全 文 ：井冈山大学学报(自然科学版) 42
文章编号：1674-8085(2014)05-0042-05

长期遮荫后全光照对羊踯躅叶片光抑制及
光保护机制的影响

*胡文海 1,2，张斯斯 3，闫小红 1,2，肖宜安 1,2
（1.井冈山大学生命科学学院，江西，吉安 343009；2.江西省生物多样性与生态工程重点实验室，江西，吉安 343009；
3.西南大学生命科学学院，重庆，北碚 400715）

摘 要：为了探寻遮荫条件下生长的羊踯躅突然转入全光照下时发生光抑制的原因，研究了长期遮荫后全光照 5 d
对羊踯躅叶片叶绿素含量、叶绿素荧光参数及其快速光响应曲线的影响。结果表明，全光照导致羊踯躅叶片叶绿
素含量下降，但对 Chla/b 没有影响；全光照也导致了 Fv/Fm 和 Fv/Fo 的下降，并伴随着 Fo 的上升；全光照促进
了 qP 和 ETR(I)/ETR(II)的上升，降低了 NPQ。在光能分配方面，全光照对 Y(II)没有影响，但明显降低了 Y(NPQ)，
从而导致 Y(NO)的显著上升。由此可见，虽然全光照诱导了叶片围绕 PSI 的环式电子传递的增强，但降低了叶片
对光能利用能力和天线色素热耗散能力，从而导致 PSII 反应中心过量激发能的积累，并对 PSII 反应中心造成了
光抑制甚至光破坏。
关键词：羊踯躅；遮荫；全光照；光抑制；光保护机制
中图分类号：S652 文献标识码：A DOI:10.3969/j.issn.1674-8085.2014.05.010

EFFECTS OF NATURAL SUNLIGHT ON PHOTOINHIBITION AND
PHOTOPROTECTION MECHANISMS IN RHODODENDRON MOLLE
LEAVES FROM LONG TERM SHADING TO SUNNY DAYS
* HU Wen-hai1,2, ZHANG Si-si3, YAN Xiao-hong1,2, XIAO Yi-an1,2
(1.School of Life Sciences, Jinggangshan University, Ji’an, Jiangxi 343009, China;
2. Key Laboratory for Biodiversity Science and Ecological Engineering, Ji’an, Jiangxi 343009, China;
3.School of Life Sciences, Southwest University, Chongqing 400715, China)
Abstract: To explore further the mechanism of photoinhibition in Rhododendron molle leaves when it was
suddenly transferred from long term shading to sunny days, the chlorophyll content, chlorophyll fluorescence
parameters and rapid light curves of leaves were measured. 5 sunny days after long term shading (1 year), the
chlorophyll content decreased, but Chla/b kept constant. For leaves from long term shading to 5 sunny days,
natural sunlight decreased Fv/Fm, Fv/Fo, NPQ and Y(NPQ) , and increased Fo, qP, ETR(I)/ETR(II) and Y(NO),
except Y(II). For natural sunlight it stimulated the cyclic electron flows around PSI, however, it decreased the
efficiency of light utilization and dissipation of excitation energy in the PSII antennae in leaves. As a result, it
induced the accumulation of excess excitation energy and caused photoinhibition even photodamage.
Key words: Rhododendron molle; shading; natural sunlight; photoinhibition; photoprotection mechanisms
第 35 卷第 5 期 Vol.35 No.5 井冈山大学学报(自然科学版)
2014 年 9 月 Sep. 2014 Journal of Jinggangshan University (Natural Science) 42

收稿日期：2014-05-20；修改日期：2014-07-06
基金项目：江西省教育厅科技计划项目（GJJ12724）
作者简介：*胡文海(1973-)，男，江西吉安人，教授，博士，主要从事植物逆境生理方面的研究(Email:huwenhai@jgsu.edu.cn);
张斯斯(1989-)，女，广西北流人，西南大学生命科学学院硕士研究生(Email:zss_0701@163.com);
闫小红(1977-)，女，内蒙古赤峰人，实验师，主要从事植物生理生态方面的研究(Email:yanxiaohong325@126.com);
肖宜安(1968-)，男，江西永丰人，教授，博士，硕士生导师，主要从事植物生态学方面的教学与研究(Email:iyanxiao1968@gmail.com).
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光是影响植物生长发育和分布的重要环境因
子之一，为光合作用提供碳同化所需能量，植物对
光环境变化的适应能力决定了物种的生态类型和
分布特性[1]。在自然条件下，由于自然灾害或人为
干扰等因素影响，森林中常形成不同大小尺度的林
窗，导致原来生长在林下荫蔽光环境中的植物暴露
在强光照射下并造成光抑制伤害[2-3]。在喜阴植物的
人工栽培过程中，植物突然暴露在强光下造成伤害
的情况也时有发生。
强光对植物生成伤害主要是由于叶片对光能
的吸收、利用与耗散之间失去平衡所致。在正常生
长条件下，植物叶片所吸收的光能大部分用于碳同
化，其他部分则通过依赖于叶黄素循环的热耗散、
围绕 PSI 的环式电子传递等光保护途径耗散，植物
叶片的光能吸收、利用与耗散处于平衡状态，不会
对植物产生伤害[4-5]。但是，当植物处于强光环境下，
尤其是由遮荫条件下突然转入强光环境，由于叶片
所吸收的光能远远地超出了光合作用碳同化所需
能量，并且光保护途径也不能很好地将过剩光能耗
散掉，从而引起光合电子传递链的过度还原和过剩
激发能的产生，最终造成光抑制的发生[6-7]。研究表
明，不同植物的光保护途径对环境光强的响应并不
一致，这可能是导致植物对光环境变化适应能力强
弱的关键所在。高光强导致香果树（Emmenopterys
henryi）幼苗光化学和热耗散能力的下降，并伴随
着光抑制程度的加剧 [8] 。而全光照下川贝母
（Fritillaria cirrhosa）的热耗散能力显著高于遮荫
下生长的植株，其光抑制程度也不明显[9]。张进忠
等[10]的研究则表明，相对于遮荫条件下生长的植
株，自然光条件下的南亚热带木本植物黄果厚壳桂
（Cryptocarya concinna）、荷木（Schima superba）、
黧 蒴 （ Castanopsis fissa ） 和 马 尾 松 （ Pinus
massoniana）的光合电子流更多向光呼吸分配，其
热耗散能力也得到了增强。Ishida 等[11]研究发现高
光强下耐荫树种的热耗散能力大于喜光树种，低光
强下则差异不大。张亚杰和冯玉龙[12]则发现强光下
喜光的斜叶榕（Ficus tinctoria）主要通过光合作用
利用光能和热耗散防御、而耐荫的假斜叶榕（Ficus
subulata）则主要通过热耗散防御光破坏。由此可
见，不同的植物在长期进化过程中已形成不同的光
适应机制，并决定了植物对光环境的适应性。
羊踯躅（Rhododendron molle (Blume) G. Don）
是杜鹃花科杜鹃花属落叶灌木，广泛分布于我国江
西、福建、浙江、江苏、安徽、河南、湖北、湖南、
广东、广西、四川、贵州和云南等地，多生于海拔
1000 米的山坡草地或丘陵地带的灌木丛或山脊杂
木林下；其总状伞形花序顶生，花多达 13 朵，先
花后叶或花与叶同时开放，花冠阔漏斗形，长 4.5 cm，
直径 5~6 cm，黄色或金黄色，花期 3~5 月，极具观
赏价值[13]。同时羊踯躅也是著名的有毒植物和药用
植物，具有镇痛、免疫和降压等作用，对于类风湿
性关节炎、跌打损伤和高血压等有较好的疗效[14]。
然而，目前仅有江西省庐山植物园和湖南省森林植
物园对包括羊踯躅在内的杜鹃花属植物进行过引
种栽培适应性研究[15-16]，但并未就羊踯躅栽培过程
中对光环境的适应性开展针对性研究，这势必影响
到该种植物的观赏栽培和规模化种植。为此，我们
开展了羊踯躅由遮荫转入自然全光照后叶片光抑
制及光保护机制对光响应的研究，以期探索羊踯躅
对光环境变化的适应性及其响应机制。
1 材料与方法
供试羊踯躅由野外移植到 40 cm × 60 cm 的
花盆中，培养基质为菜园土，日常正常水肥管理，
室内栽培 2 年。于 2013 年 10 月 5 日测定室内遮荫
（Shading）条件下的叶绿素荧光参数的快速光响应
曲线后，然后将植株转移到室外自然全光照（Sun）
下处理 5 d 后再测定叶片的叶绿素荧光快速光响应
曲线。其中室内最大光强约为 700 μmol·m-2·s-1，室
外最大光强约为 1350 μmol·m-2·s-1。实验 5 次重复。
叶绿素荧光参数采用 Dual-PAM-100/F(Heinz
Walz GmbH, Effeltrich, Germany)进行测定。植株叶
片经一个晚上的暗适应后，于凌晨测定其最小荧光 Fo
和最大荧光 Fm，然后依次开启由 7~1450 μmol m-2·s-1
的光化光，每个强度的光化光照射叶片 10 s 后，依
据 Dual-PAM-100 使用说明进行叶绿素荧光快速光
响应曲线的测定。光化光由仪器内置的 LED 光源
提供 635 nm 光线，由仪器测定软件直接给出 Y(II)、
Y(I)、Y(NO)、Y(NPQ)、qP、NPQ、ETR(II)、ETR(I)
等叶绿素荧光参数，并计算 PSII 最大光化学效率
Fv/Fm 和 PSII 潜在光化学效率 Fv/Fo。分别于叶绿
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素荧光参数测定完之后，取 40 个 12 cm2 的叶圆片，
采用 Arnon 的方法[17]进行叶绿素含量的测定。
数据统计采用 SPSS11.5 软件进行方差分析，
差异显著性采用最小显著性差异（LSD）检验在
P < 0.05 水平上进行分析。表中不同字母表示在 5%
水平上处理间具有显著性差异。
2 结果与分析
2.1 遮荫后全光照对叶绿素含量和光抑制的影响
长期遮荫后全光照 5 d 引起羊踯躅叶片 Chla 和
Chlb 含量分别下降 12.3%和 11.8%，总叶绿素含量
下降 12.2%，但对 Chla/b 并没有影响；长期遮荫后
全光照 5 d 后羊踯躅叶片 Fo 显著上升，但 Fm 并未
有变化，由此导致 Fv/Fm 和 Fv/Fo 的下降，其降幅
分别为 25.0%和 73.8%（如表 1）。

表 1 长期遮荫后全光照 5 d对羊踯躅叶片叶绿素含量和荧
光参数的影响
Table 1 Effects of natural sunlight on chlorophyll content and
fluorescence parameters in R. molle leaves from long term
shading to 5 sunny days
处理 遮荫 全光照
Chla（mg.m-2） 76.4 67.0
Chlb（mg.m-2） 26.3 23.2
Chl(a+b)（mg.m-2） 102.7 90.2
Chla/b 2.90 2.89
Fo 0.037 ± 0.008 b 0.095 ± 0.009 a
Fm 0.306 ± 0.050 a 0.296 ± 0.026 a
Fv/Fm 0.88 ± 0.01 a 0.68 ± 0.01 b
Fv/Fo 8.11 ± 1.13 a 2.13 ± 0.10 b

2.2 长期遮荫后全光照对叶绿素荧光快速光响应
的影响
由图 1 可知，qP 随光强的增强而下降，全光
照 5 d 促进了羊踯躅叶片 qP 的上升，在测定光强低
于 400 μmol·m-2·s-1 时其增幅在 27.3%~40.0 %，而高
于 400 μmol·m-2·s-1时增幅则迅速上升到 51.5%~67.6 %；
NPQ 随光强的增强而上升，但与 qP 相反，全光照
5 d 显著地降低了遮荫植株叶片 NPQ，降幅达
40.8%~67.1 %。
与遮荫植株相比，全光照 5 d 并未引起叶片
Y(II)的变化，但 Y(NPQ)显著降低，并且在弱光
（＜ 200 μmol·m-2·s-1）下其降幅高达 40 %以上，
而在高于 200 μmol·m-2·s-1后其降幅逐渐由 34.5 %缩
小至 10.6 %；由此导致 Y(NO)显著上升，增幅在
45.1%~90.2 %之间，并且弱光（＜ 200 μmol·m-2·s-1）
下其增幅高于 80.8%（如图 2）。

PAR（μmol·m-2·s-1）
图 1 长期遮荫后全光照 5d 对羊踯躅叶片 qP 和 NPQ 对光响
应曲线
Fig. 1 Light response curve of qP and NPQ in R. molle leaves
from long term shading to 5 sunny days

PAR（μmol·m-2·s-1）
图 2 长期遮荫后全光照 5 d 对羊踯躅叶片 Y(II)、Y(NPQ)和
(NO)的影响
Fig. 2 Effects of natural sunlight on Y(II), Y(NPQ) and Y(NO)
in R. molle leaves from long term shading to 5 sunny days

2.3 长期遮荫后全光照对 ETR(II)和 ETR(I)/ETR(II)
的影响
与遮荫处理比较而言，长期遮荫后全光照 5 d 未
引起羊踯躅叶片在弱光下 ETR(II)的变化，当测定
光强达 800 μmol·m-2·s-1 左右时 ETR(II)稍有增强，
随后又与遮荫植株无显著差异；虽然两种处理下
ETR(I)/ETR(II)均大于 1，但全光照 5 d 处理促进了
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ETR(I)/ETR(II)的增加（如图 3）。

PAR（μmol·m-2·s-1） ETR（II）（μmol·m-2·s-1）
图 3 长期遮荫后全光照 5 d 对羊踯躅叶片 ETR(II)和
ETR(I)/ETR(II)对光响应曲线
Fig. 3 Light response curve of ETR(II) and ETR(I)/ETR(II)
in R. molle leaves from long term shading to 5 sunny days

3 讨论
当长期处于遮荫条件下的植株突然暴露在全光
照下，由于植物吸收光强超过了植物的利用能力，
如果过剩光能不能安全耗散则会造成植物光抑制，
表现为 PSII 最大光化学效率 Fv/Fm 的下降[18-19]。在
我们的实验中发现，长期遮荫后全光照 5 d 造成了
羊踯躅叶片叶绿素含量的下降，但对 Chla/b 没有影
响（表 1），这说明强光已引起光合色素的破坏与降
解。并且，全光照 5 d 即造成 Fv/Fo 和 Fv/Fm 下降，
同时伴随着 Fo 的上升（表 1）。Fv/Fo 代表了 PSII
的潜在光化学活性，与有活性的反应中心的数量成
正比关系[20]；而当 PSII 反应中心受到光破坏时，
Fo 会伴随着 Fv/Fm 的下降而上升[18]。由此可见，
全光照 5 d 导致长期遮荫的羊踯躅叶片光合机构对
光能的利用能力下降，强光造成光抑制发生，并对
PSII 反应中心造成光破坏。
叶片吸收光能大部分传递给 PSII 反应中心进
行光化学反应，其余部分可通过在天线色素中以热
的形式和荧光的形式耗散。qP 反应了 PSII 天线色
素吸收光能用于光化学电子传递的比例，NPQ 则代
表了过剩光能在传递到 PSII 反应中心前通过依赖
于类囊体跨膜ΔpH 和叶黄素循环的天线色素热耗
散消耗，是一种安全可靠且反应快速的能量耗散形
式[18]。本研究结果表明，全光照 5 d 促进了 qP 的增
加，并且在高光强下其增幅更为明显，但强光显著
降低了 NPQ（如图 1），这说明强光降低了羊踯躅
叶片天线色素的热耗散能力，吸收光能更多的传递
给 PSII 反应中心。
为了了解羊踯躅叶片对吸收光能的处理策略，
进一步研究了吸收光能的分配。PSII 反应中心吸收
光能主要有三个去处，即 PSII 光化学反应所利用的
能量部分 Y(II)、PSII 调节性能量耗散部分 Y(NPQ)和
非调节性的能量耗散部分 Y(NO)，Y(II)+Y(NPQ)+
Y(NO)=1[21]。全光照 5 d 并未引起羊踯躅叶片 Y(II)
的变化，但 Y(NPQ)显著降低，并导致了 Y(NO)的
显著上升，而且在光强小于 200 μmol·m-2·s-1 时其
Y(NPQ)和 Y(NO)的降幅和增幅均明显高于高光强
（如图 2）。依据 Dual-PAM-100 说明书，高 Y(NPQ)
表示叶片具有较高的可调控生理代谢如热耗散等
形式耗散过剩光能，而高 Y(NO)值则表示 PSII 的光
化学能量转换和保护性的调节机制没有发挥作用，
过量的激发能将对 PSII 产生光破坏。由此可见，全
光照 5 d 降低了吸收光能通过热耗散等 PSII 调节性
能量耗散能力，从而导致 PSII 反应中心过量激发能
的积累，这可能是强光对 PSII 反应中心造成光破坏
的主要原因。
吸收光能分配到PSII后还可通过下游围绕PSI
的环式电子传递（PSI-CEF）进行消耗以减轻 PSII
激发压的积累，ETR(I)/ETR(II)的比值超过 1 表示
叶片出现了环式电子流[22]。两种处理下植株叶片
的 ETR(I)/ETR(II)均大于 1，说明无论是弱光下还
是强光下生长，羊踯躅叶片均保持一定的 PSI-CEF
能力以消耗过剩光能。长期遮荫后全光照 5 d 未引
起羊踯躅叶片 ETR(II)的变化，虽然当测定光强达
800 μmol·m-2·s-1 左右时 ETR(II)稍有增强，但促进了
ETR(I)/ETR(II)的增加（如图 3），说明强光处理诱
导了 PSI-CEF 的增强，这可能是羊踯躅对强光环境
的一种适应性。而且 PSI-CEF 可以形成较高的跨膜
质子梯度，有助于 ATP 的合成以及 PSII 的修复[23]。
综上所述，长期遮荫后全光照 5 d 引起羊踯躅
叶片叶绿素含量的下降，虽然全光照诱导了叶片围
绕 PSI 的环式电子传递的增强，但降低了光合机构
对光能利用能力和天线色素热耗散能力，从而导致
PSII 反应中心过量激发能的积累和光抑制的发生，
并对 PSII 反应中心造成了光破坏。
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·s-
1 ）

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