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The toxic effects of organophosphorus pesticides on microalgae: a review

有机磷农药对微藻的毒性作用研究概述


论文就有机磷农药对藻类生长的影响、毒性机理以及对浮游植物群落结构的影响进行综述。相对于水生甲壳类和鱼类,有机磷农药对藻类毒性较低,EC50一般高于1mg/L,对藻类生长的影响大致呈现低浓度促进、高浓度抑制的趋势,有机磷农药之间及其与其它化合物之间具有联合毒性作用。有机磷农药对藻细胞酶活性具有一定影响,而对光合作用的影响也是有机磷农药对藻类毒性效应的重要致毒机制。浮游植物对有机磷农药敏感性差异以及施药引起的浮游动物对藻类的选择性摄食,可能会导致水生态系统中浮游植物群落结构的变化。

The toxicities and toxicological mechanisms of organophosphorus pesticides to microalgae are reviewed. The effects of organophosphorus pesticides on community structure of phytoplankton are also discussed. The toxicities of organophosphorus to microalgae are relatively lower compared to those to aquatic crustaceans and fish, and the EC50 values are generally higher than 1 mg/L. The growth of microalgae is stimulated under low level of pesticides, and inhibited under high pesticide concentrations. Joint toxic effects occur when organophosphorus pesticides are coexisted with the other chemical compounds. Organophosphorus pesticides influence the enzyme activities of algal cells, and the effects on photosynthesis are also an important toxicological mechanism of organophosphorus pesticides to microalgae. The different sensitivity between phytoplankton species and selective grazer of zooplankton to microalgae after application might result in the alteration of phytoplankton community in aquatic ecosystems.


全 文 : 王朝晖,梁菊芳,林朗聪. 有机磷农药对微藻的毒性作用研究概述[J]. 生态科学, 2012, 31(6): 678-682.
WANG Zhao-hui, LIANG Ju-fang, LIN Lang-cong. The toxic effects of organophosphorus pesticides on microalgae: a review[J].
Ecological Science, 2012, 31(6): 678-682.

有机磷农药对微藻的毒性作用研究概述
王朝晖*,梁菊芳,林朗聪
暨南大学生态学系,广州 510632

【摘要】论文就有机磷农药对藻类生长的影响、毒性机理以及对浮游植物群落结构的影响进行综述。相对于水生甲壳类和鱼类,
有机磷农药对藻类毒性较低,EC50一般高于1mg/L,对藻类生长的影响大致呈现低浓度促进、高浓度抑制的趋势,有机磷农药之
间及其与其它化合物之间具有联合毒性作用。有机磷农药对藻细胞酶活性具有一定影响,而对光合作用的影响也是有机磷农药
对藻类毒性效应的重要致毒机制。浮游植物对有机磷农药敏感性差异以及施药引起的浮游动物对藻类的选择性摄食,可能会导
致水生态系统中浮游植物群落结构的变化。
关键词:有机磷农药;微藻;毒性;致毒机理;水环境
doi:10.3969/j.issn. 1008-8873.2012.06.013 中图分类号: 文献标识码:A 文章编号:1008-8873(2012)06-678-05
The toxic effects of organophosphorus pesticides on microalgae: a review
WANG Zhao-hui*, LIANG Ju-fang, LIN Lang-cong
Department of Ecology, Jinan University, Guangzhou 510632, China

Abstract: The toxicities and toxicological mechanisms of organophosphorus pesticides to microalgae are reviewed. The effects of
organophosphorus pesticides on community structure of phytoplankton are also discussed. The toxicities of organophosphorus to
microalgae are relatively lower compared to those to aquatic crustaceans and fish, and the EC50 values are generally higher than 1 mg/L.
The growth of microalgae is stimulated under low level of pesticides, and inhibited under high pesticide concentrations. Joint toxic
effects occur when organophosphorus pesticides are coexisted with the other chemical compounds. Organophosphorus pesticides
influence the enzyme activities of algal cells, and the effects on photosynthesis are also an important toxicological mechanism of
organophosphorus pesticides to microalgae. The different sensitivity between phytoplankton species and selective grazer of zooplankton
to microalgae after application might result in the alteration of phytoplankton community in aquatic ecosystems.

Key words: organophosphorus pesticides; microalgae; toxicity; toxicological mechanism; aquatic environments







收稿日期: 2012-05-01 收稿;2012-10-08 接受
基金项目:国家科技支撑计划课题(2012BAC07B05)
作者简介:王朝晖 (1968—),女,教授,主要从事海洋生态学研究.Email:twzh@jnu.edu.cn
*通讯作者:王朝晖,Email:twzh@jnu.edu.cn

第 31 卷 第 6 期 生 态 科 学 31(6): 678-682
2012 年 11 月 Ecological Science Nov. 2012


1 引言(Introduction)

有机磷农药是农林业害虫防治的重要农药类型,
有机磷农药较易分解,进人环境后残留期较短[1]。至
1990年代末,全世界约有140种有机磷化合物作为农
药,其中绝大多数为杀虫剂,我国约有30多种并已生
产用于害虫防治[2]。早期高效高毒的毒死蟀、甲拌磷
乐果、对硫磷等使用较为广泛,而后发展到乐果、马
拉硫磷和敌百虫等低毒高效品种 [3]。据2002年的统
计,我国敌百虫和氧化乐果需求量在8000吨以上,而
对硫磷、辛硫磷、乐果和杀虫单等需求量也达到
5000-8000吨[4]。有机磷农药经地表径流流入江、河、
湖泊,最终流入大海。有报道指出自1986 年以来,我
国沿海因有机磷农药污染造成鱼、虾、贝死亡事故不
断发生, 给水产养殖业造成严重的危害[5]。
藻类是水生态系统最主要的初级生产者,其生物
量和群落结构直接影响到水生态系统的平衡和稳定。
本文就有机磷农药对藻类生长的影响、毒性机理以及
对水生生物群落结构的影响进行综述,为水环境污染
防治及生态系统的稳定提供参考。

2 有机磷农药对藻类生长影响 (The effects of
organophosphorus pesticides on the growth of
microalgae)

2.1 单一有机磷农药的毒性
目前有关有机磷农药对藻类生长影响已进行了
大量的研究。相对于鱼类及水生动物,有机磷农药对
藻类的毒性较低,72 h或96 h的半效应浓度(EC50)大
于1 mg/L[6]。一般来说,低浓度有机磷农药可以作为
藻类生长的磷源,促进藻类的生长,而高浓度则抑制
藻类的生长[7]。Perona等[8]发现低浓度(<1 mg/L)的磷
胺可作为念珠藻的营养元素刺激其生长,而1 mg/L
以上则抑制其生长。 此外,不同藻类对农药的敏感
性是有差异的。相对于小球藻(蛋白核小球藻Chlorella
pyrenoidosa 和 Chlorella saccharophila) ,弯曲栅藻
(Scenedesmus arcuatus) 和 斜 生 栅 藻 (Scenedesmus
obliqnus)对哒嗪硫磷的毒性更为敏感[9],96hEC50值要
高出10-15倍。
不同有机磷农药对藻类生长的毒性大小有所差
异。辛硫磷等六种有机磷农药对小球藻生长的毒性由
大到小顺序为:辛硫磷>对硫磷>水胺硫磷>DDV>氧
化乐果>甲氨磷,其中辛硫磷48hEC50为1.25 mg/L,
为高毒农药;后四种农药的EC50值均大于10 mg/L,
为低毒农药[10] 。农药的毒性与其结构密切相关, 含
有苯环结构的有机磷农药毒性较大,脂溶性大、分子
类型复杂的较大,而辛硫磷有苯环结构, 并带有氰基,
因此毒性特别高[11]。某些有机磷农药的代谢产物也
具有毒性,其毒性甚至高于母体,如水解产物苯胺磷
砜苯酚和苯胺磷亚砜苯酚对绿球藻(Chlorococcum)的
毒性就高于苯胺磷[12]。

2.2 有机磷农药的联合毒性作用
有机磷农药与其它化合物能发生联合毒性作用,
但联合作用类型较为复杂,与其联合作用的化合物种
类、配比、作用时间等有关[13]。谢荣等[14]研究了丙
溴磷和铜对三角褐指藻(Phaeodactylum tricornutum)、
青岛大扁藻(Platymonas sp.)、盐藻(Dunaliella sp.)的联
合毒性效应,结果显示在毒性比1:1的情况下,对三种
藻72h生长均表现为拮抗作用。而汝少国[15]等对辛硫
磷、对硫磷、敌敌畏和久效磷对扁藻生长的影响进行
了联合毒性试验,发现不同有机磷农药组合,联合毒
性作用方式不同;作用时间上的差异,也会造成联合
毒性作用类型的变化。久效磷和辛硫磷的联合毒性为
协同作用,久效磷和敌敌畏的联合毒性为拮抗作用,久
效磷、敌敌畏和对硫磷在48 h的联合毒性为协同作用,
但到了72和96 h则为拮抗作用。由此可见,有机磷农
药与其他化合物联合作用方式复杂,而自然环境中污
染物众多,因此在评价有机磷农药环境危害时,除了
要考察有机磷农药本身的单独作用之外,联合毒性作
用也是不可忽视的重要因素。

3 有机磷农药对藻类的致毒机理 (Toxicological
mechanisms of organophosphorus pesticides to
microalgae)

3.1 有机磷农药对藻细胞酶活性及抗氧化能力的影

关于有机磷农药对藻类的毒性机理还没有一种
统一的说法, 其毒性机理可能与破坏藻细胞体内酶
的活性有关,同时有机磷农药的结构、化学性质及其
水解产物均影响其对酶活性的破坏。Marine[16]认为有
机磷杀虫剂对微藻的毒性主要是使藻细胞内胆碱酯
酶活性下降,细胞膜受损逐渐加剧并引起细胞蛋白外
流,从而影响微藻的生长或导致其死亡。而唐学玺[1]
等认为有机磷农药对海洋微藻的致毒机理,主要通过
6 期 王朝晖,等. 有机磷农药对微藻的毒性作用研究概述 679

降低藻细胞抗氧化系统酶的活性,使细胞内自由基过
量产生和积累,对藻细胞造成伤害。
目前普遍认为环境胁迫对藻细胞内抗氧化酶活
性具有一定影响,有机磷农药同样如此[1]。在低浓
度有机磷农药胁迫下,藻细胞能积极调动细胞内抗
氧化机制,促进超氧化物歧化酶(SOD)和过氧化氢
酶(CAT)活性,从而积极清除生物体内氧自由基,
使细胞免受伤害[17]。在低浓度的草甘膦异丙胺盐刺
激 下 (0.001 mg/L-0.01 mg/L) , 球 形 棕 囊 藻
(Phaeocystis globosa)SOD 及 CAT 活性与对照组相
比都有显着提高[18]。一些有机磷农药如久效磷、对
硫磷和辛硫磷能使藻细胞产生大量的活性氧,从而
导致藻细胞膜脂过氧化,对藻细胞形成伤害[19]。久
效磷胁迫时间的延长导致扁藻,叉鞭金藻和三角褐
指藻细胞的膜脂过氧化产物丙二醛(MDA)含量上升,
细胞膜脂质氧化程度增加[20]。同时藻细胞内 SOD
活性与脂质过氧化水平及膜透性呈显著负相关性
[21],说明 SOD活性下降,致使藻细胞对活性氧清除能
力降低,从而导致膜脂过氧化。

3.2 有机磷农药对细胞内含物及光合作用的影响
有机磷农药对藻类的生物大分子的影响,也呈
现低浓度促进、高浓度抑制的趋势。低浓度久效磷
(小于 0.4 mg/L),可以使扁藻细胞蛋白质、DNA
和 RNA 含量上升明显。随着久效磷浓度增加,扁
藻细胞生物大分子物质(蛋白质、DNA 和 RNA)
含量下降, 同时生长也受到了抑制[22]。由此说明,
藻细胞生物大分子含量高低与其生长状况密切相
关。球等鞭金藻(Isocrysis galbana ) 细胞内脂类、碳
水化合物和蛋白质也随甲胺磷浓度的增加也呈逐渐
降低的趋势[23] 。
有机磷农药对藻细胞的光合色素、光合作用电子
传递以及光合效率有一定影响,对光合作用的影响也
是有机磷农药对藻类毒性效应的重要致毒机制。
Perona[24]等也发现在低浓度乐果(100 mg/L)暴露下,
鱼腥藻(Anabaena sp.)的叶绿素a、藻胆蛋白稍有增加,
而更高浓度的乐果(200和300 mg/L),鱼腥藻的叶绿素
a和藻胆蛋白含量则降低。同样,Chen等[25]的研究结
果也显示乐果能够显著抑制念珠藻细胞叶绿素a的合
成,使其光合作用效率降低,并且增加细胞暗反应呼
吸率。此外,有机磷农药对藻细胞的碳固定效率及电
子传递效应也具有一定影响。毒虫畏和乐果能明显减
少集胞藻(Synechocystis sp.)细胞的有机碳含量[26] ;
在毒虫畏作用下,细胞非代谢糖和氨基酸类化合物水
平降低更为明显;高浓度久效磷使鲍氏织线藻
(Plectonema boryanum)的光合电子传输活性和碳固
定降低[27]。

4 有机磷农药对浮游植物群落结构的影响 (The
effects of organophosphorus pesticides on
phytoplankton community structure)

环境中不同水生生物对不同农药的敏感性是不
一样的,导致敏感种逐渐消失,抗性种逐渐占据优
势,多样性指数逐渐下降,进而影响水生态系统的
群落结构和功能。同一种农药对不同的藻影响是不
一样的,在 300 mg/L 下的敌百虫暴露 4 d,拟蹄形
藻(Pseudokirchneriella subcapitata)生长明显受到抑
制,而普通小球藻没有出现明显效果[28]。苯胺磷对
Scenedesmus subspicatus的EC50为 10 mg/L左右[29],
而对绿球藻和拟蹄形藻的EC50值分别达73.26 mg/L
和 38.49 mg /L[12]。另外,螺旋藻对广泛使用的灭
草剂草甘膦有一定的降解作用,在草甘膦浓度高达
20 mmol/L 都没有出现抑制生长的情况[30]。因此,
在自然生态系统中,由于不同浮游植物对农药的敏
感性不同,而导致选择性促进或抑制效应,从而造
成影响浮游植物群落结构的变化。这种现象在其他
农药如除虫菊酯农药也出现,由于不同赤潮藻类中
肋骨条藻、锥状斯氏藻、海洋卡盾藻对氯氰菊酯的
敏感性不同,可以会使海洋浮游植物群落结构从有
益的硅藻型向有毒有害的鞭毛藻转变[31]。
浮游动物是浮游植物的摄食者,而浮游动物对
有机磷农药的敏感性一般是远远高于浮游植物。浮
游动物对有机磷农药的 EC50 值一般为 0.001-1
mg/L[32],比浮游植物要高 2-6 个数量级。因此,在
自然环境中,有机磷农药对浮游植物群落结构的影
响主要是通过对浮游动物群落结构的影响及其选择
性摄食,杀螟硫磷对大型溞的毒性比微绿球藻和轮
虫要高 6个数量级[32],有机磷农药对溞类的高毒性,
致使其食物(主要是小型浮游植物)缺乏捕食压力,
从而导致了小型浮游植物的数量增加[33]。因此,在
自然环境中,有机磷农药对浮游动物群落结构的影
响更为明显,从而导致浮游动物对浮游植物的选择
性摄食而影响浮游植物群落结构。此外,低浓度的
有机磷农药为浮游植物生长提供了磷源[9],而在富
营养化淡水水体,有毒有害蓝藻的生长很大程度受
到磷限制[34],加之富营养化所引起的浮游植物群落
结构小型化,因此,富营养化和有机磷农药耦合在
680 生 态 科 学 Ecological Science 31 卷

一定程度上能促进小型浮游植物特别是有害蓝藻水
华的可能性。

5 研究与展望(Research and perspectives)

随着有机磷农药的广泛使用,有机磷农药的种类
也越来越多,致使多种农药同时进入水环境。目前大
多数相关研究都是单一农药对微藻的致毒效应,而在
污染水体中存在多种化合物,微藻受到的影响应是多
种农药和化合物联合作用的结果。单一农药的毒性实
验结果并不能客观的反映出多种农药共存对水生生
物的危害程度。因此,有机磷农药的联合毒性效应研
究势在必行。
有机磷农药对微藻的毒性较低,在环境残留量的
水平下,对藻类生长一般不产生抑制作用,而相反具
有一定促进作用。而目前大部分研究均在实验室条件
下,研究高浓度有机磷农药对藻类生长的毒性效应及
毒性机制,而对低浓度刺激作用关注较少。同时,浮
游动物对有机磷农药的敏感性远远高于浮游植物。因
此,评价有机磷农药对水环境的影响,要更多考量低
浓度有机磷农药的毒性效应,同时需要模拟自然环境
状况如进行包括浮游植物、浮游动物在内的多种生物
暴露的微宇宙、中宇宙甚至大宇宙实验以及围隔实
验,以全面评价有机磷农药对水环境的影响。

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