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生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN 2014年第8期
生命起源于海洋，海洋生物种类繁多，按生
物学统计高达 30 多门 50 余万种，生物总量占地球
收稿日期 ： 2013-12-18
基金项目 ：国家自然科学基金项目（31272087），国家“863”计划资助项目（2012AA092104），广东省自然科学基金项目（S2013010014557），
广州市科技计划项目（2013J4100067）
作者简介 ：杨小岚，女，硕士研究生，研究方向 ：海洋微生物活性代谢产物 ；E-mail ：1617694366@qq.com
通讯作者 ：章卫民，男，博士，研究员，研究方向 ：药用微生物资源及其活性物质 ；E-mail ：wmzhang58@qq.com
23 株海洋真菌的分子鉴定及其抗植物病原真菌和
细胞毒活性研究
杨小岚1，2，3  陈玉婵2  李浩华2  章卫民2
（1. 中国科学院南海海洋研究所，广州 510301 ；2. 广东省微生物研究所 省部共建华南应用微生物国家重点实验室 广东省菌种保藏与应用
重点实验室 广东省微生物应用新技术公共实验室，广州 510070 ；3. 中国科学院大学，北京 100049）
摘 要 ： 从南海沉积物中分离得到 23 株海洋真菌，通过 ITS 测序进行鉴定。以新月弯孢霉（Curvularia lunata）、柱枝双胞
霉（Cylindrocladium scoparium）、链格孢（Alternaria alternata）、胶孢炭疽菌（Colletotrichum gloeosporioides）为受试植物病原真菌，
以神经胶质瘤细胞（SF-268）、乳腺癌细胞（MCF-7）、大细胞肺癌细胞（NCI-H460）和肝癌细胞（HepG-2）为受试肿瘤细胞，分
别采用生长速率法和 SRB 法对这些菌株的发酵液粗提物进行抗植物病原真菌和细胞毒活性测试，发现 11 个菌株的粗提物在浓度
为 50 mg/mL 时，对至少 1 种受试植物病原真菌的抑制率在 50% 以上，有 9 个菌株的粗提物在浓度为 100 μg/mL 时，对至少 1 种肿
瘤细胞株的抑制率在 80% 以上，其中菌株 Eupenicillium sp. FS100、Penicillium sp. FS105、Dichotomomyces cejpii FS110、Acaromyces
ingoldii FS121 对植物病原真菌和（或）肿瘤细胞具有明显的抑制活性。
关键词 ： 海洋真菌 分子鉴定 提取物 抗植物病原真菌 细胞毒活性
Molecular Identification of 23 Marine Fungal Strains and Their
Activities Against Plant Pathogenic Fungi and Cytotoxic Activities
Yang Xiaolan1，2，3 Chen Yuchan2 Li Haohua2 Zhang Weimin2
（1. South China Sea Institute of Oceanology，Chinese Academy of Sciences，Guangzhou 510301 ；2. State Key Laboratory of Applied
Microbiology，South China（the Ministry-Province Joint Development），Guangdong Provincial Key Laboratory of Microbial Culture Collection
and Application，Guangdong Open Laboratory of Applied Microbiology，Guangdong Institute of Microbiology，Guangzhou 510070 ；
3. University of Chinese Academy of Sciences，Beijing 100049）
Abstract:  Twenty three marine fungal strains were isolated from the sediments of the South China Sea and identified by intergenic
transcribed spacer（ITS）sequencing. The fermentation broth extracts of these marine fungal strains were tested for their inhibitory activities
against growth of 4 plant pathogenic fungi, namely Colletotrichum gloeosporioides, Alternaria alternate, Curvularia lunata, Cylindrocladium
scoparium, and investigated for their cytotoxic activities against SF-268, MCF-7, NCI-H460 and HepG-2 tumor cell lines by the SRB method.
The results showed the extracts of 11 strains presented higher than 50% inhibitory rates against at least one of those plant pathogenic fungi at a
concentration of 50 mg/mL and the extracts of 9 strains presented higher than 80% inhibitory rates against at least one of those tumor cell lines
at a concentration of 100 μg/mL. Among all strains studied, Eupenicillium sp. FS100, Penicillium sp. FS105, Dichotomomyces cejpii FS110 and
Acaromyces ingoldii FS121 exhibited obvious inhibitory activities against plant pathogenic fungi and/or tumor cell lines.
Key words:  Marine fungi Molecular identification Extract Activity against plant pathogenic fungi Cytotoxicity
生物总量的 87%，然而海洋生物的资源利用率不到
1%［1］。海洋生物的生活环境与陆生生物相比有较大
2014年第8期 133杨小岚等 ：23 株海洋真菌的分子鉴定及其抗植物病原真菌和细胞毒活性研究
不同，高盐、高压、寡营养、低温且相对恒温以及
有限的光照和缺氧等特殊的生长环境，使得海洋生
物次生代谢的途径和酶反应机制与陆地生物几乎完
全不同［2］，海洋微生物尤其是海洋真菌，以其代谢
产物结构新颖、生物活性高等特点成为拓展天然药
用资源的新空间，也是目前资源最丰富、保存最完
整的、最具有新药开发潜力的领域［3-5］。到目前为
止，已从海洋真菌的发酵产物中发现了 1 117 个新
的次生代谢产物，这些代谢产物表现出良好的抗肿
瘤、抗菌、抗病毒等生物活性［3，6，7］。
作者对分离自中国南海海洋沉积物样品的 23 株
真菌进行分子鉴定，通过其发酵液粗提物的活性测
试，从中筛选具有抗植物病原真菌或细胞毒活性的
菌株，旨在发掘具有潜在应用前景的高活性菌株，
为开发新的微生物药物奠定基础。
1 材料与方法
1.1 材料
1.1.1 海洋真菌、供试植物病原真菌和细胞株 23
株海洋真菌于 2011 年 9 月从南海沉积物样品中分离
得到。供试植物病原真菌为新月弯孢霉（Curvularia
lunata）购于中国农业微生物菌种保藏管理中心
（ACCC）、柱枝双胞霉（Cylindrocladium scoparium）、
链格孢（Alternaria alternata）、胶孢炭疽菌（Collet-
otrichum gloeosporioides）由华南农业大学姜子德教授
提供。
供试肿瘤细胞株为神经胶质瘤细胞（SF-268）、
乳腺癌细胞（MCF-7）、大细胞肺癌细胞（NCI-H460）、
肝癌细胞（HepG-2），由江苏省药用植物生物技术
重点实验室蒋继宏教授提供。以上所有菌株和细胞
株均保藏于广东省微生物研究所。
1.1.2 培养基 植物病原真菌菌株的培养基为马铃
薯葡萄糖琼脂培养基（PDA）：马铃薯 200 g，葡萄
糖 20 g，KH2PO4 3 g，MgSO4·7H2O 1.5 g， 维 生 素
B1 10 mg，琼脂 18 g，加水至 1 L ；海洋真菌的培养
基为含有 1.5% 粗海盐的 PDA 培养基，液体发酵培
养基为含有 1.5% 粗海盐的马铃薯葡萄糖液体培养基
（PDB）。
肿瘤细胞培养基为含有 10% 胎牛血清和 1% 双
抗（10 000 U/mL 青霉素和链霉素）的 RPMI-1640 基
础培养基。
1.1.3 试剂 Taq 酶及其他的 PCR 相关试剂购于大
连宝生物工程有限公司，其他分析纯化学试剂均为
市售。
1.2 方法
1.2.1 海洋真菌菌株的分离纯化 无菌条件下称取
沉积物样品约 1 g，加入无菌海水 9 mL，振荡混匀，
再分别稀释 10 倍和 100 倍，共制成 3 个浓度梯度的
样品，各取 0. 2 mL 涂布于含 1.5% 粗海盐的 PDA 固
体培养基，每个梯度涂布多个平板，28℃培养，每
天观察并挑出单个生成菌落，纯化后接种于 PDA 斜
面培养基。
1.2.2 海洋真菌的分子鉴定 基因组 DNA 的提取
方法参照 SDS-CTAB 法［8］。PCR 扩增采用真菌 ITS
rDNA 的通用引物 ITS1（5-TCCGATGGTGAACCTG-
CG-3）和 ITS4（5-TCCTCCGCTTATTGATATGC-3）［9］
扩 增 分 离 菌 株 的 ITS rDNA 区。PCR 采 用 20 μL 反
应体系，通过 Ex Taq（TaKaRa）进行，反应条件为
93℃预变性 3 min ；93℃变性 45 s，55℃复性 45 s，
72℃延伸 1.5 min，共 30 个循环 ；最后 72℃延伸 10
min。反应产物利用 PCR 产物纯化试剂盒（QIAGEN）
纯化，纯化后的样品由上海美吉生物医药科技有限
公司进行测序，测序获得的序列通过 BLAST 程序在
GenBank 上进行相似性序列检索分析，初步确定海
洋真菌的种类。
1.2.3 菌株粗提物浸膏的制备 将低温保藏的斜面
菌种分别接种到 PDA 平板上，28℃活化 3 d，挑取
各菌株接种到含有 1.5% 粗海盐的 PDB 液体培养基
中，28℃、120 r/min 条件下摇床培养 7 d，用四层纱
布过滤收集发酵液。用乙酸乙酯等体积萃取发酵液
4 次，合并萃取液于 40℃减压浓缩，得到各菌株粗
提物浸膏。
1.2.4 细胞毒活性测定 采用 SRB 法［10］测定发酵
液 提 取 物 对 肿 瘤 细 胞 NCI-H460、SF-268、MCF-7
和 HepG-2 的生长抑制率，各粗提物的浓度为 100
μg/mL，以顺铂作为阳性对照，浓度为 20 μg/mL，每
处理重复 3 次。
1.2.5 抗植物病原真菌活性筛选 采用生长速率
法［11］测定发酵液提取物抗植物病原真菌活性 ：将
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第8期134
各粗提物浸膏分别溶于 DMSO，浓度为 50 mg/mL。
取样品提取液 0.1 mL 均匀涂布到 PDA 平板上，从活
化后的植物病原真菌菌落边缘，取直径为 4 mm 的
菌饼置于培养皿中央，每处理重复 3 次，以 DMSO
代替样品作为空白对照。28℃恒温培养 72 h，采用
十字交叉法记录菌饼生长直径，计算抑制率。ᣁࡦ⦷% 1×100%༴⨶㓴㓟⭏䮯䟿ሩ➗㓴㓟⭏䮯䟿
其中，纯生长量（mm）= 菌饼生长直径（mm）-4
1.2.6 最低抑菌浓度的测定 根据抗植物病原真菌
活性筛选结果，选取高活性菌株进一步测定其最低
抑制浓度（MIC），测定方法参照美国临床实验室标
准委员会（NCCLS）的《产孢丝状真菌的液基稀释
法抗真菌药敏试验参考方案》进行。向无菌 96 孔板
的 A-G 孔分别加入 100 μL 用 PDB 培养基倍比稀释
的待测样品，使各孔的最终样品浓度为 12.5、6.25、
3.125、1.5625、0.7812、0.3906 和 0.1953 mg/mL，再
向每孔中分别加入 106-107 CFU/mL 病原真菌菌悬液
100 μL，以 DMSO 代替样品作为空白对照。每处理
重复 3 次，28℃培养 72 h 后根据菌株的生长状况判
断最小抑菌浓度。
2 结果
2.1 海洋真菌的分子鉴定
自中国南海沉积物样品中共分离得到 23 株不
同的海洋真菌，将测序后获得的 ITS 序列提交到
GenBank 数据库，并进行 BLAST 分析，结果分别
鉴定为 7 株青霉属（Penicillium）真菌、6 株曲霉属
（Aspergillus）真菌、3 株枝孢菌属（Cladosporium）真菌、
2 株正青霉属（Eupenicillium）真菌以及热带茎点霉
（Phoma tropica）、 外 瓶 霉（Exophiala sp.）、 埃 德 菌
（Dichotomomyces cejpii）、棘壳孢菌（Pyrenochaeta sp.）
和类酵母真菌（Acaromyces ingoldii）各 1 株（表 1）。
表 1 23 株海洋真菌分子鉴定结果
菌株
分离地点
GenBank 登录号
最相近物种
相似度（%）
经度（E） 纬度（N） 海底深度（m） 种名 / 菌株 GenBank 登录号
FS95 111° 17° 1938 KF706658 Aspergillus unguis UOA/HCPF 8728 FJ878626 99.6
FS96 111° 17° 1938 KF706659 Penicillium pinophilum FKI-3864 AB455516 99.8
FS97 111° 17° 2027 KF706660 Pyrenochaeta 14009 EU750693 98.4
FS99 111° 17° 2134 KF706662 Aspergillus sydowii W4-2 HQ889716 99.6
FS100 109° 18° 200 KF706663 Eupenicillium ph511 JQ828843 98.4
FS101 109° 18° 200 KF706664 Cladosporium perangustum CPC 14911 HM148148 99.8
FS102 111° 17° 2134 KF706665 Penicillium MS-2011-F44 HE608809 100.0
FS103 109° 18° 200 KF706666 Aspergillus SCSIO F063 JQ308207 99.2
FS104 109° 18° 200 KF706667 Phoma tropica M7872 JF923821 99.6
FS105 119° 18° 3415 KF706668 Penicillium PSF30 HQ850353 99.3
FS106 117° 19° 3739 KF706669 Cladosporium r244 HQ649926 100.0
FS107 120° 20° 3536 KF706670 Aspergillus CCHA GU988901 99.4
FS108 116° 20° 431 KF706671 Aspergillus niger MPVCT 193 EU440772 99.8
FS110 117° 19° 3739 KF706672 Dichotomomyces cejpii NRRL 26980 EF669956 99.8
FS112 116° 20° 431 KF706674 Penicillium capsulatum NRRL 2056 AF033429 99.6
FS114 117° 18° 3938 KF706675 Penicillium citrinum LP54362 EU645682 99.8
FS115 117° 18° 3938 KF706676 Aspergillus versicolor W89 KC800582 99.3
FS121 119° 18° 3415 KF706678 Acaromyces ingoldii NR073342 99.2
FS122 119° 18° 3415 KF706679 Exophiala xenobiotica CCFEE 5794 JX681048 100.0
FS123 111° 17° 2024 KF706680 Cladosporium cladosporioides LVPEI.B1846_10 JX868638 99.6
FS125 116° 20° 717 KF706681 Penicillium verruculosum F32f EU497958 99.4
FS129 119° 18° 3415 KF706682 Penicillium commune 1AM8 DQ148950 99.5
FS130 112° 18° 2448 KF706683 Eupenicillium parvum L7 HE962577 100.0
2014年第8期 135杨小岚等 ：23 株海洋真菌的分子鉴定及其抗植物病原真菌和细胞毒活性研究
2.2 细胞毒活性测定
各菌株发酵液提取物的细胞毒活性测试结果见
表 2。从表 2 可以看出，有 3 株海洋真菌对神经胶
质瘤细胞 SF-268 的抑制率在 80% 以上 ；有 8 株对
乳腺癌细胞 MCF-7 的抑制率在 80% 以上 ；有 4 株对
肺癌细胞 NCI-H460 的抑制率在 80% 以上 ；有 3 株
对肝癌细胞 HepG-2 的抑制率在 80% 以上，其中菌
株 Dichotomomyces cejpii FS110 和 Acaromyces ingoldii
FS121 对所有受试肿瘤细胞株的抑制率均在 90% 以
上，Eupenicillium sp. FS100 对所有受试肿瘤细胞株
的抑制率在 80% 以上。
表 2 发酵液提取物的细胞毒活性
菌株
抑制率（%）
SF-268 MCF-7 NCI_H460 HepG-2
FS95 73.75 83.95 53.68 45.60
FS96 66.10 80.40 49.62 19.44
FS97 11.04 21.67 -0.14 3.37
FS99 20.17 35.15 -0.62 2.51
FS100 90.61 88.80 86.73 85.89
FS101 24.11 46.69 -0.10 7.00
FS102 76.86 78.18 72.93 67.95
FS103 76.24 81.54 66.16 79.40
FS104 20.36 36.15 -0.65 2.76
FS105 77.39 78.86 69.41 70.26
FS106 79.37 62.57 -0.18 15.65
FS107 10.22 18.18 -0.16 3.19
FS108 73.81 78.15 83.17 46.60
FS110 97.11 93.82 96.50 95.80
FS112 49.21 62.15 -0.10 5.25
FS114 74.87 92.68 79.86 70.34
FS115 66.31 71.94 37.94 11.34
FS121 95.67 95.10 92.35 92.15
FS122 64.21 89.93 51.41 17.96
FS123 75.56 71.20 50.57 70.54
FS125 18.12 40.05 -0.32 4.92
FS129 17.93 34.84 0.11 7.58
FS130 67.58 67.81 65.20 67.61
阳性对照 96.13 94.04 97.88 95.62
提取物浓度为 100 μg/mL，顺铂作为阳性对照，浓度为 20 μg/mL
2.3 抗植物病原真菌活性测定
抑菌试验结果（表 3）显示有 11 株真菌的发
酵液提取物对至少 1 种受试植物病原真菌的抑制率
在 50% 以上，其中有 3 个菌株的抑菌效果显著，菌
株 Dichotomomyces cejpii FS110 的抑菌效果尤为突出，
对胶孢炭疽菌、链格孢、新月弯孢霉和柱枝双胞霉
的 抑 制 率 均 在 90% 以 上，Penicillium sp. FS105 对
胶孢炭疽菌和新月弯孢霉的抑制率分别为 96.90%、
90.57%，Eupenicillium sp. FS100 对链格孢的抑制率
为 94.20%。
表 3 发酵液提取物对植物病原真菌的抑制活性
菌株
抑制率（%）
胶孢炭疽菌 链格孢 新月弯孢霉 柱枝双胞霉
FS95 47.37 13.04 37.74 40.01
FS96 27.86 18.84 16.98 20.92
FS97 19.5 -52.17 -4.72 7.28
FS99 7.12 8.7 25.47 26.37
FS100 44.27 94.2 72.64 67.28
FS101 13.31 -6.52 17.92 38.64
FS102 74.3 62.32 78.3 45.46
FS103 13.31 4.35 32.08 64.55
FS104 17.96 -21.74 15.09 26.37
FS105 96.9 53.62 90.57 52.28
FS106 4.02 2.17 12.26 4.55
FS107 43.34 -1.45 28.3 32.73
FS108 41.18 -8.7 29.25 52.73
FS110 100 92.75 99.06 90
FS112 28.79 37.68 36.79 10.01
FS114 35.91 34.78 64.15 10.01
FS115 56.66 10.14 55.66 15.46
FS121 76.16 49.28 64.15 56.37
FS122 43.34 8.7 42.45 23.64
FS123 24.15 -2.17 15.09 7.28
FS125 9.29 -2.9 48.11 30.46
FS129 37.15 -7.25 79.25 8.64
FS130 10.22 21.74 55.66 43.64
提取物浓度为 50 μg/mL，“-”表示促进植物病原真菌的生长
2.4 最小抑菌浓度测定
选 取 抗 植 物 病 原 真 菌 活 性 显 著 的 3 个 菌 株
Eupenicillium sp. FS100、Penicillium sp. FS105 和
Dichotomomyces cejpii FS110，测定其发酵液提取物对
上述 4 种植物病原真菌的最小抑菌浓度，结果（表 4）
显示 FS110 发酵液提取物对 4 种受试植物病原真菌
的最小抑菌浓度均为≤ 0.20 mg/mL，FS100 对链格
孢的最小抑菌浓度为≤ 0.20 mg/mL ；FS105 对胶孢
炭疽菌的最小抑菌浓度为≤ 0.20 mg/mL。
3 讨论
海洋真菌的次生代谢产物是抗癌、抗细菌、抗
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2014年第8期136
病毒、抗病原真菌药物的巨大资源宝库［12，13］。对海
洋资源的开发利用、海洋活性菌株的筛选以及活性
成分的分离纯化成为当今研究的热点［14］。为了从海
洋真菌中发掘新型药用天然产物，作者对南海海洋
沉积物中分离到的 23 株海洋真菌进行了分子鉴定，
并从中筛选到 11 株抗植物病原真菌抑制率在 50%
以上的菌株和 9 株对肿瘤细胞抑制率在 80% 以上的
菌株，其中菌株 Eupenicillium sp. FS100、Penicillium
sp. FS105、Dichotomomyces cejpii FS110 和 Acaromyces
ingoldii FS121 具有明显的抗植物病原真菌活性和
（或）细胞毒活性。
Dichotomomyces cejpii 曾经从日本的海域［15］以
及日本、荷兰、丹麦、印度的土壤［16］中分离得到。
1999 年 Pieckovó 等［17］发现菌株 D. cejpii 的提取物
具有广谱的抗菌效果，甚至对一些耐药菌也有较好
的 抑 制 效 果。2007 年 Ogata 等［18］ 从 菌 株 D. cejpii
var. cejpii NBRC 103559 的菌丝体中分离得到一种新
的吲哚双萜（JBIR-03），该化合物能有效抑制耐甲
氧西林金黄色葡萄球菌和苹果树腐烂病菌（Valsa
ceratosperma）。本研究首次从南海深海沉积物中分离
获得菌株 D. cejpii FS110，经细胞毒活性测试，发现
其发酵液提取物对肿瘤细胞株 NCI-H460、SF-268、
MCF-7、HepG-2 具有显著的抑制活性，对植物病
原真菌也有明显的抑制作用。Acaromyces ingoldii 为
一种稀有的类酵母真菌，是 Acaromyces 属内唯一的
已知种，由 Boekhout 等［19］ 于 2003 年首次从以色
列的葡萄柚叶片上的柑橘锈蜱（citrus rust mite）中
分离得到。2005 年，Yasuda［20］从日本水梨果实的
病斑上分离到该菌菌株 PFS 007。2009 年，魏育慧
等［21］从台湾的木天蓼植株表面也分离得到该菌菌
株 BCRC 08F0505。据报道，该真菌在生物防治的应
用上颇具潜力［22］。本研究首次从南海深海环境中分
离得到菌株 A.ingoldii FS121，并发现其发酵液提取
物具有显著的细胞毒活性，对 4 种受试肿瘤细胞株
的抑制率均在 90% 以上。此外，菌株 Eupenicillium
sp. FS100 的发酵液提取物也具有较好的细胞毒活性，
对 4 种受试肿瘤细胞株的抑制率均在 85% 以上，而
菌株 Penicillium sp. FS105 的发酵液提取物则对胶孢
炭疽菌和新月弯孢霉有明显的抑制活性，抑制率分
别达到 96.9% 和 90.6%。因此，本研究筛选获得的
4 株海洋真菌 FS100、FS105、FS110、FS121 具有重
要的研究价值，值得进一步深入研究。
4 结论
本研究从南海沉积物中分离鉴定了 23 株海洋
真菌，经活性测试结果显示有 11 株海洋真菌的发
酵液提取物对至少 1 种受试植物病原真菌的抑制率
在 50% 以上，有 9 株对至少 1 种受试肿瘤细胞株
的抑制率在 80% 以上，其中菌株 Eupenicillium sp.
FS100、Penicillium sp. FS105、Dichotomomyces cejpii
FS110、Acaromyces ingoldii FS121 对植物病原真菌和
（或）肿瘤细胞具有明显的抑制活性。
参 考 文 献
［1］史清文 , 李力更 , 霍长虹 , 等 . 海洋天然产物研究概述［J］. 中
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表 4 发酵液提取物对植物病原真菌的最小抑菌浓度
菌株
最小抑菌浓度 MICs（mg/mL）
胶孢炭疽菌 链格孢 新月弯孢霉 柱枝双胞霉
FS100 0.39 ≤ 0.20 0.78 1.56
FS105 ≤ 0.20 0.78 0.39 0.78
FS110 ≤ 0.20 ≤ 0.20 ≤ 0.20 ≤ 0.20
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（责任编辑 李楠）