全 文 ：转 Bt 基因抗虫棉的生态风险及治理对策 3
马　骏1 ,2 　高必达1 　万方浩2 3 3 　郭建英2
(1 湖南农业大学植物保护系 ,长沙 410128 ;2 中国农业科学院农业部生物防治资源研究与利用重点实验室 ,北京 100081)
【摘要】　评述了转 Bt 基因抗虫棉的生态风险及治理对策. 其生态风险主要表现在目标害虫的抗性和对非目
标生物群落的变化. 目标害虫与转基因抗虫棉的互相作用和抗虫棉杀虫毒素的时空表达方式是目标害虫抗
性发展的主要途径. 在转基因抗虫棉田中 ,虽然对目标害虫的防治次数大为减少 ,但害虫和天敌群落的稳定
性仍不如常规棉田 ,某种次要害虫大发生的可能性较大. 认为将转基因抗虫棉纳入综合防治体系并培育更加
高效的抗虫棉是治理目标害虫抗性和防止次要害虫上升的重要措施.
关键词 　Bt 抗虫棉 　生态风险 　抗虫性 　害虫综合治理 　安全性评价
文章编号 　1001 - 9332 (2003) 03 - 0443 - 04 　中图分类号 　Q143 　文献标识码 　A
Ecological risk of Bt transgenic cotton and its management strategy. MA J un1 ,2 , GAO Bida1 , WAN Fanghao2 ,
GUO Jianying2 (1 Depart ment of Plant Protection , Hunan A gricultural U niversity , Changsha 410128 , Chi2
na;2 Key2L ab of Bio2cont rol Resource Research and Utiliz ation , M OA , Institute of Biological Cont rol , Chinese A2
cademy of A gricultural Sciences , Beijing 100081 , China) . 2Chin. J . A ppl . Ecol . ,2003 ,14 (3) :443～446.
There may be several ecological impacts induced by transgenic cottons , apart from their direct impact on target pest . The
interactions between target insect and transgenic cotton , and the way of toxic expressed by transgenic cotton varied with
plant spatial parts and different growing stages are regarded as the main cause for insect to develop resistance. In transgenic
cotton field , although chemicals applied to control major insect pest could be reduced greatly , insect community structure
including insect pests and beneficial organisms is less stable than that of regular cotton field. It is much easier for minor in2
sect pests developing to be major pest . In order to full utilization of transgenic cottons and keep their efficiency on target
pest , methods including integrated pest management and breeding higher efficincy transgenic cottons by genetic engineering
are proposed for management of pest resistance and non2target pests.
Key words　Bt transgenic cotton , Ecological risk , Risk assessment , Insect resistance , IPM.
3 欧盟项目 ( ICA42CT22001210069)和国家“十五”科技攻关重大资助
项目 (2002BA516A01) .3 3 通讯联系人.
2001 - 05 - 08 收稿 ,2001 - 11 - 19 接受.
1 　引　　言
转基因抗虫棉的安全性评价是一个重要的生态学问
题[9 ] ,既保证了该技术的合理高效利用 ,也为其它转基因作物
的安全性评价提供参考. 到 1999 年 ,全世界的转基因棉种植
面积已占 7 大类转基因作物面积的 9 %[33 ] ,居第 3 位. 我国自
行转化和选育的抗虫棉 GK212 ,晋棉226 ,SGK2321 也已进入大
规模商业化种植阶段[24 ] ,有替代常规棉之势. 目前 ,转基因抗
虫棉以转苏云金杆菌毒蛋白基因的 Bt 抗虫棉为主 ,此外研究
应用的抗虫基因还有 :豇豆胰蛋白酶抑制剂基因 (CPTI 基
因) 、番茄及大豆的蛋白酶抑制素基因、雪花莲凝集素基因
( GNA 基因) 、淀粉酶抑制剂基因、几丁质酶基因、核糖体失活
蛋白基因、脂肪氧化酶基因、蝎毒素基因等 [11 ,17 ,19 ,32 ] . 本文就
目前在生产上广泛应用的转 Bt 基因抗虫棉的生态效应及其
害虫的抗性问题作一综述 ,旨在为转基因棉的合理高效利用
提供指导.有关转基因抗虫棉的安全性 ,目前研究的主要内容
在两个方面 ,一是目标害虫对转基因作物的抗性 ;二是转基因
作物对非目标生物群落 (个体、种群、群落)的影响.
2 　目标害虫对 Bt 抗虫棉的抗性风险
211 　害虫产生抗性的必然性及抗性水平
转Bt 基因棉是治理棉铃虫等鳞翅目害虫最有希望应用
生产的新技术之一 ,其最大的直接收益是可以减少 80 %防治
棉铃虫的用药量 ,使原来每季棉花喷药 10～12 次减少到 3～4
次[4 ,12 ] .然而 ,自然界生物间的协同进化或生物与非生物抑制
因子间的对抗总会出现适应或被淘汰的结果. 转基因抗虫棉
的应用也同样面临目标害虫对抗虫棉的适应并产生抗性的问
题.转 Bt 基因抗虫棉由于能够连续合成毒素蛋白 ,使棉田害
虫在整个生长季节均处于 Bt 毒蛋白的作用之下 ,从而增加了
Bt 毒素蛋白对害虫的选择压力 ,这样就有可能使耐受性的昆
虫群体得以发展 ,以致于在群体水平上产生抗性 [42 ] . 室内抗
性汰选表明 ,抗虫转基因植物的有效使用期一般为 15～20
年 ,在此之后抗虫转基因将对靶标害虫不起作用 ,从而导致该
抗虫转基因植物和所用目的基因失效. Gould[14 ]采用突变基因
频率的方法研究表明 ,棉铃虫 ( Heliothis armigera) 和烟芽夜蛾
( Heliothis virescens)对转 Bt 基因抗虫棉产生抗性的初始频率
分别达到 2. 9 ×10 - 3和 1. 5 ×10 - 3 . 何丹军[16 ]采用单雌系 F2
代法检测表明 ,在河北邱县转 Bt 基因棉仅种植 7 年的情况
下 ,棉铃虫自然种群中抗性等位基因的频率高于 5. 8 ×10 - 3 .
我国转基因 Bt 棉在大田的推广应用仅仅几年时间 ,但不同种
群棉铃虫的测定结果表明 ,黄淮流域这一主栽棉区的棉铃虫
应 用 生 态 学 报 　2003 年 3 月 　第 14 卷 　第 3 期 　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　　
CHIN ESE JOURNAL OF APPL IED ECOLO GY ,Mar. 2003 ,14 (3)∶443～446
对转 Bt 基因抗虫棉均已产生不同程度的抗性 [29 ] .
212 　Bt 抗虫棉对害虫作用的时空表达方式将加速害虫抗性
发展
防止或延缓害虫对转基因棉产生抗性的理想途径是使害
虫暴露于高剂量毒蛋白下 ,使之难以存活 ,即使已产生抗性基
因的个体 ,也难有机会交流或传递给下一代. 纯粹从转基因角
度看 ,当种群保持敏感时 ,杀虫毒蛋白在时空上的表达效应或
许微不足道 ,然而降低的杀虫效力可为选择性抗性提供一个
理想的环境条件 ,由此会提高害虫产生抗性的机率. 在转 Bt
基因抗虫棉品系中 ,毒素的表达存在时间与空间效应 [3 ,12 ,33 ] .
不同生育期间功能叶中 Bt 毒蛋白含量为 :苗期叶片 > 蕾期叶
片 >花铃期叶片 ,随着棉花生长发育进程的推进 ,同一组织毒
性表达的强度逐渐减弱[3 ,12 ,25 ] .转 Bt 基因棉对第 1、第 2 代棉
铃虫有良好的控制作用 ,无需施药 ,但第 3、第 4 代每百株仍有
20～40 头 3～4 龄幼虫 ,每代仍须喷药 3～4 次[4～7 ] .
在空间效应上 ,棉株不同空间组织在同一时期的毒性表
达存在差异 ,其抗虫活性顺序为叶 >蕾 >铃 > 花. 花对棉铃虫
的抑制作用最小 ,用花饲喂棉铃虫幼虫 ,部分幼虫可完成发育
并化蛹羽化出成虫. 在苗期 ,全展功能叶中 Bt 毒蛋白含量最
高 ,根、茎和叶柄中 Bt 毒蛋白含量较低 ;在花铃期 ,当日开花
的花器中 Bt 毒蛋白含量为子房 >雌雄蕊 >花瓣及苞叶 [3 ] .
幼虫的不同龄期对 Bt 棉杀虫活性物的敏感性存在差异 ,
即活性作用随着幼虫龄期的增大而降低.棉铃虫 1～4 龄幼虫
连续取食 Bt 棉叶片和花蕾不能正常化蛹 ,但 5 铃幼虫可部分
化蛹及羽化.另外 ,棉田中不同鳞翅目害虫对同一 Bt 株系抗
虫棉的敏感性同样存在差异[1 ] ,如大多数 Bt 抗虫棉对甜菜夜
蛾 ( S podoptera exigua)防治效果不佳[1 ,22 ] . 这些受转基因棉控
制的害虫 ,同样面临产生抗性风险的可能 ,其风险的大小 ,主
要取决于这些害虫对棉花作为食物来源的依赖程度. 另外 ,在
转基因棉的抗虫次生代谢物中 ,单宁多酚类化合物的含量较
其母本中的含量分别降低 22 %和 24 %[40 ] . 次生代谢物是植
物与植食者在协同进化中 ,植物产生的天然化学防御体系 ,其
含量的降低必将导致棉株对害虫抵抗能力的下降.
3 　对非目标生物的安全性
311 　非目标次要害虫种群的增长风险
　　已有研究表明 ,转Bt 基因抗虫棉田中棉蚜 ( A phis gossypi2
i) 、棉红蜘蛛 ( Tetranychus urticae) 、棉蓟马 ( Thrips tabaci) 、白
粉虱 ( Trialeurodes yaporariorum) 、棉盲蝽 ( Helopeltis schoute2
deni ; A delphocoris taeniophorus) 和棉叶蝉 ( Empoasca biguttula)
等刺吸式口器害虫的数量急剧增加 (幅度从 0. 3～3 倍左
右) [37 ] ,使棉田中害虫的地位发生了变化 ,原来许多次要害虫
已上升为主要害虫.原因在于当棉铃虫作为主要害虫进行防
治时 ,兼治了次要害虫. 而现在棉铃虫不再作为主要害虫 ,防
治次数大大减少 ,从而造成棉蚜、棉盲蝽等害虫的发生数量急
骤上升[12 ] .
312 　对天敌及其它非目标生物的影响
　　在转基因抗虫棉田主要天敌种类中 ,捕食性天敌 (龟纹瓢
虫 ( Prophlaea japonica) 、草间小黑蛛 ( Erigonidium graminico2
la) 、草蛉 ( Chrysopa septempunctata) 等) 数量减少不明显 ,但寄
生性天敌 (棉铃虫齿唇姬蜂、侧沟绿茧蜂和棉蚜茧蜂) 数量明
显减少[4 ,5 ,12 ] .
　　Saxena[28 ]通过其它 Bt 抗虫作物研究发现 , Bt 基因表达
的杀虫毒素可随根部分泌物进入土壤 ,并与土壤活性颗粒物
结合 ,其毒性至少可保留 7 个月 ,一方面释放的 Bt 毒素可能
对土壤中非目标生物产生危害 ,另一方面可能促进目标害虫
的选择性抗性.
313 　抗虫棉田昆虫群落结构的特征
　　与常规棉田相比较 ,转基因棉田中昆虫群落、害虫和天敌
亚群落的多样性指数和均匀度指数均低于常规棉田 ,而优势
集中性则高于常规棉田 ,表明转基因棉田昆虫群落、害虫和天
敌亚群落的稳定性不如常规棉田 ,某种害虫大发生的可能性
较大[6 ] .
314 　转基因抗虫棉对不同生态环境的适应性
　　研究表明 ,转基因抗虫棉在不同生态环境条件下 ,对棉铃
虫和红铃虫 ( Pectinophora gossypiella)的抗性表达稳定 ,但产量
性状受环境影响较大 ,存在品种与环境间明显的互作效
应[20 ] .
4 　转基因植物的基因漂移及杂草化问题
　　转基因植物可能通过与野生植物异种或常规种质资源品
种交配而使转基因植物中的目标基因发生漂移. 因此 ,转基因
作物的田间应用可能具有外源基因飘流风险. 如抗除草剂基
因从转基因作物流向杂草 ,可使杂草对某种除草剂产生抗性 ,
从而使后者形成新的更难以防除的杂草 [15 ] . 如果基因流发生
在转基因作物和生物多样性中心的近缘野生种之间 ,则有可
能降低生物多样性中心的遗传多样性 ;如果转基因植物的花
粉传播到野生种上 ,使转基因在生物多样性中心固定下来 ,有
可能引起生物多样性降低和野生种杂草化. 棉花是一种高度
驯化的作物 ,和目前所报道的杂草不存在亲和性 ,也不存在自
身的“杂草化”问题[21 ] .但是 ,转 Bt 基因抗虫棉存在花粉漂移
风险 ,虽然花粉自身的传播距离十分有限 (花粉在 7 m 处的杂
交频率小于 1 %) ,若借助昆虫和风力可使传播距离明显提
高[21 ] .
5 　转基因抗虫棉的风险管理措施
511 　害虫的抗性管理
51111 建立害虫抗性监测体系　对害虫的抗性进行监测管理
是抗性治理中一项十分关键的环节. 忽视害虫抗性的监测管
理将会造成严重的后果. 近年来因忽视甜菜夜蛾对杀虫剂的
抗性 ,几乎导致现有杀虫剂全部对此虫失效的境地 [22 ] . 对害
虫的抗性管理 ,要针对害虫2Bt 抗虫棉系统中害虫的生物学特
性采取相应的治理对策 ,同时需要发展新的抗性管理技
术[30 ] .首先 ,在种植 Bt 棉时应针对不同防治对象选择合适的
Bt 棉品系[1 ,30 ] .其次 ,各抗虫棉种植区应建立观测点 ,对棉铃
虫等主要治理对象的抗性发展作出系统观测 ,为抗性治理及
444 应 　用 　生 　态 　学 　报 　　　　　　　　　　　　　　　　　　14 卷
时提供预报信息.目标害虫抗性等位基因出现的频率可采用
单雌配对法[14 ]或直接通过田间不同来源的害虫种群 (转基因
抗虫棉和常规棉) 进行抽样测定并结合统计学方法加以估
计[36 ] .
51112 应用“避护所”延缓害虫对转 Bt 抗虫棉抗性的形成 　
美国、澳大利亚学者提出用“避难所”的方法来延长棉铃虫对
转 Bt 基因抗虫棉产生抗性的时间 ,并已在生产上广泛应用.
“避难所”策略主要依靠棉田生态系统中有效的庇护区 ,以维
持当地棉铃虫种群的易感个体 (即所谓的抗性基因稀释) ,但
这样也不能保证抗性不会发生.从理论上讲 ,Bt 毒蛋白的最佳
表达水平是不但能杀死 95 %的易感个体 ,并能保证抗性杂合
体的死亡率也在 95 %以上 ,这样就使得存活的抗性个体与避
护所的易感个体在随机交配之后 ,后代杂合子在 Bt 棉上的存
活率小于 5 %[12 ,23 ,40 ] .
　　昆虫种群行为数学模型研究表明 ,占整个种植区 10 %的
避护所面积已足够 ,并建议在抗虫棉不喷药时用 4 %的避护
所 ,喷药时用 20 %的庇护所. 但美国的许多昆虫学家要求用
更大的庇护所 ,美国环保局 ( EPA) 现已同意将庇护所分别增
加到 10 %和 30 %.须注意 ,确定庇护所并非是一项简单的工
作 ,同时还需考虑到有关转基因棉田害虫的寄主范围和它的
分布、害虫的扩散流动性、庇护所的可利用性和潜在作物的调
节作用以及是否存在转基因作物随花粉和种子扩散流动基因
等[39 ] .充当避难所的作物可以是棉花或目标害虫喜食的其它
作物[13 ] .害虫的抗性水平随避难所种植比例的增加而减小 ,
但不是越大越有效 ,相反 ,害虫最大的种群增长会出现在无避
护所或完全为避护所的种植区 ;避护区与抗虫棉区不同的排
列方式也影响到抗性的管理效果 ,其中隔离排列比混合排列
更能延缓抗性的产生速度 ,因此更有利于保持敏感种群 [35 ] .
　　我国农田实行承包责任制 ,“高剂量/ 庇护所”措施在我国
大部分地区难以实施 ,若在种植常规棉、玉米、番茄等棉铃虫
的寄主植物的地区 ,只要采用适当的种植措施同样可达到延
缓抗性种群抗性快速发展的目的 ,条件是非转基因抗虫棉等
寄主作物不能喷施 Bt 制剂[13 ,30 ] .
51113 分子水平上的抗性管理 　1) 由于“高剂量/ 庇护所”措
施在我国大部分地区难以实施 ,因此研制棉铃虫难以产生抗
性的双价或多价抗虫棉是更适合我国国情的一项战略措
施[17 ] .研究结果表明 ,棉花害虫对转两种不同基因的双价棉
产生抗性的时间约是单基因抗虫棉的 3 倍. 转 Bt 和豇豆胰蛋
白酶抑制剂 (Cp TI) 双价基因可明显提高对棉铃虫的杀虫活
性[10 ] .通过棉铃虫对转双价 (CryIA/ Cp TI) )和单价 (CryIA) 杀
虫基因的转基因烟草室内抗性风险评价表明 ,双价转基因烟
草汰选棉铃虫 18 代后对 CryIAc 的抗性指数仅为单价转基因
烟草汰选种群的 1/ 4. 若将 3 个或多个不同类型 Bt 基因同时
导入同一植株 ,可能对目标害虫的抗性持续时间还会更
长[26 ] .但是在培育双价或多价转基因抗虫棉时应注意不同基
因之间的互作效应. 国外已有大量的实验证明 Bt 和 CPTI 的
复合使用可显著降低 Bt 的杀虫效果[27 ] . 因此 ,一般认为通过
转不同类型的 Bt 基因更能有效地降低棉铃虫对转基因抗虫
棉产生抗性的时间.但 Tabashnik [34 ]发现昆虫的单个基因可抗
不少 Bt 菌种 (不同类型的 Bt 基因) ,包括该昆虫以前从未接
触过的 Bt 菌种 ,即存在交互抗性.
　　2)对外源基因采用特定的转化表达方式可有效减缓抗性
的发展. 通常用于棉花转化的启动子均是 CaMV35S. 该启动
子的表达特点是抗性基因多在整个棉株和整个生育期表达 ,
对害虫构成的巨大选择压力加强了害虫抗性的产生. 如改用
具有组织特异性表达的启动子 ,可控制抗虫基因在特定部位
(如叶、花蕾、棉铃等) 的高效表达[42 ] . 目前已成功地将
Cry2Aa2 操纵子稳定地整合到叶绿体色质体基因组中 ,使杀虫
蛋白在叶片中得到特异地表达 ,所表达的杀虫蛋白不但超量 ,
而且含量稳定 ,对难于控制的棉铃虫和甜菜夜蛾死亡率达
100 % ,从而极大地降低抗性发展水平 ,为基因转化寻找到了
新的途径[8 ,18 ] .
　　3)由于外源抗虫基因在棉株体内的表达还与其在细胞内
外的理化因素有关 ,因此可采用理化因素调控外源抗虫基因
在棉株体内高效表达. Willaims[41 ]研究表明 ,当烟草发病或人
为喷施水杨酸时 ,可诱导 PR2la 启动子使 Bt 基因表达产生可
杀死害虫的 Bt 毒蛋白.
　　4)修饰 Bt 基因以改善 Bt 毒蛋白的杀虫效能. 一个或几
个氨基酸残基的变化会使相应的 Bt 毒素蛋白的毒性大幅度
增强或发生特异性显著变化[42 ] . 如将基因 cryIC 毒性片段与
cryIE融合 ,表达出的杂合蛋白不但与 CryIC 有不同的受体 ,
而且具有更大的杀虫活性 ,可用作 CryIC 的替代物 ,以克服害
虫对 CryIC的抗性[42 ] .
　　5)重视外源与内源抗虫系统的协调性 ,使外源抗虫基因
与棉株体内的抗虫物质 (棉酚和单宁) 的作用达到协同增效 ,
可选育出对棉铃虫等高效且稳定的棉花品种 [38 ] .
512 　转 Bt 基因抗虫棉田害虫的综合治理
　　采取综合防治措施不但能优化棉田的群落结构 ,增加主
要天敌的数量 ,降低次要害虫上升的风险 ,从而可有效地延缓
棉铃虫等对 Bt 毒素和化学杀虫剂的抗性形成. 首先应根据各
种害虫发生所需的气候特征制订相应的防治对策 ,如遇高温
干旱则可能导致棉红蜘蛛和甜菜夜蛾大发生. 凡出现此类气
候特征 ,应降低这类害虫的防治指标 ,以化学防治为主 ;其次 ,
充分协调传统的防治手段与转基因抗虫棉的抗虫效力 ,并充
分发挥各自的作用.如棉田套种小麦 ,可有效地阻止蚜虫的扩
散 ,在转基因抗虫棉田周围种植大豆可作为蝽蟓 ( H. schoute2
deni ; A . taeniophorus ; Dsyderus cingulatus) 的诱集作物 ,可减少
棉花上杀虫剂的用量[2 ] .第三 ,根据抗虫棉田昆虫群落结构的
动态变化采取相应的防治措施. 崔金杰 [6 ]通过研究转基因棉
田昆虫群落季节性变化格局 ,认为可将转基因棉田昆虫群落
的发展划分为前期 (6 月初至 7 月下旬) 、中期 (7 月底至 8 月
底)和后期 (9 月份以后) 3 个阶段 ,并针对 3 阶段的群落结构
特征提出了转基因棉田害虫综合治理措施 :前期害虫的防治
应以生物生态调控为主 ,结合使用选择性农药防治苗蚜和红
蜘蛛 ,避免对天敌的杀伤 ;种植玉米诱集带 ,保护、增殖自然天
敌.中期以化学防治为主 ,以生物生态调控为辅 ,协调好生物
5443 期　　　　　　　　　　　　　马　骏等 :转 Bt 基因抗虫棉的生态风险及治理对策　　　　　　
防治和化学防治的矛盾 ,此外应加强农业防治 ,如及时中耕灌
水 ,结合农事操作 ,消灭虫卵.后期应以生物生态调控为主 ,化
学防治为辅 ,尽量减少化学农药的施用 ,保护天敌 ,或用 NPV
防治棉铃虫 ,发挥其后效作用 ,收花后及时拔除棉杆 ,冬耕冬
灌 ,消灭越冬蛹.
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作者简介 　马 　骏 ,男 ,1967 年生 ,博士 ,副教授 ,主要从事
生物风险评价和害虫综合治理研究 ,发表论文 16 篇. Tel :
073124614266 ,E2mail : majmail @yeah. net
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