的影响通常是通过检测植
物体内内生真菌的感染状况来决定的, 关于植物体
内内生真菌的检测方法, 目前通用的是苯胺蓝染色
法, 为了保证检测结果的准确性, 研究者也采用 2
种方法互相验证或采用一种检测方法进行多次检
测。其他的检测方法包括孟加拉红染色法[25−26]、酶
联免疫检测法[27−28]以及 PCR检测法[29], 本研究虽只
采用了一种检测方法, 但对高温处理过的种子长出
的实生幼苗以及新生分蘖分别进行了 2 次检测, 并
取叶鞘对其中的内生真菌进行了分离, 因而能够保
证检测的准确性。
3.2 高温处理与其他处理方法的比较
目前国际上有很多关于剔除宿主内生真菌的研
究 , 概括起来可分为化学杀菌法和物理杀菌法两
种。化学杀菌法选择用杀菌剂进行杀菌。Leyronas
等[9]使用 4 种杀菌剂对高羊茅和黑麦草的种子进行
李夏等: 高温处理构建不感染内生真菌羽茅种群的方法探讨 1399

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了杀菌实验, 发现灭菌唑是最有效的杀菌剂, 但是
毒性太大, 种子发芽率从 98%降低到 89%; 双苯三
唑醇和氯喹唑对发芽的负效应较小, 但杀菌效果也
较差; 咪鲜胺能较好地平衡高杀菌率和低毒性, 杀
菌率达到了 80%以上, 且在试验中对一些种子发芽
率没有影响 , 另一些种子发芽率降低到 80%以下 ,
是较适合的杀菌剂。尽管如此, 采用杀菌剂只能获
得低感染种群, 而不是不感染种群, 同时化学药剂
的毒性也不可忽略。
物理杀菌法中目前被较多采用的是水浴加热
法。水浴加热的方法虽然能杀灭内生真菌, 但也显
著影响了种子的发芽和幼苗生长[14−15]。较长时间湿
热作用对种子生活物质也有一定的破坏。
Williams[14]对杀灭高羊茅内生真菌的种子处理方法
进行了研究, 发现 55°C水浴 20 min, 有 95%的内生
真菌被杀死, 但发芽率也显著降低, 从 94.8%降到
83.1%。本研究中水浴处理同样显著降低了羽茅种子
的活力 , 因此水浴加热法也不是一种理想的方法 ,
尤其在种源紧缺的情况下更为如此。
本研究发现 60°C 高温处理能有效杀灭种子内
的内生真菌, 高温处理种子 15 d 后, 宿主染菌率已
低于 40%, 而处理 30 d时, 所有检测幼苗均为无菌。
同时, 高温处理对种子发芽率、发芽势和发芽指数
没有显著影响 , 且在幼苗生长初期对根的生长有
促进作用, 与干热处理相比, 湿热对幼苗会产生更
大的影响[14]。此外, 温度处理与杀菌剂相比具有成
本低、技术简单的优点。因此, 就目前来看, 高温
处理是最具有应用潜力的一种杀菌方法。
参 考 文 献
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征订启事
2011 年部分生物、农林类学术期刊联合征订表(2-2)
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微生物学通报 2-817 月刊 576 http://journals.im.ac.cn/wswxtbcn tongbao@im.ac.cn
微生物学报 2-504 月刊 660 http://journals.im.ac.cn/actamicrocn/ actamicro@im.ac.cn
武汉植物学研究 38-103 双月刊 180 http://whzwxyj.cn editor@rose.whiob.ac.cn
畜牧兽医学报 82-453 月刊 360 www.xmsyxb.com xmsyxb@263.net
遗传 2-810 月刊 600 www.chinagene.cn yczz@genetics.ac.cn
遗传学报 2-819 月刊 600 www.jgenetgenomics.org jgg@genetics.ac.cn
云南植物研究 64-11 双月刊 150 http://journal.kib.ac.cn bianji@mail.kib.ac.cn
植物遗传资源学报 82-643 双月刊 120 www.zwyczy.cn zwyczyxb2003@163.com
植物学报 2-967 双月刊 480 www.chinbullbotany.com cbb@ibcas.ac.cn
中国实验动物学报 2-748 双月刊 120 www.calas.org.cn A67761337@126.com
中国生态农业学报 82-973 双月刊 210 www.ecoagri.ac.cn editor@sjziam.ac.cn
中国生物工程杂志 82-673 月刊 960 www.biotech.ac.cn biotech@mail.las.ac.cn
中国水产科学 18-250 双月刊 180 www.fishscichina.com zgsckx@cafs.ac.cn
中国水稻科学 32-94 双月刊 120 www.ricesci.cn cjrs@263.net
作物学报 82-336 月刊 600 www.chinacrops.org/zwxb xbzw@chinajournal.net.cn