全 文 ：浙江农业学报 Acta Agriculturae Zhejiangensis，2016，28(7):1171 － 1176 http:/ /www． zjnyxb． cn
熊博，叶霜，邱霞，等． 硼对黄果柑生理及抗氧化酶活性的影响［J］．浙江农业学报，2016，28(7):1171 － 1176．
DOI:10. 3969 / j． issn． 1004-1524. 2016. 07. 12
收稿日期:2016-03-03
基金项目:四川省科技厅项目(2011NZ0034);四川省教育厅项目(2013SZX0054) ;四川农业大学研究生社会实践与科技服务团项目
(ACT201304)
作者简介:熊博(1988—)，男，四川达州人，博士研究生，从事果树栽培理论与技术研究。E-mail:xiongbo200977@ 163． com
* 通信作者，汪志辉，E-mail:wangzhihui318@ 126． com
硼对黄果柑生理及抗氧化酶活性的影响
熊 博1，叶 霜1，邱 霞1，李清南1，古咸杰1，孙国超2，罗 华3，汪志辉1，2，*
(1．四川农业大学 园艺学院，四川 成都 611130;2．四川农业大学 果蔬研究所，四川 成都 611130;3．四川省石棉县农业局经济作物站，
四川 雅安 625400)
摘 要:以 7 年生黄果柑果树为材料，设置 4 个硼处理，研究硼对黄果柑根、叶片生理反应和抗氧化酶活性的
影响。结果表明，与对照相比，叶片中不溶性硼含量增长了 1 ～ 7 倍，不溶性硼是根、叶中硼的主要存在形式。
硼砂处理显著增加了黄果柑根、叶片中硼和脯氨酸含量，各处理叶片丙二醛含量差异不显著。硼不足和高量
都会增大黄果柑果实成熟后期叶片细胞膜透性，显著降低叶片中叶绿素含量，降低果实过氧化氢酶(CAT)、
过氧化物酶(POD)和超氧化物歧化酶(SOD)活性。尤其当硼含量较高时，脯氨酸含量有所积累，激活氧化应
激反应从而降低黄果柑根、叶的硼毒害作用。
关键词:硼砂;黄果柑;脯氨酸;丙二醛;抗氧化酶
中图分类号:S666. 9 文献标志码:A 文章编号:1004-1524(2016)07-1171-06
Effect of boron on physiological and antioxidant enzymes activity of Huangguogan
XIONG Bo1，YE Shuang1，QIU Xia1，LI Qing-nan1，GU Xian-jie1，SUN Guo-chao2，LUO Hua3，WANG Zhi-hui1，2，*
(1． College of Horticulture，Sichuan Agricultural University，Chengdu 611130，China;2． Institute of Pomology and
Olericulture，Sichuan Agricultural University，Chengdu 611130，China;3． Economic Crop Unit，Agricultural Bureau
of Shimian，Yaan 625400，China)
Abstract:In this study，7-year-old Huangguogan trees were used as the materials，4 different boron treatments were
set，to study the effect of boron on physiological and antioxidant enzymes activities in Huangguogan roots and leaves．
The results showed that the insoluble boron content was increased by 1 － 7 folds in Huangguogan leaves compared
with the control． Insoluble boron was the main form in the roots and leaves． The contents of proline and boron were
significantly increased by boron treatments in Huangguogan roots and leaves． There was no significant difference in
malondialdehyde (MDA)content in leaves． The lower and higher concentrations of boron could significantly reduce
the chlorophyll content，decrease CAT，POD and SOD activities，and increase cell membrane permeability of the
leaves in the late fructescence． When boron content was higher，the content of proline was accumulated，which could
activate the oxidative stress reaction，and result in reduction of boron toxicity in Huangguogan roots and leaves．
Key words:boron;Huangguogan;proline;malondialdehyde;antioxidant enzymes
黄果柑是芸香科(Ｒutaceae)柑橘属(Citrus) 杂柑品种，为橘和橙的天然杂交种［1］，原产于四
川省雅安市石棉县，是地方特色水果［2］。硼是高
等植物正常生长过程中必需的微量营养素［3］，该
元素通过硼酸酯二醇作为纽带连接 2 个鼠李糖
半乳糖醛酸聚糖Ⅱ分子来参与初级细胞壁结构
的形成［4］。同时，硼还参与根系细胞的伸长生
长、碳水化合物代谢、苯酚的积累和花粉管的发
育［5］。另有研究表明，硼主要是通过影响根细胞
伸长来抑制根系生长［6］。
在中国，柑橘园缺硼时有发生［7］，一个关键
的现象是硼不足降低了柑橘的光合作用［8］，这也
是柑橘产量低、品质差的一个重要的影响因
素［9］。同时，硼不足导致抗坏血酸(AsA)代谢受
损［10］，CO2 的吸收降低、暗呼吸加快、大部分有机
酸浓度上升、酶活性增强、糖酵解加快、游离氨基
酸总量增加［11］。众所周知，柑橘是一种硼敏感
的作物，硼元素被根吸收后，从木质部导管向上
运输，主要结合在细胞壁结构(不溶性硼)或积累
在质外体中(水溶性硼)，而只有小部分溶解进入
细胞中［12］。随着叶龄的增大，硼元素逐渐富集，
导致硼毒害［13］。
虽然国内外学者研究了硼对不同植物根系
和叶片的影响，但大多集中在实验室条件下。本
研究是在自然环境条件下，探究硼在黄果柑根、
叶片中的分配和细胞中硼元素的分区，以及由硼
不足、高量引起的胁迫过程中渗透调节的作用。
同时，研究不同用量的硼砂处理对黄果柑根、叶
片中脯氨酸、丙二醛、叶绿素含量以及果实抗氧
化酶活性的影响，以期为黄果柑的高效栽培管理
提供理论与实践依据。
1 材料与方法
1． 1 试验材料
本试验于 2014—2015 年，在四川省雅安市
石棉县小水敬老院黄果柑果园进行。该果园土
壤有机质含量 1. 79%，碱解氮、有效磷、速效钾含
量分别为 112. 44、67. 38、91. 79 mg·kg －1，pH 值
为 6. 5，黄果柑春梢叶片(叶龄为 4 ～ 6 个月)中硼
含量低于 20 mg·kg －1，硼含量不足。参照鲁剑巍
等［14］对柑橘园土壤养分分级标准，该果园土壤
肥力中等。
选择树势基本一致、健壮的黄果柑果树(树
高、冠径、坐果率基本一致，7 年生，生长状况良好、
无病虫害，株行距 3 m ×4 m)30株作为试验树。
1． 2 试验方法
以 2 株为 1 个小区，设 4 个处理，3 次重复，1
个对照，在果实快速膨大期(2014 月 9 月 22 日)，
各处理每株土施硼砂(天津市鼎盛鑫化工有限公
司，含量≥99. 5%)25、50、75、100 g。
从果实转色(2014 年 11 月 22 日)开始到果
实成熟期，每月采集黄果柑果树的根(须根)和叶
片(当年生春梢叶片)，用冰盒保存并立即带回实
验室保存至 － 80 ℃的超低温冰箱中备用。分别
取 0. 5 g 的须根和叶片进行硼含量的测定，取
0. 05 g新鲜叶片进行叶绿素含量的测定，分别称
取 0. 1 g黄果柑果树的根和叶片进行脯氨酸和丙
二醛含量的测定，同时进行叶片抗氧化酶活性和
细胞膜透性等指标的测定。
1． 3 测定方法
细胞膜透性的测定采用云峰打孔机(打孔
钳)将叶片切成直径为 6 mm 的小圆片，称 10 g
小圆片于 50 mL 烧杯中，加 20 mL 蒸馏水，缓慢
搅拌 20 min，用电导率仪(MODEL NO． 3173)测
定浸提液的电导率(C1)，将浸提液连同叶片小圆
片煮沸 5 min，冷却后加蒸馏水至 20 mL，测定浸
提液的电导率(C2)，用相对电导率(%)=(C1 /
C2)× 100 表示叶片细胞膜透性。
硼含量的测定采用 Mei 等［15］的方法;叶绿素
含量的测定采用 Moran 等［16］的方法;脯氨酸的测
定采用 Delauney等［17］的方法;丙二醛含量的测定
采用 Hodges等［18］的方法;CAT活性的测定参照邹
琦［19］的方法;POD活性的测定参照李合生［20］的方
法;SOD活性的测定参照张志良等［21］的方法。
1． 4 数据分析
采用 Excel 2010 和 SPSS 20 软件对试验数据
进行方差分析。
2 结果与分析
2． 1 黄果柑根和叶片中硼积累及存在形式
由表 1可知，叶片中硼含量显著高于对照，其
含量随着硼砂用量的增加而增加，不同处理间差
异显著，处理 4叶片硼含量最高，为 121. 4 mg·kg －1，
属于高量范围(101 ＜硼含量 ＜200 mg·kg －1［22］)。各
·2711· 浙江农业学报 第 28 卷 第 7 期
表 1 不同处理黄果柑根和叶片中硼含量
Table 1 The boron content in Huangguogan roots and leaves
in different treatments mg·kg －1
处理 Treatment 根 Ｒoot 叶片 Leaf
1 11. 9 ± 0. 42 d 37. 4 ± 1. 73 d
2 15. 4 ± 0. 55 c 62. 2 ± 1. 79 c
3 19. 7 ± 0. 64 b 97. 5 ± 5. 20 b
4 23. 8 ± 0. 61 a 121. 4 ± 5. 77 a
CK 7. 6 ± 0. 26 e 16. 1 ± 0. 58 e
同列数据后没有相同小写字母表示在0. 05水平上差异显著。下同。
Values in each column with different letters are significantly different
at P ＜ 0. 05 level． The same as below．
处理根中硼含量同样显著高于对照，但远低于叶
片中的硼含量。
表 2 中显示的是可溶性和不溶性硼在黄果
柑根和叶中的分配。数据表明，各硼砂处理均显
著增加了黄果柑根和叶片中水溶性硼、有机态硼
和不溶性硼的含量，叶片中不溶性硼含量最高。
不溶性硼是主要的存在形式(超过总硼含量的
67. 5%)，其次是水溶性硼(约占总硼含量的
18. 6% ～23. 5%)，最少的是有机态硼(不到总硼
含量的 8. 9%)。
2． 2 硼对黄果柑根系和叶片脯氨酸和丙二醛含
量的影响
在非生物胁迫条件下，脯氨酸常作为一种反
应物质而得以积累。由表 3 可知，硼砂处理后，
黄果柑根、叶片中的脯氨酸含量都显著提高。随
着硼砂用量的增加，黄果柑根、叶片中脯氨酸浓
度增长量越来越大，以处理 4 的黄果柑根、叶片
脯氨酸含量最高，分别为 725 和 801 μmol·g －1，
各处理黄果柑根、叶片中丙二醛含量差异较小。
同时，黄果柑根中脯氨酸、丙二醛含量都分别低
于叶片中的含量，说明在非生物胁迫条件下，脯
氨酸更容易在叶片中累积，从而在抗氧化过程中
发挥调节作用。
2. 3 硼对黄果柑叶片细胞膜透性的影响
由图 1 可知，黄果柑叶片细胞膜透性总体呈
图 1 硼对黄果柑叶片细胞膜透性的影响
Fig． 1 Effect of boron on cell membrane permeability of
Huangguogan leaves
现不断增大的变化趋势。在果实成熟前，各处理
叶片细胞膜透性均小于对照，且增长缓慢。果实
成熟过程中，黄果柑叶片细胞膜透性快速增大，
且硼砂处理组低于对照。随着硼砂用量的增加
细胞膜透性逐渐增大，果实成熟后期处理 4 黄果
柑叶片细胞膜透性高于其他处理。
2． 4 硼对黄果柑叶片叶绿素含量的影响
为了进一步明确黄果柑果树叶片对不同用
量硼砂处理的耐受程度，我们还测定了叶片中叶
绿素(叶绿素 a、叶绿素 b和叶绿素总量)含量，见
表 4。结果显示，与对照相比，硼砂处理显著增加
了叶绿素 a、b含量。随着硼砂用量的增加，叶绿
素 a、b 含量呈现先增后降的变化趋势，处理 3 的
黄果柑叶片中叶绿素 a、叶绿素 b 和叶绿素总量
均最高，但对叶绿素 a /b 的影响规律不明显，差
异不显著。
2． 5 硼对黄果柑叶片抗氧化酶活性的影响
在黄果柑转色期至果实成熟过程中，对叶片
过氧化氢酶(CAT)、过氧化物酶(POD)和超氧化
物歧化酶(SOD)活性进行测定，结果表明，各处
理黄果柑叶片 CAT、POD和 SOD活性均高于对照，
表 2 不同形式硼在黄果柑根和叶中的含量分配
Table 2 Distribution of content of different boron forms in roots and leaves of Huangguogan mg·kg －1
处理
Treatment
水溶性硼 Water-soluble boron
根 Ｒoot 叶片 Leaf
有机态硼 Organic boron
根 Ｒoot 叶片 Leaf
不溶性硼 Insoluble boron
根 Ｒoot 叶片 Leaf
1 2. 1 ± 0. 05 d 9. 5 ± 0. 16 d 1. 2 ± 0. 11 c 3. 2 ± 0. 19 d 8. 6 ± 0. 27 d 24. 7 ± 1. 01 d
2 2. 7 ± 0. 06 c 15. 4 ± 0. 21 c 1. 4 ± 0. 12 c 5. 2 ± 0. 18 c 11. 3 ± 0. 34 c 41. 6 ± 0. 99 c
3 3. 6 ± 0. 12 b 20. 9 ± 0. 22 b 1. 7 ± 0. 15 b 7. 3 ± 0. 21 b 14. 4 ± 0. 51 b 69. 3 ± 1. 41 b
4 4. 1 ± 0. 17 a 27. 6 ± 0. 24 a 2. 1 ± 0. 17 a 9. 1 ± 0. 29 a 17. 6 ± 0. 67 a 84. 7 ± 2. 10 a
CK 1. 4 ± 0. 04 e 3. 0 ± 0. 06 e 0. 7 ± 0. 05 d 1. 2 ± 0. 10 e 5. 5 ± 0. 15 e 11. 9 ± 0. 77 e
·3711·熊博，等． 硼对黄果柑生理及抗氧化酶活性的影响
表 3 硼对黄果柑根和叶中脯氨酸和丙二醛含量的影响
Table 3 Effect of boron on proline and malondialdehyde content in Huangguogan roots and leaves
处理
Treatment
脯氨酸 Proline /(μmol·g － 1)
根 Ｒoot 叶片 Leaf
丙二醛 Malondialdehyde /(nmol·g － 1)
根 Ｒoot 叶片 Leaf
1 452 ± 21. 5 c 634 ± 39. 1 de 194 ± 14. 7 de 427 ± 20. 4 a
2 476 ± 28. 1 c 657 ± 44. 6 cd 217 ± 16. 2 cde 431 ± 21. 8 a
3 524 ± 27. 0 b 708 ± 51. 4 b 221 ± 16. 9 bcd 439 ± 22. 1 a
4 725 ± 32. 4 a 801 ± 54. 1 a 235 ± 19. 1 abc 448 ± 22. 0 a
CK 441 ± 25. 7 c 618 ± 52. 7 e 181 ± 16. 4 e 412 ± 19. 4 a
表 4 硼对黄果柑叶绿素含量的影响
Table 4 Effect of boron on chlorophyll content in Huangguogan
处理
Treatment
总叶绿素
Total Chl /(μg·g － 1)
叶绿素 a
Chl a /(μg·g － 1)
叶绿素 b
Chl b /(μg·g － 1)
叶绿素 a /b
Chl a /b ratio
1 2280 ± 29. 1 b 1799 ± 27. 5 b 481 ± 16. 1 c 3. 74 ± 0. 15 a
2 2331 ± 28. 5 b 1814 ± 28. 9 b 517 ± 16. 8 b 3. 51 ± 0. 18 a
3 2541 ± 32. 9 a 1950 ± 26. 1 a 591 ± 17. 6 a 3. 30 ± 0. 15 a
4 2266 ± 35. 4 b 1779 ± 26. 7 b 487 ± 15. 5 c 3. 65 ± 0. 09 a
CK 1886 ± 18. 7 c 1451 ± 23. 5 c 435 ± 15. 9 d 3. 34 ± 0. 11 a
图 2 硼对黄果柑叶片 CAT、POD和 SOD活性的影响
Fig． 2 Effects of boron on CAT，POD and SOD activity of
Huangguogan leaves
随着硼砂用量的增加，CAT、POD 和 SOD 活性呈
现先升高后降低的趋势(图 2)。从转色期到果
实成熟的过程中，黄果柑 CAT 活性缓慢降低，但
保持较高水平。黄果柑叶片 POD 活性总体呈现
“升—降—升”变化趋势，果实成熟时处理组 POD
活性显著高于对照组，而 CAT 和 SOD 活性则呈
现“降—升”变化趋势。
3 讨论
植物体中硼元素存在两种形式，即可溶性和
不溶性［12］，其在植物组织中是可移动的，而且还
是植物组织中唯一可以在韧皮部再次转运的元
素［23］。本研究发现，该果园黄果柑叶片硼含量
为 16. 1 mg·kg －1，属缺硼范围，根施硼砂后，黄果
柑根、叶片 3 种形式的硼含量均显著增加、均达
到中量或高量硼含量范围(参照 Obreza 等［22］的
标准)。与对照相比，黄果柑叶片中不溶性硼含
量增长了 2 ～ 7 倍，表明叶片细胞壁中累积了大
量的硼元素。
有研究发现，硼过量所导致的硼毒害发生在
细胞内而不是细胞外，所以细胞壁对硼的结合能
力能在一定程度上阻止硼进入细胞质，从而保护
细胞免受硼毒害［12］。本研究发现，随着硼砂用
量的增加，叶片和根中不溶性硼含量显著增大，
且显著高于对照，在一定程度上缓解了因硼砂用
量增加而导致的硼毒害。因此，硼含量较低的原
·4711· 浙江农业学报 第 28 卷 第 7 期
生质体细胞有较强的高硼抵抗力。同时，细胞质
外部的不溶性硼可能构成另一个耐硼运转机制。
脯氨酸作为植物中羟基自由基的一种解毒
剂［24］。前人研究发现，高硼含量提高了土豆［25］
和辣椒［26］中脯氨酸的含量水平。硼过量条件下
树木植物叶片中脯氨酸与丙二醛含量呈负相
关［27］，高硼对柠檬根系、叶片丙二醛含量的影响
不明显［28］。本研究表明，硼砂处理后，根和叶片
中硼含量显著增加，导致根系和叶片中脯氨酸含
量显著升高，但叶片丙二醛含量差异不显著。在
叶片缺硼和硼含量较高的情况下，细胞膜透性有
所增大。说明脯氨酸累积对氧化应激具有激活
作用，从而降低了高含量硼对黄果柑根、叶的毒
害作用。
有研究表明，抗氧化酶在活性氧清除机制中
起到的作用也不容忽视［29 － 30］。本研究发现，适
量的硼砂处理能增大 3 种抗氧化酶活性，但硼含
量较高时，CAT、POD和 SOD的活性反而降低，导
致黄果柑果实中活性氧清除能力减弱，脯氨酸含
量显著增大。
在黄果柑植株中可能存在一个高效的抗氧
化系统，脯氨酸作为其中一个重要的组成部分，
更容易在叶片中累积，清除因硼不足或过量而产
生的活性氧，抑制丙二醛的积累，从而在抗氧化
过程中发挥调节作用。
参考文献(Ｒeferences):
［1］ 张泽芩，王大华． 用同工酶分析黄果柑亲缘关系的研究
［J］． 四川农业大学学报，1994，12(1):81 － 83．
ZHANG Z Q，WANG D H． Studies on the relationship of
Huanguogan by isozyme［J］． Journal of Sichuan Agricultural
University，1994，12(1) :81 － 83． (in Chinese with English
abstract)
［2］ 汪志辉，刘世福，严巧巧，等． 石棉县黄果柑生物学特性
调查与差异株系比较［J］． 北方园艺，2011 (14):20 － 24．
WANG Z H，LIU S F，YAN Q Q，et al． Biological character-
istics survey and the differences compare in strains of Huang-
guogan in Shimian［J］． Northern Horticulture，2011 (14) :20
－ 24． (in Chinese with English abstract)
［3］ FＲOMMEＲ WB，VON W N． Plant biology:ping-pong with
boron［J］． Nature，2002，420(6913) :282 － 283．
［4］ MAＲY Ｒ，MAＲTINEZ C，BELEN M A，et al． Physiological
and molecular responses to excess boron in Citrus macrophylla
W．［J］． PloS One，2015，10(7) :e0134372．
［5］ O＇NEILL M，ISHII T，ALBEＲSHEIM P，et al． Ｒhamnogalac-
turonan Ⅱ structure and function of a borate cross-linked cell
wall peptic polysaccharide［J］． Annual Ｒeview of Plant Biolo-
gy，2004，55:109 － 139．
［6］ DELL B，HUANG L． Physiological response of plants to low
boron［J］． Plant and Soil，1997，193(1 － 2) :103 － 120．
［7］ HAN S，CHEN LS，JIANG HX，et al． Boron deficiency de-
creases growth and photosynthesis，and increases starch and
hexoses in leaves of citrus seedlings［J］． Journal of Plant
Physiology，2008，165(13) :1331 － 1341．
［8］ HAN S，TANG N，JIANG H X，et al． CO2 assimilation，pho-
tosystem Ⅱ photochemistry，carbohydrate metabolism and an-
tioxidant system of citrus leaves in response to boron stress
［J］． Plant Science，2009，176(1):143 － 153．
［9］ CHEN L S，HAN S，QI Y P，et al． Boron stresses and toler-
ance in citrus［J］． African Journal of Biotechnology，2012，
11:5961 － 5969．
［10］ LULASZEWSKI K M，BLEVINS D G． Ｒoot growth inhibition
in boron-deficient or aluminum stressed squash plants may be
a result of impaired ascorbate metabolism［J］． Plant Physiol-
ogy，1997，112(3) :1 － 6．
［11］ LU Y B，YANG L T，LI Y，et al． Effects of boron deficiency
on major metabolites，key enzymes and gas exchange in leav-
es and roots of Citrus sinensis seedlings［J］． Tree Physiology，
2014，34(6) :608 － 618．
［12］ LIU G D，WANG Ｒ D，LIU LC，et al． Cellular boron alloca-
tion and pectin composition in two citrus rootstock seedlings
differing in boron-deficiency response［J］． Plant and Soil，
2013，370(1) :555 － 565．
［13］ PAPADAKIS I E，DIMASSI K N，BOSABALIDIS A M，et
al． Boron toxicity in‘Clementine’mandarin plants grafted
on two rootstocks［J］． Plant Science，2004，166(2) :539 －
547．
［14］ 鲁剑巍，陈防，王富华，等． 湖北省柑橘园土壤养分分级
研究［J］． 植物营养与肥料学报，2002，8(4):390 － 394．
LU J W，CHEN F，WANG F H，et al． Study of classification
of the soil nutrient status of citrus orchard in Hubei Province
［J］． Plant Nutrition and Fertilizer Science，2002，8(4) :
390 － 394． (in Chinese with English abstract)
［15］ MEI L，SHENG O，PENG S，et al． Growth，root morphology
and boron uptake by citrus rootstocks seedlings differing in
boron-deficiency responses ［J］． Scientia Horticulturae，
2011，129(3) :426 － 432．
［16］ MOＲAN Ｒ，POＲASH D． Chlorophyll determination in intact
tissues using N，N-dimethylformamide［J］． Plant Physiolo-
gy，1980，65(3) :478 － 479．
［17］ DELAUNEY A J，VEＲMA D P S． Proline biosynthesis and
osmoregulation in plants［J］． Plant Journal，1993，4(2) :
215 － 223．
［18］ HODGES D M，DELONG J M，FOＲNEY C F，et al． Impro-
·5711·熊博，等． 硼对黄果柑生理及抗氧化酶活性的影响
ving the thiobarbituric acid-reactive-substances assay for esti-
mating lipid peroxidation in plant tissues containing anthocya-
nin and other interfering compounds［J］． Planta，1999，207
(4):180 － 198．
［19］ 邹琦． 植物生理学实验指导［M］． 北京:中国农业出版
社，2000:168 － 169．
［20］ 李合生． 植物生理生化实验原理和技术［M］． 北京:高
等教育出版社，2000:164 － 165．
［21］ 张志良，瞿伟菁． 植物生理学实验指导［M］． 北京:高等
教育出版社，2006:268 － 270．
［22］ OBＲEZA T A，MOＲGAN K T． Nutrition of Florida citrus
trees［M］． Florida:University of Florida，IFAS，2011:27．
［23］ HAJIBOLAND Ｒ，BAHＲAMI Ｒ S，BASTANIS，et al． Boron
re-translocation in tea (Camellia sinensis(L．)O． Kuntze)
plants［J］． Acta Physiologiae Plantarum，2013，35(8):
2373 － 2381．
［24］ CLAUSSEN W． Proline as a measure of stress in tomato plants
［J］． Plant Science，2005，168(1) :241 －248．
［25］ CEＲVILLA LM，BLASCO B，ＲIOS J J，et al． Oxidative
stress and antioxidants in tomato (Solanum lycopersicum)
plants subjected to boron toxicity［J］． Annals of Botany，
2007，100(4) :747 － 756．
［26］ EＲASLAN F，INAL A，GUNES A，et al． Boron toxicity al-
ters nitrate reductase activity，proline accumulation，mem-
brane permeability and mineral constituents of tomato and
pepper plants［J］． Journal of Plant Nutrition，2007，30
(6) :981 － 994．
［27］ MOLASSIOTIS A，SOTIＲOPOULOS T，TANOU G，et al．
Boron-induced oxidative damage and antioxidant and nucleo-
lytic responses in shoot tips culture of the apple rootstock EM
9 (Malus domestica Borkh) ［J］． Environmental ＆ Experi-
mental Botany，2006，56(1) :54 － 62．
［28］ GIMENO V，SOMON I，NIEVES M，et al． The physiologi-
cal and nutritional responses to an excess of boron by Verna
lemon trees that were grafted on four contrasting rootstocks
［J］． Trees，2012，26(5) :1513 － 1526．
［29］ PANNDEY N，AＲCHANA． Antioxidant responses and water
status in Brassica seedlings subjected to boron stress［J］． Ac-
ta Physiologiae Plantarum，2013，35(3) :697 － 706．
［30］ 梁国庆，孙静文，周卫，等． 钙对苹果果实超氧化物歧化
酶、过氧化氢酶活性及其基因表达的影响［J］． 植物营养
与肥料学报，2011，17(2):438 － 444．
LIANG G Q，SUN J W，ZHOU W，et al． Effects of calcium
on activities and gene expressions of superoxide dismutase and
catalase in apple(Malus pumila Mill．)fruits［J］． Plant Nu-
trition and Fertilizer Science，2011，17(2) :438 － 444． (in
Chinese with English abstract)
(责任编辑 张 韵)
·6711· 浙江农业学报 第 28 卷 第 7 期