全 文 ：第 33卷 第 1期 生 态 科 学 33(1): 1−6
2014 年 1 月 Ecological Science Jan. 2014

收稿日期: 2013-10-18; 修订日期: 2013-12-18
基金项目: 国家重点基础研究发展计划项目(No. 2011CB403603); 国家自然科学基金项目(No. 41176087)
作者简介: 覃仙玲(1989—), 女, 硕士研究生, 研究方向为海洋微藻的生理生态学研究
*通信作者: 欧林坚, 博士, 副研究员, 主要从事藻类生理生态学研究, E-mail: torangeou@jnu.edu.cn

覃仙玲, 欧林坚, 吕颂辉. 尖刺拟菱形藻和抑食金球藻碱性磷酸酶生理学特性的比较研究[J]. 生态科学, 2014, 33(1): 1−6.
QIN Xianling, OU Linjian, LU Songhui. Comparative alkaline phosphatase physiological characteristics of Pseudo-nitzschia pungens
and Aureococcus anophagefferens[J]. Ecological Science, 2014, 33(1): 1−6.

尖刺拟菱形藻和抑食金球藻碱性磷酸酶生理学特性
的比较研究
覃仙玲, 欧林坚*, 吕颂辉
暨南大学赤潮与海洋生物学研究中心, 水体富营养化与赤潮防治广东普通高校重点实验室, 广州 510632

【摘要】 采用批量培养的方法, 比较研究尖刺拟菱形藻 (Pseudo-nitzschia pungens)和抑食金球藻(Aureococcus anopha-
gefferens)两种海洋微藻碱性磷酸酶(Alkaline phosphatase, AP)的生理学特性, 分析细胞内、外磷含量的变化对 AP 表达
的调控。结果表明, 尖刺拟菱形藻和抑食金球藻的 AP 均为诱导酶, 藻的碱性磷酸酶活性(AP activity, APA)表达受到外部
溶解态无机磷酸盐(Dissolved inorganic phosphate, DIP)与细胞内颗粒磷含量(Particulate phosphorus, PP)的共同调控。尖刺
拟菱形藻 APA 对磷胁迫的灵敏度较高, 在 DIP 尚高(1.80 μmol⋅L–1)且 PP 充分(222.19 fmol⋅cell–1)的条件下, 尖刺拟菱形
藻就开始大量表达 APA。而抑食金球藻则是在内外磷源都即将耗尽(DIP 和细胞 PP 分别为 0.26 μmol⋅L–1 和 4.49
fmol⋅cell–1)的条件下才开始大量表达 APA。尖刺拟菱形藻的 AP 基本是结合在细胞上的, 而抑食金球藻会释放一定量
(6.1%—20.9%)的 AP 于水体中。抑食金球藻单位体积的最大 APA 约为尖刺拟菱形藻的 73 倍。尖刺拟菱形藻与抑食金
球藻依靠 AP 水解溶解态有机磷(Dissolved organic phosphorus, DOP)的能力有差异。

关键词：可溶性有机磷; 碱性磷酸酶; 尖刺拟菱形藻; 抑食金球藻
doi:10.3969/j.issn. 1008-8873.2014.01.001 中图分类号：Q175 文献标识码：A 文章编号：1008-8873(2014)01-001-06
Comparative alkaline phosphatase physiological characteristics of Pseudo-
nitzschia pungens and Aureococcus anophagefferens
QIN Xianling, OU Linjian*, LV Songhui
Research Center for Harmful Algae and Marine Biology/Key Laboratory of Eutrophication and Red Tide Prevention of Guangdong
Higher Education Institutes, Jinan University, Guangzhou 510632, China
Abstract：The batch culture experiment was used to study the differences in alkaline phosphatase (AP) physiological characteristics
between two marine microalgae, Pseudo-nitzschia pungens and Aureococcus anophagefferens, and to analyze the regulation of
extracellular phosphorus (DIP) and intracellular phosphorus (PP) to algal AP expression. The results showed that AP of both P.
pungens and A. anophagefferens was inducible. The expression of alkaline phosphatase activity (APA) was co-regulated by DIP
and PP. The response of P. pungens APA was more sensitive than A. anophagefferens. P. pungens expressed abundant APA when
DIP was still high (1.80 µmol·L–1) and PP was replete (222.19 fmol·cell–1) while A.anophagefferens APA didn’t show a significant
increase until both DIP and PP were exhausted (0.26 µmol·L–1 and 4.49 fmol·cell-1, respectively). The AP of P. pungens was almost
cell-bounded, while 6.1%-20.9% of A. anophagefferens AP released into the culture medium. The maximal APA of A.
anophagefferens was 73 times higher than P. pungens APA in the same cell volume, so the ability to hydrolyze dissolved organic
phosphorus by AP was different for P. pungens and A. anophagefferens.
Key words: dissolved organic phosphorus; alkaline phosphatase; Pseudo-nitzschia pungens; Aureococcus anophagefferens
2 生 态 科 学 33 卷
1 前言
磷是海区中浮游植物生长(如 DNA、RNA 及脂
质等), 胞内能量(ATP)和信号通路所必需的大量营
养元素[1], 同时也是海洋初级生产力和食物链的基
础元素[2]。无机态的正磷酸盐(PO43−,Pi)是浮游植物能
够直接吸收利用的唯一磷源[3]。然而, 大量的研究结
果表明, 中国的大部分海区, 包括南海大亚湾, 东
海长江口和渤海等都是磷限制海区[4−6]。
很多浮游植物种类在低 Pi浓度时可以诱导表达
碱性磷酸酶(Alkaline phosphatase, AP), 转而利用海
区的溶解态有机磷源(Dissolved organic phosphorus,
DOP)[7−8]。AP 可以将 DOP 水解成为浮游植物可以
直接利用的形式[9]。显然, 如果某一浮游植物在通过
AP 利用 DOP 上存在优势, 就可能在磷限制海区的
浮游植物群落中取得有利地位。由于 AP 活性(AP
activity, APA)对外源性可利用磷源的浓度及细胞内
的磷库很敏感, 因此 APA 可用于指示浮游植物是否
遭受磷限制[10−11]。
尖刺拟菱形藻(Pseudo-nitzschia pungens)和抑食
金球藻(Aureococcus anophagefferens)都是我国沿海
重要的赤潮生物种类, 前者在我国长江口、厦门港
及南海各港湾都发生过藻华, 并且是我国沿海常见
的硅藻种类[12]。而抑食金球藻自 2009 年开始已经连
续 4 年在我国的渤海海域爆发褐潮, 给当地带来巨
大的经济损失[13−14]。
有学者认为, 有的浮游植物种类即使在磷胁迫
的情况下也不会诱导AP, 而某些浮游植物不仅具有
AP诱导酶, 还可能存在结构酶, 种与种间AP特性差
异较大[15−16]。本文通过比较研究由磷饱和进入磷饥
饿状态后再补充Pi的情况下, 尖刺拟菱形藻和抑食
金球藻细胞APA的变化, 分析细胞内外磷源的变化
对两种藻类的AP表达的调控机制, 比较两种微藻的
AP生理学特性的差异, 评判两种微藻在竞争利用
DOP能力上的差异, 从营养生理学角度为这两种微
藻的藻华爆发机制提供科学依据。
2 材料与方法
2.1 藻种来源及培养
试验用尖刺拟菱形藻(编号 S38)和抑食金球藻
(编号 AA-1)来自暨南大学赤潮中心藻种库。
藻种采用L1培养基培养, 实验所用海水购买于
水族在线的 ViaAqua 海盐,过滤稀释的海盐并调整
其盐度为 30, 高压灭菌后使用。经检测, 其总磷含
量低于 0.5 µmol·L−1。实验前将培养基中的磷含量减
为 9 µmol·L-1 左右进行至少 2 代的驯化培养。正式
实验时, 根据碳含量相当的原则, 设计尖刺拟菱形
藻和抑食金球藻的细胞的起始密度分别为 1.29×106
cells·L−1 和 9.60×107 cells·L−1。实验中光照强度为
1.00×10−4 Einstein·m−2·s−1, 光暗比为 12 h:12 h, 培养
温度为(20±1) ℃。在正式实验之前, 提前 48 h 在处
于指数生长期的藻液中添加抗生素(青霉素 G 钠盐
和硫酸链霉素的混合液)进行抑菌处理。经过 DAPI
染色, 在油镜下观察, 证明抑菌效果明显。
2.2 试验设计
以L1培养基为基础, 在尖刺拟菱形藻和抑食金
球藻的培养体系中分别加入终浓度为 3 µmol·L−1 和
2 µmol·L−1的 Pi。每种藻设置三组平行样。每天检测
藻液中的细胞密度, 溶解性无机磷酸盐(Dissolved
inorganic phosphate, DIP)浓度, APA 及藻细胞颗粒磷
(Particulate phosphorus, PP)含量。当培养基中的 DIP
浓度不再变化或者低于检出限(0.10 µmol·L−1), 且细
胞停止生长 3 天后, 认为该藻已达到磷饥饿状态,
此时向藻液中补充终浓度为 15 µmol·L−1 的磷源, 继
续观测。
2.3 参数测定
藻细胞用酸性的Lugol’s试剂固定, 并采用浮游
植物计数框(0.1 mL)进行计数。细胞体积根据Sun等
的方法计算[17]。
DIP采用磷钼蓝显色法在分光光度计下进行检
测[18], DOP的测定仿照Solorzano和 Sharp (1980)等
的方法测定[19]。
APA的测定参考Hoppe及Pettersson等[20−21]的方
法进行, 试验中, 采用0.22 µm微孔滤膜过滤获得游
离态的APA。
3 结果
3.1 藻细胞生长变化
尖刺拟菱形藻的生长状况良好, 很快进入指数
生长期, 在第 5 天进入稳定期, 细胞数目最大可达
3.2×107 cells·L−1(图 1)。在第 7 天补充 15 µmol·L−1
1 期 覃仙玲, 等. 尖刺拟菱形藻和抑食金球藻碱性磷酸酶生理学特性的比较研究 3

图 1 尖刺拟菱形藻和抑食金球藻的细胞密度随时间的变化
Fig. 1 The variations of P. pungens and A. anophagefferens
densities
新磷源后, 尖刺拟菱形藻细胞出现二次生长, 细胞
密度可达 5.8×107 cells·L–1。抑食金球藻在 4 天后即
进入稳定期, 最大细胞密度可达到 4.82×108 cells·L–1,
在第 8 天加入新磷源后, 其细胞密度大幅度增长,
在实验的末期最高可达到 1.52×109 cells·L–1。
3.2 细胞内外磷含量的变化
尖刺拟菱形藻和抑食金球藻培养基中的DIP浓度
均随时间的延长而减少(图2A)。至第6天, 尖刺拟菱形
藻培养基中DIP浓度已低于检出限(0.10 µmol·L−1)。而
抑食金球藻培养基中的DIP则在0.22—0.26 µmol·L−1
范围内波动, 抑食金球藻停止生长, 表明水体中的

图 2 尖刺拟菱形藻和抑食金球藻的磷酸盐(A)和颗粒磷(B)
的变化
Fig. 2 The variations of PO43– (A) and cellular phosphorus
(B) of P. pungens and A. anophagefferens
DIP不能再被抑食金球藻吸收。当藻细胞处于磷饥饿
状态时, 对加入的DIP, 尖刺拟菱形藻可以进行快速
吸收, 24 h后由15.00 µmol·L−1降至5.47 µmol·L−1。而
抑食金球藻对加入DIP的吸收较慢, 相同时间内只
降至11.88 µmol·L−1。
在起始阶段, 尖刺拟菱形藻和抑食金球藻的
PP含量的最高值可分别达到238.05 fmol·cell−1 和
8.10 fmol·cell−1。随着培养时间的延长, 两种藻体内的PP
迅速下降(图2B), 最低值可分别降至85.57 pmol·cell−1
和3.41 fmol·cell−1。在补充入DIP后, 两种藻的PP急
剧上升。
3.3 碱性磷酸酶活性的变化
实验起始时, 未检测到两种藻的APA, 表明两种
藻在磷饱和条件下不表达AP。尖刺拟菱形藻的APA在
第1天出现明显增加, 由未检出增至1.26 fmol·cell–1·h–1,
此时外界DIP浓度为2.71 µmol·L–1, 细胞内的PP含
量达到最大值238.05 fmol·cell–1。第3天APA达到最
大值, 为40.5 fmol·cell–1·h–1, 单位体积APA含量为
0.08 fmol·µm–3·h–1, 第4天后有所下降, 但是还是比前
两天高。由图3A可知, 在整个实验过程中, 尖刺拟菱
形藻的游离态APA很低, 说明其AP基本上都是结合
在细胞上而不释放于水体中。抑食金球藻第5天APA
才开始明显表达, 由0.22增至15.30 fmol·cell–1·h–1,

图 3 尖刺拟菱形藻(A)和和抑食金球藻(B)游离态和总态
APA 的变化
Fig. 3 The variations of free APA and total APA of P.
pungens (A) and A. anophagefferens (B )
4 生 态 科 学 33 卷
此时外界DIP浓度为0.26 µmol·L–1, 细胞内的PP含量
为4.49 fmol·cell–1。抑食金球藻的总态APA最大值出
现在DIP消耗到最低(0.22 µmol·L–1)的第7天, 总态
APA高达39.10 fmol·cell–1·h–1, 单位体积APA表达量
为5.83 fmol·µm–3·h–1。抑食金球藻的游离态AP对总
APA有一定的贡献(6.1%—20.9%)。当往藻液中补充
DIP后, 两种藻的APA都立即受到抑制, APA与补充
磷之前相比减小, 尖刺拟菱形藻APA降低24.8%, 抑
食金球藻减低了4.8%。但两者的APA降到最低值都
需要3天时间。表明尖刺拟菱形藻和抑食金球藻的
APA对外界DIP的响应有时滞。
4 讨论
尖刺拟菱形藻及抑食金球藻均可以利用细胞内的
磷库, 但尖刺拟菱形藻在DIP浓度降至0.16 µmol·L–1时,
才开始利用细胞内磷库(第4天)。而抑食金球藻在第1
天就开始消耗PP, 此时DIP浓度为1.60 µmol·L–1。此
外, 尖刺拟菱形藻能将培养基中的DIP吸收至低于
0.10 µmol·L–1, 而抑食金球藻培养基中的DIP则最低
在0.22—0.26 µmol·L–1范围内波动, 表明两种藻在对
外部磷源上的亲和力等利用能力上有区别, 尖刺拟
菱形藻对外界磷源的亲和力高于抑食金球藻。尖刺
拟菱形藻在补充入15.00 µmol·L–1 Pi的第二天(实验
第8天), 细胞PP含量达到与初始饱和状态时一致,
细胞数目也大幅度增大。而抑食金球藻则在添加DIP
当天(第8天)细胞PP含量急剧上升达到饱和状态, 而
细胞的生长则出现在第10天, 并且由于抑食金球藻
细胞的快速分裂, 在第10天和第11天其细胞PP含量
突然下降。这表明, 在饥饿条件下, 对于补充的DIP,
尖刺拟菱形藻是同时将其消耗以进行生长和储存的,
而抑食金球藻则是先将环境中丰富的Pi储存于体内,
才开始进行分裂的。
大量研究表明浮游植物APA的表达是受外源性
Pi 的浓度调控的, 只有当外源的 DIP 浓度低于某值
时, 浮游植物的 APA 才会增强[22–24]。从本文的结果
可知 , 无论是尖刺拟菱形藻还是抑食金球藻 , 其
APA 都随着 DIP 的降低而升高, 补充磷源后 APA 受
到抑制, 这与大部分的研究结果是一致的[25–27]。由
于不同的微藻对磷胁迫的灵敏度是不一样的, 所以
它们表达 APA 时的 DIP 浓度也是有差异的。Bañeras
等综合前人研究, 认为诱导 APA 表达的 DIP 浓度范
围为 0.05—3.70 µmol·L–1[28]。我们的研究结果(表 1)
表 1 APA 开始大量表达时尖刺拟菱形藻和抑食金球藻的细
胞内外磷含量
Tab.1 The value of DIP and particulate phosphorus of P.
pungens and A. anophagefferens as APA arise
PP/(fmol·cell–1)
DIP/ (µmol·L–1) 大量表达 APA 时 最大值 最小值
尖刺拟菱形藻 1.80 222.19 238.05 85.57
抑食金球藻 0.26 4.49 8.88 3.42

与这一结论相符。除了 DIP 的调控, Gage 及 Jansson
等发现 APA 还与细胞内磷源的含量有关[29–30]。尖刺
拟菱形藻在外源 DIP 为 1.80 µmol·L–1和细胞 PP 含
量还很高的时候(222.19 fmol·cell–1)就开始表达 APA,
而抑食金球藻则在 DIP 和 PP 都将要消耗尽(DIP 浓
度和 PP含量分别为 0.26 µmol·L–1和 4.49 fmol·cell–1)
的时候才开始大量表达 APA。这表明尖刺拟菱形藻
APA 对磷源的响应较为灵敏。关于 Pi 对藻类 APA
的抑制发挥显著作用的时间, Mulholland 等认为是
<9 h [31], 而 Dyhrman及Litchman等认为是3—6天[32–33],
本实验从补充 DIP 到取样检测 APA, 中间时间大概
为 0.5—1 h, 而检测到 APA 与补充磷源之前相比已
有所下降, 尖刺拟菱形藻 APA 降低 24.8%, 抑食金
球藻减低了 4.8%, 这也表明尖刺拟菱形藻对外界磷
源的响应较为灵敏。但是两者 APA 发生显著抑制作
用是在 24 h 之后。
添加DIP 3天后 , 抑食金球藻的APA降到了
2.12 fmol·cell–1·h–1, 比实验前期的4天高。而尖刺拟
菱形藻从第9天开始APA就不再显著下降, 最低APA
为第10天4.75 fmol·cell–1·h–1, 也高于第1天开始明显
表达APA的值。这可能是由于DIP对AP的作用时间
还不足以使其完全抑制。此外, 还有另一种解释, 就
是由于长时间处于磷胁迫的条件下, 使藻类即使在
高磷浓度下也不会完全失去AP活性[34]。Young等在
研究刚毛藻附生植物集合体的APA对高浓度磷源的
响应时, 发现在100—1000 µmol·L–1的高磷浓度下培
养至21天, APA也没有完全抑制, 他们认为处于磷限
制条件下的藻细胞可能同时存在可以抑制的和作为
基本组成AP表达基因[35]。
在整个实验过程中, 尖刺拟菱形藻游离态APA
都很低, 有时甚至低于检出限, 这表明尖刺拟菱形
藻的AP是结合在细胞上的, 基本不释放到水体中。
而抑食金球藻的游离态APA对总态APA的贡献可达
6.1%—20.9%。尖刺拟菱形藻的APA在第3天达到最
1 期 覃仙玲, 等. 尖刺拟菱形藻和抑食金球藻碱性磷酸酶生理学特性的比较研究 5
大值后, 第4—7天的APA比较低, 但是还是高于第
1—2天。这可能是由于在第2—3天DIP的急剧下降
(由1.80 µmol·L–1降至0.25 µmol·L–1), 尖刺拟菱形藻
对磷胁迫的灵敏响应的结果。显然, 尖刺拟菱形藻
与抑食金球藻的AP的表达调控机制是不一样的。
5 结论
通过两种常见赤潮生物 AP 特性的比较研究,
发现尖刺拟菱形藻和抑食金球藻的 AP 都是诱导酶,
而不是结构酶, 只有当环境中的 DIP 浓度低于某一
值的时候才会诱导表达。但是两种藻的 APA 对磷胁
迫的敏感度不一样, 尖刺拟菱形藻敏感度较抑食金
球藻高, 在外界 DIP 浓度尚高(1.80 µmol·L–1)且体内
PP 含量充分的条件下, 尖刺拟菱形藻就可以大量表
达 APA。高浓度磷酸盐可以立即抑制尖刺拟菱形藻
和抑食金球藻的 APA, APA 分别降低 24.8%和 4.8%,
但是其发生显著效应需要数小时至数天的时间。从
游离态和总态 APA 来看, 尖刺拟菱形藻的 AP 基本
上不分泌到水体中而是结合在细胞上, 这与抑食金
球藻是不同的。抑食金球藻的单位体积 APA 最高值
为尖刺拟菱形藻的 73 倍, 所以在磷胁迫条件下, 尖
刺拟菱形藻与抑食金球藻依靠 AP 水解 DOP 来获得
Pi 满足其生长与繁殖的能力是有差异的。
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广东省生态学会第八届会员代表大会暨学术报告会在广州召开
2013 年 12 月 22 日, 由广东省生态学会主办, 中国科学院华南植物园承办的广东省生态学会第八届会员
代表大会暨学术会议在广州华南植物园召开, 来自全省 40 余个高等院校、科研院所、政府机构、社团组织
以及公司企业的 140 余人参加了此次大会。此次大会议程包括交流生态学发展的最新成果、修改生态学会
章程、选举并成立第八届广东省生态学会理事会。
上午的会议由广东省生态学会第七届理事会副理事长骆世明教授主持。广东省科协党组书记、常务副主
席何真到会祝贺并讲话, 中国工程院院士刘人怀教授到会祝贺并题词, 广东省林业科学院张方秋院长宣读
了由中国生态学会、广东省植物学会及广东省植物生理学会发来的对广东省生态学会第八届代表大会召开
的贺信。大会听取并审议通过了第七届理事会理事长彭少麟教授关广东省生态学会第七届理事会工作报告,
审议并通过了陈步峰研究员介绍的修改章程的报告, 听取了七届秘书长周长久关于学会 2013 年财务审计的
报告, 选举产生了新一届理事会及领导成员。华南植物园周国逸研究员当选为广东省生态学会第八届理事会
理事长, 会议还选出傅声雷研究员等 10 位副理事长, 任海研究员等 15 位常务理事, 闫俊华、温达志、李志
安研究员等 58 位理事, 叶清研究员为秘书长。
会议期间还召开了学术讲座与交流会, 中山大学的彭少麟教授、束文圣教授、华南农业大学章家恩教授
以及华南植物园周国逸研究员分别做了精彩的学术报告。
当天, 新当选的周国逸理事长主持召开了学会八届一次常务理事会, 大家对新一届理事会的工作方针
和目标以及具体工作进行了商讨。会后, 与会代表还参观游览了华南植物园。此次大会取得了圆满成功。

广东省生态学会秘书处