全 文 ：·综述与专论· 2013年第7期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
磷作为植物生长发育所必需的大量元素之一，
几乎参与了植物所有的生命活动过程。土壤中的磷
大多数以无效态的形式存在，而能被植物吸收利用
的有效态的磷含量通常在 1 μmol/L 左右，远不能满
足植物获取充足磷营养的需求，土壤有效供磷不足
已经成为我国乃至全世界农业生产中限制谷物产量
的主要因素之一。据统计，全世界 130 亿 hm2 的耕
地中，缺磷耕地占 43%［1］，我国耕地中约有 2/3 的
土壤缺磷［2］。另外，由于磷肥是不可再生资源，据
估计全世界磷矿储藏量在未来的几十年将被耗尽［3］，
而且，大量施用磷肥，将消耗大量资源，增加农业
收稿日期 ：2013-01-04
基金项目 ： 国家自然科学基金项目（31200914），中国博士后科学基金项目（2012M520600），中国博士后研究经费（112117），山西省青年
科学基金项目（2012021023-4）
作者简介 ：邢国芳，女，博士，副教授，研究方向 ：功能基因组及抗逆胁迫 ；E-mail ：xingguofang9596@sina.com
通讯作者 ：郭平毅，男，博士，教授，博士生导师，研究方向 ：植物生理、生态学 ；E-mail ：pyguo@sxau.edu.cn
植物响应低磷胁迫的功能基因组研究进展
邢国芳  郭平毅
（山西农业大学农学院，太谷 030801）
摘 要 ： 磷对植物的生长发育起着重要的作用，但土壤有效磷含量不足已成为世界范围内制约作物产量和品质提高的重要
因素。植物在遭受低磷胁迫时，体内会形成适应性机制，因此解析调控植物对低磷胁迫适应性的分子机制也成为科学领域的一大
热点。从功能基因组的角度，包括磷胁迫诱导的差异基因表达谱、差异基因的功能类别、基因调控网络、非编码 RNA 以及植物激
素参与的植物耐低磷调控机制等方面综述了近年来植物响应低磷胁迫的分子机制。
关键词 ： 磷胁迫 功能基因组 差异表达谱 调控网络 非编码 RNA
Functional Genomics Approaches for the Study of Low Phosphate
Responses in Higher Plants
Xing Guofang Guo Pingyi
（College of Agronomy，Shanxi Agricultural University，Taigu 030801）
Abstract:  Phosphorus（Pi）plays an important role in higher plants on the growth and development, and Pi availability is frequently a
limiting factor for crop quality and productivity due to the deficiency of soluble inorganic Pi in many soils worldwide. A number of morphological,
physiological, biochemical and molecular responses have evolved in plants that allow them to grow and prosper in the presence of low levels of
available. This review examine and compares several recent advanced studies related to the functional genomics aspects of plant responses to
Pi stress, such as the gene expression profiles of phosphorus stress induced, the differences in gene function categories, the complex network of
regulatory genes, the non coding RNAs and plant hormone involved in the regulation mechanism of plant tolerance to low phosphorus were also
highlighted and assessed.
Key words:  Phosphate stress Functional genomics Differential expression profiling Gene network controlling Non coding RNA
生产成本，与此同时还将带来环境污染。因此，在
世界范围内，缺磷已经成为限制作物生长和影响作
物产量的主要非生物胁迫之一［4］。
基因组学（genomics）是 20 世纪 90 年代以来
兴起的一门新兴学科，是指对生物的所有基因进行
基因组作图，核苷酸序列分析，基因定位和基因功
能分析的一门科学［5］。功能基因组学（functional
genomics）又称后基因组学（postgenomics），是在基
因组学的基础上通过新的技术和手段（如差减杂交
技术、cDNA 芯片、高通量测序和蛋白质双向电泳
技术等）全面系统地解析基因的功能，其研究的主
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2013年第7期2
要内容包括基因功能的发现、基因组的表达及时空调
控及蛋白质组［6］。
应用功能基因组学技术阐明植物对低磷胁迫响
应的分子机制，已成为科学领域的一大热点，近期
很多科研机构开展了植物耐低磷胁迫应答相关的功
能基因组学研究，这无疑能促进人们对于植物耐低
磷胁迫机制的系统认识，也更有助于作物耐低磷胁
迫的分子育种。
1 植物适应低磷胁迫的形态变化
当外界的磷浓度低于一定水平时，植物就会
适时地作出一些反应，这种适应性变化能够提高植
物的磷吸收并加强体内磷的代谢能力，从而提高磷
的利用效率。例如，植物在缺磷条件下，主根的生
长受到抑制，而侧根的数量和长度增加，从而扩大
了根系对土壤磷的吸收面积，提高其对磷的吸收效
率，进而提高植物对磷胁迫的适应能力［7］。缺磷可
以促进根毛的形成，使根毛的长度和密度增加，以
促进根系对磷的吸收［8］，相关报道表明植物需磷量
的 60% 是由根毛吸收的［9］。缺磷还可导致植物根
系构型发生改变，使基部根的向地性反应减弱，根
系分布变浅，根系生长角度变小，从而增大了在土
壤有效磷含量较高区域的根系分布密度，进而提高
了根系对磷的吸收效率［10］。另外，缺磷还能影响植
物光合作用和碳水化合物的分配，导致在低磷条件
下，植物的根冠比增加［11，12］，对磷利用率高效的物
种（如小麦、燕麦）的根冠比普遍大于磷低效的物
种（如洋葱、番茄和大豆），即使同一物种在低磷条
件下，根系的生长量也会较正常磷水平条件下明显
增加［13］。最后，在缺磷条件下植物的地上部分也表
现出明显的症状，如植株矮小，生物量降低，叶片
颜色变紫，花青素积累，抗性减弱，植物的营养周
期变短，提前开花完成生活史等［14］。此外，一些植
物如豆科植物白羽扇豆在遇到低磷胁迫时，可以形
成排根（又称簇生根），来提高植物根系与土壤的接
触面积，从而提高根系对磷的吸收能力［15，16］。
2 低磷胁迫前后基因的差异表达谱
植物体对低磷响应的一系列适应性变化过程
是某些基因时空表达的结果。因此，许多研究者构
建磷胁迫诱导的表达谱，对磷胁迫诱导的基因进行
高通量的深入分析和功能研究，相继在拟南芥、水
稻、玉米和大豆等作物中发现低磷胁迫后大量的基
因差异表达，而且差异基因几乎涉及到生理生化的
所有途经［17-20］。Wu 等［21］ 和 Misson 等［22］ 分别采
用 Microarray 和 Affymetrix 芯片技术在拟南芥中发现：
磷胁迫前后有相当一部分基因的表达发生了改变，
且存在时空表达差异性，差异基因几乎涉及到拟南
芥所有的代谢途径。Wasaki 等［23］ 采用 cDNAarray
的方法对水稻磷胁迫不同时期的表达谱分析发现 ：
磷胁迫后糖酵解途经、碳代谢途径、脂代谢途经、
硫脂的合成和代谢，以及细胞壁的组分，金属离子
的代谢的相关基因的表达均发生了变化。Morcuende
等［17］结合拟南芥 Affymetrix 芯片和 qRT-PCR 表达
分析以及部分代谢关键酶活性的测定发现，1 000
个以上的基因受到磷水平变化的调节。该研究还表
明转录水平的变化并不必然导致蛋白或酶学水平的
改变。综合转录组的研究结果，根据低磷胁迫响应
基因的表达模式，可以将它们分成两类 ：一类是早
期快速响应基因，研究发现在拟南芥中，低磷胁迫
24-72 d 后，磷浓度发生变化，但植株的生物量未受
到影响，所以这段时间内诱导表达的基因称为早期
响应基因。这些基因多数不是低磷胁迫的特异响应
基因，且在其启动子区，PHO 和 TATA-box 元件出
现的频率较高［14］；另一类是低磷胁迫晚期响应基因，
其中大部分是随着低磷胁迫的加剧而诱导表达的，
是与低磷胁迫下植物形态、生理和代谢反应相关的
基因［14］。近年来蛋白质组学的发展也为磷胁迫研究
提供了新的手段。张举仁教授实验室采用 2-D 技术
结合质谱鉴定了玉米缺磷胁迫 17 d 后蛋白水平的变
化发现，差异蛋白涉及碳代谢、激素合成，细胞周
期和信号转导等途径，并进一步通过突变体分析发
现，在低磷条件下，根系中有 13.6% 的蛋白存在质
和量的显著差异［24，25］。冯万军等［26］采用蛋白质双
向电泳在小麦中检测到 1 144 个蛋白点，有 87 个在
磷胁迫前后发生了表达变化，其中 39 个通过质谱技
术鉴定涉及到代谢、转录调控等功能类别。这些结
果也进一步印证了转录水平的研究结果。
3 磷胁迫前后差异表达基因的功能类别
综合前人在转录和蛋白质组上的研究结果发
2013年第7期 3邢国芳等 ：植物响应低磷胁迫的功能基因组研究进展
现，磷胁迫相关的基因涉及到各个功能类别，包括
代谢、发育过程、转录和翻译、胁迫响应等多个分
子生物学途径，其中代谢相关基因为最多。例如，
Hernández 等［20］对菜豆在缺磷和富磷条件下进行功
能基因组学研究发现，有 126 个基因差异表达，其
中上调表达的基因有 78 个，编码产物分别参与次生
代谢途径 / 胁迫与防御反应（23%）、磷循环、碳代
谢、氮代谢、酯类代谢和氨基酸 / 蛋白质合成和降
解（24%）、膜蛋白 / 胞内和胞间运输（13%）和细
胞结构 / 细胞周期 / 发育（8%），功能未知的基因占
9%。缺磷的根中下调表达的基因有 48 个，最大的
一类基因（11 个，23%）参与氨基酸和蛋白质代谢，
参与 C/N 代谢途径的有 5 个基因（10%），属于转运 / 膜
蛋白类和细胞结构 / 细胞周期 / 发育蛋白类的基因分
别有 9 个（19%）和 7 个（15%），参与调控 / 信号
转导和次生代谢 / 防御途径的基因分别占 8% 和 6%。
在过去的 10 年间，一些对低磷胁迫响应基因相继被
分离鉴定。例如，Wasaki 等［23］在白羽扇豆中发现，
酸性磷酸酶（ACP）基因在低磷胁迫下的排根中表达，
其活性增强有利于土壤中有机磷的分解。分离出了
负责植物体中磷的吸收和转运的磷转运子，其主
要包括 Pht1、Pht2 Pht3、Pho1 和 Pho2 五大家族成
员［27，28］、各种低磷胁迫反应的调控基因 - 转录因子
基因如 MYB 类转录因子 PHR1，PHR2，受低磷诱导
表达的 WRKY 类转录因子 WRKY75，锌指类转录因
子 ZAT6 和 BHLH 类转录因子 BHLH32［29-33］，以及与
磷吸收利用有关的核酸酶（RNases）基因等［34］。这
些基因通过复杂的调控网络参与植物对低磷的应答。
4 植物响应低磷胁迫的基因表达网络
植物通过体内的信号感受器获得土壤有效磷缺
乏的低磷胁迫信号，通过复杂的信号转导，启动体
内与磷胁迫相关的基因表达，通过调控植物体内的
生理生化过程，最终表现出一系列与低磷胁迫有关
的形态特征，如地下部根系的变化-主根变短，侧根、
根毛的数目和密度增加，根冠比增加以及地上部的
变化-花青素的积累增加等。Schachtman 等［35］总结
了目前已经鉴定的与低磷反应相关的基因，包括激
素受体、转录因子、磷转运蛋白及小 RNA 等（图 1）。
这些基因的产物有的参与了低磷反应信号转导过程，
如细胞分裂素受体 CRE1 磷浓度变化的指示剂 ；转
录因子 PHR1 是目前发现的低磷反应的关键调控因
子［36］；编码 z2 型磷脂酶 D 的基因（PLDz2）既参
与低磷条件下植物根系的形态发生，又参与植物体
中脂类成分的转换 ；泛素连接酶 PHO2、小 RNA 基
因 miR399 以及磷转运蛋白基因等是低磷反应调控
网络中的下游基因，它们共同维持低磷条件下植物
体磷稳态 ；SIZ1 是一个植物小泛素样修饰子（small
ubiquitin-like modifier，SUMO），即一个 E3 连接酶，
是控制低磷反应的关键因子，低磷胁迫时可以促使
PHR1 蛋白发生 SUMO 化，从而激活一系列低磷反应，
并且负调控一些低磷响应的下游基因如 PSI、At4 等
的表达［37］。目前认为以转录因子 PHR1 为中心，包
括小 RNA 及蛋白泛素化途径，是迄今为止首次发现
的磷胁迫信号的转录后调控途径［38］。
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miR399
Pho2UBC
SIZ1
CRE1
AHK3
PHR1
ROS
PDR2
PLDζ 1/2
PHF PSI
基因
CRE1㺘䗮䱽վ
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图 1 植物体在正常及缺磷条件下的调控网络系统［35］
5 非编码 RNA 参与的植物耐低磷胁迫途径
目前关于非编码 RNA 与植物耐低磷胁迫的研究
报道较少，且主要集中于模式植物拟南芥。
5.1 小分子非编码RNA参与的低磷胁迫信号机制
Bari 等［39］报道，miR399 作为一种长距离信号
调节植株体内的磷稳态，并通过系统分析 PHO2、
miR399 和 PHR1 基因在磷胁迫诱导后的表达模式，
提出了它们之间的上下游调控网络（图 2）。推测
miR399 的靶基因是 PHO2（AtUBC24），其编码泛素
化蛋白降解途径中的泛素连接酶 E2［38-40］。miR399
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2013年第7期4
由核基因编码，成熟的 miRNA399 进入细胞质后与
PHO2 mRNA 3 端非编码区的互补序列结合，诱发
靶 mRNA 降解或抑制蛋白质翻译。磷饥饿时诱导
miRNA399 表达，同时 E2 连接酶基因 UBC24 的表
达受到抑制，而供磷恢复后 miR399 的表达水平则
快速下降，使得 UBC24 的表达抑制被解除，这样
就提供了一个机制，即供磷水平在转录水平上调节
miR399 的表达丰度，进而调控植物体内与磷分配相
关基因的表达，从而维持植物体内的磷稳态。Pant
等［41］通过微嫁接试验，进一步证实 miR399 是通过
韧皮部从地上部茎转运到地下部根系，作为一种长
距离信号调节植物体磷稳态。我们在玉米中研究发
现小分析非编码 RNA miR399 以及 miR447 在磷胁迫
后迅速发生差异表达，表明其参与玉米对低磷胁迫
的响应（结果未发表）。
5.2 长链非编码RNA（lncRNA）与植物耐低磷胁
迫的关系
有资料显示，lncRNA TPSI1/Mt4 基因家族成员
参与了拟南芥植株体内磷的分配和磷稳态调控［42］。
在磷饥饿条件下，家族成员 At4 在维管组织中被诱
导表达，在低磷条件下，at4 根吸收磷的速度下降而
向地上部的转运速率增加，结果导致根中无机磷含
量降低。该家族的另一成员 AtIPS1，受磷饥饿诱导
表达，且在野生型中表现为组成型表达 ；而在富磷
环境下的 pho1 突变体内，AtIPS1 的表达则仅限于根
的内皮层中。表明其控制植株体内磷分配的系统信
号是以负调控的方式发挥作用［42］。
随着基因芯片及高通量测序技术的发展，一些
新的低磷胁迫相关的非编码 RNA 的发现，为这一
领域的研究提供了更详实的证据［43］。miR399 包括
多个家族成员，在玉米和水稻中分别有 10 和 11 个。
miR399 及其靶基因 PHO2/UBC24 在单子叶和双子叶
植物之间相当保守［44］。
6 植物激素参与低磷胁迫信号的传导
目前认为植物激素细胞分裂素（CTK）参与了
植物对体内磷营养信号通路的感应［45］，在低磷条件
下植物体内 CTK 含量显著降低，外源施加 CTK 可
以抑制低磷响应基因 IPS1、At4 等基因的表达［46］。
生长素也可能在植物根系响应低磷反应中起重要作
Low Pi
miR
399
PHO2
Pi
Subset of
PSI Genes
including
Pht1;8, Pht1;9
P Deprivation
SIZ1
?
PHR1
miR399
PHO2
Transcript
PHO2UBC
Target Proteins
Subset of PSI Genes
including Pht1;8 Pht1;9 PSI Genes
图 2 miRNA399 介导的磷胁迫信号转导途径［38］
用，据报道低磷胁迫增加拟南芥根系对生长素的敏
感性，并且外源生长素处理可以使高磷植株表现出
低磷条件下的形态特征［47］。徐中平［48］发现，低磷
使得玉米植株根系的构型发生了改变，这与生长素
和玉米素在根部的水平和分布以及两种激素浓度比
例的变化有关。Borch 等［49］发现，在低磷胁迫条件下，
菜豆根系中乙烯含量增加且表型发生变化，乙烯还
参与低磷胁迫条件下拟南芥主根的伸长和根毛的形
成［50］。此外，ABA 和赤霉素等植物激素、糖信号和
包括 JA 在内的生物逆境调节途径可能也参与了磷胁
迫基因的调节。
7 展望
植物在低磷胁迫条件下，体内的新陈代谢、生
理生化反应发生改变，进而导致根系以及地上部发
生变化，这些适应性改变有利于提高植物对土壤中
磷的吸收利用效率，降低植物对低磷胁迫所造成的
伤害。近年来，一些与磷吸收和利用以及低磷胁迫
下根系发育相关的突变体被筛选出来，低磷胁迫导
致根系发育异常的分子机制研究取得了很大进展。
研究发现相关蛋白、激素、转录因子基因通过复杂
的代谢网络调控低磷胁迫下植物的生长发育，但这
2013年第7期 5邢国芳等 ：植物响应低磷胁迫的功能基因组研究进展
一复杂的基因调控网络目前尚未解析，采用转录组
测序以及功能基因组研究技术，将有助于深入解析
相关基因的功能及其参与的代谢网络的调控机制。
另外，由于目前对于低磷胁迫分子机制的研究多集
中于模式植物拟南芥中，在相关作物中的研究相对
较少，相信借助于拟南芥的研究成果，解析植物耐
低磷的分子机制，克隆重要候选基因，对于培育磷
高效的作物新品种将具有深远的意义。
参 考 文 献
［1］ Li JY, Liu XD, Zhou W. Study on the new technology of crop
breeding on available utilizing phosphate in soils［J］. Sciences in
China（Ser B）, 1995, 25 ：41-48.
［2］ 沈善敏 . 中国土壤肥力［M］. 北京 ：中国农业出版社 , 1998 ：
212-273.
［3］ Raghothama KG. Phosphate acquisition［J］. Plant Mol Biol, 1999,
50 ：665-693.
［4］ Sanchez PA, Salinas JG. Low input technology for managing oxisols
and ultisols in tropical［J］. America Adv Agron, 1981, 34 ：279-
406
［5］ 李伟 , 印莉萍 . 基因组学相关概念及其研究进展［J］. 生物学
通报 , 2000, 35（11）：1-3.
［6］ 解涛 , 梁卫平 , 丁达夫 . 后基因组时代的基因组功能注释［J］.
生物化学与生物物理进展 , 2000, 27（2）：166-170.
［7］ Sánchez-Calderón L, López-Bucio J, Chacón-López A, et al. Charac-
terization of low phosphorus insen-sitive mutants reveals a crosstalk
between low phosphorus-induced determinate root development and
the activation of genes involved in the adaptation of Arabidopsis to
phosphorus deficiency［J］. Plant Physiol, 2006, 140 ：879-889.
［8］ Bates TR, Lynch JP. Root hairs confer a competitive advantage under
low phosphorus availability［J］. Plant Soil, 2001, 236 ：243-250.
［9］ 邢国芳 . 植物根系发育及其激素调控机理［M］. 北京 ：中国
农业科学技术出版社 , 2012 ：84-92.
［10］ 严小龙 , 廖红 , 戈振扬 , 等 . 植物根构型特性与磷吸收效率［J］.
植物学通报 , 2000, 171（6）：511-519.
［11］ Osmont KS, Sibout R, Hardtke CS. Hidden branches ：developm-
ents in root system architecture［J］. Ann Rev Plant Biol, 2007,
58 ：93-113.
［12］ Desnos T. Root branching responses to phosphate and nitrate［J］.
Curr Opin Plant Biol, 2008, 11 ：82-87.
［13］ Chapin FS. The mineral nutrition of wild plants［J］. Ann Rev
Ecol Syst, 1980, 11 ：233-260.
［14］ Hammond JP, Bennett MJ, Bowen HC. Changes in gene expression
in Arabidopsis shoots during phosphate starvation and the potential
for developing［J］. Plant Physiology, 2003, 132 ：578-596.
［15］ Keerthisinghe G, Hocking PJ, Ryan PR, et al. Effect of phosphorus
supply on the formation and function of proteoid roots of white lupin
（Lupinus albus L.）［J］. Plant Cell Environ, 1998, 21 ：467-478.
［16］ Neumann G, Massonneau A, Martinoia E, et al. Physiological adap-
tation to phosphorus deficiency during proteoid root development in
white lupin［J］. Planta, 1999, 208 ：373-382.
［17］ Morcuende R, Bari RP, Gibon Y, et al. Genome-wide reprogramming
of metabolism and regulatory networks of Arabidopsis in response
to phosphorus［J］. Plant Cell and Environt, 2007, 30（1）：85-112.
［18］ Wasaki J, Shinano T, Onishi K, et al. Transcriptomic analysis
indicates putative metabolic changes caused by manipulation of
phosphorus availability in rice leaves［J］. Jour of Expe Bota,
2006, 57（9）：2049-2059.
［19］ Calderon-Vazquez C, Ibarra-Laclette E, Caballero-Perez J, et al.
Transcript profiling of Zea mays roots reveals gene responses to
phosphate deficiency at the plant-and species-specific levels［J］.
J Exp Bot, 2008, 59 ：2479-2497.
［20］ Hernández G, Ramírez M, Valdés-López O, et al. Phosphorus stress
in common bean ：root transcript and metabolic responses［J］.
Plant Physiol, 2007, 144 ：752-767.
［21］ Wu P, Ma LG, Hou XL. Phosphate starvation triggers distinct
alterations of genome expression in Arabidopsis roots and
leaves［J］. Plant Physiology, 2003, 132 ：260-1271.
［22］ Misson J, Raghothama KG, Jain A. A genome-wide transcriptional
analysis using Arabidopsis thaliana Affymetix gene chips determined
plantresponses to phosphate deprivation［J］. Proc Natl Acad Sci,
2005, 102（33）：11934-11939.
［23］ Wasaki J, Yamamura T, Shinano T, et al. Secreted acid phosphatase
is expressed in cluster roots of lupin in response to phosphorus
deficiency［J］. Plant & Soil, 2003, 248 ：129-136.
［24］ Li KP, Xu ZP, Zhang KW, et al. Efficient production and
characterization for maize inbred lines with low-phosphorus
tolerance［J］. Plant Sci, 2007, 172 ：255-264.
［25］ Li KP, Xu CZ, Li ZX, et al. Comparative proteome analyses of
phosphorus responses in maize（Zea mays L.）roots of wild-type
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2013年第7期6
and low-P-tolerant mutant reveal root characteristics associated
with phosphorus efficiency［J］. Plant J, 2008, 55 ：927-939.
［26］ 冯万军 , 李振兴 , 郭宝健 , 等 . 小麦磷饥饿前后根系蛋白质组
差异表达蛋白谱建立及差异表达蛋白的鉴定［J］. 作物学报 ,
2012, 38（5）：780-790.
［27］ Uta P, Scott K, Christophe R, et al. Rice phosphate transporters
include an evolutionarily divergent gene specifically activated in
arbuscular mycorrhizal symbiosis［J］. Proc Natl Acad Sci USA,
2002, 99 ：13324-13329.
［28］ Li ZX, Gao Q, Liu YZ, et al. Overexpression of transcription factor
ZmPTF1 improves low phosphate tolerance of maize by regulating
carbon metabolism and root growth［J］. Planta, 2011, 233 ：
1129-1143.
［29］ Thibaud MC, Arrighi JF, Bayle V, et al. Dissection of local and
systemic transcriptional responses to phosphate starvation in
Arabidopsis［J］. Plant J, 2010, 64 ：775-789.
［30］ Wu P, Wang X. Role of OsPHR2 on phosphorus homeostasis and
root hairs development in rice（Oryza sativa L.）［J］. Plant Signal
Behav, 2008, 3 ：674-675.
［31］ Devaiah BN, Karthikeyan AS, Raghothama KG. WRKY75 transcr-
iption factor is a modulator of phosphate acquisition and root develo-
pment in Arabidopsis［J］. Plant Physiol, 2007, 143 ：1789-1801.
［32］ Devaiah BN, Nagarajan VK, Raghothama KG. Phosphate homeost-
asis and root development in Arabidopsis are synchronized by the
zinc finger transcription factor ZAT6［J］. Plant Physol, 2007,
145 ：147-159.
［33］ Chen ZH, Nimmo GA, Jenkins GI, et al. BHLH32 modulates
several biochemical and morphological processes that respond to Pi
starvation in Arabidopsis［J］. Biochem J, 2007, 405 ：191-198.
［34］ Bariola PA, Howard CJ, Taylor CB, et al. The Arabidopsis ribonuc-
lease gene RNS1 is tightly controlled in response to phosphate limi-
tation［J］. Plant J, 1994, 6 ：673-685.
［35］ Schachtman DP, Shin R. Nutrient sensing and signaling ：
NPKS［J］. Annual Review of Plant Biology, 2007, 58 ：47-69.
［36］ Zhou J, Jiao FC, Wu ZC, et al. OsPHR2 is involved in phosphate-
starvation signaling and excessive phosphate accumulation in shoots
of plants［J］. Plant Physiol, 2008, 146（4）：1673-1686.
［37］ Miura K, Rus A, Sharkhuu A, et al. The Arabidopsis SUMO E3
ligase SIZ1 controls phosphate deficiency responses［J］. Proc
Natl Acad Sci USA, 2005, 102 ：7760-7764.
［38］ Aung K, Lin SI, Wu CC, et al. Pho2, a phospha over accumulator,
is caused by a nonsense mutation in a microRNA399 target
gene［J］. Plant Physiol, 2006, 141 ：1000-1011.
［39］ Bari R, Pant BD, Stitt M, et al. PHO2, microRNA399, and PHR1
define a phosphate-signaling pathway in plants［J］. Plant Physiol,
2006, 141 ：988-999.
［40］ Chiou TJ, Aung K, Lin SI, et al. Regulation of phosphate homeostasis
by microRNA in Arabidopsis［J］. Plant Cell, 2006, 18 ：412-421.
［41］ Pant BD, Buhtz A, Kehr J, et al. MicroRNA399 is a long-distance
signal for the regulation of plant phosphate homeostasis［J］. Plant
J, 2008, 53 ：731-738.
［42］ Shin H, Shin HS, Chen R, et al. Loss of At4 function impacts
phosphate distribution between the roots and the shoots during
phosphate starvation［J］. Plant J, 2006, 45（5）：712-726.
［43］ Pant BD, Musialak-lange M, Nuc P, et al. Identification of nutrient-
responsive Arabidopsis and rapeseed microRNAs by comprehensive
real-time polymerase chain reaction profiling and small RNA
sequencing［J］. Plant Physiol, 2009, 150 ：1541-1555.
［44］ Hu B, Zhu CG, Li F, et al. LEAF TIP NECROSIS 1 plays a pivotal
role in the regulation of multiple phosphate starvation responses in
rice［J］. Plant Physiol, 2011, 156（3）：1101-1115.
［45］ Martin AC, del Pozo JC, lglesias J. Influnce of cytokinins on
the expression of phosphate starvation responsive genes in
Arabidopsis［J］. Plant J, 2000, 24（5）：559-567.
［46］ Wang XM, Yi KK, Tao Y, et al. Cytokinin represses phosphate-
starvation response through increasing of intracellular phosphate
level［J］. Plant Cell and Environment, 2006, 29 ：1924-1935.
［47］ López-Bucio J, Hernandez-Abreu E, Sunchez-Calderon L, et al.
Phosphate availability alters architecture and causes changes in
hormone sensitivity in the Arabidopsis root system［J］. Plant
Physiology, 2002, 129 ：244-256.
［48］ 徐中平 . 低磷胁迫对玉米磷吸收、转运及 IAA 和 CTK 水平与
分布的影响［D］. 济南 ：山东大学 , 2008 ：69-86.
［49］ Borch K, Bouma TJ, Lynch JP, et al. Ethylene ：a regulator of root
architectural responses to soil phosphorus availability［J］. Plant
Cell and Environment, 1999, 22 ：425-431.
［50］ Ma Z, Baskin TI, Brown KM, et al. Regulation of root elongation
under phosphorus stress involves changes in ethylene responsiven-
ess［J］. Plant Physiology, 2003, 131 ：1381-1390.
（责任编辑 狄艳红）