全 文 ：·综述与专论· 2012年第2期
生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN
收稿日期 : 2011-06-23
基金项目 : 国家“863”计划（2007AAl02139）
作者简介 : 许硕 , 硕士研究生 , 研究方向 : 植物抗逆分子生物学 ; E-mail: xushuo@139.com
通讯作者 : 张辉 , 研究员 , E-mail: zhang_hui@mail.caas.net.cn
植物 microRNA 功能及其在逆境条件下的研究进展
许硕 胡正 姜奇彦 张辉
（中国农业科学院作物科学研究所，北京 100081）
摘 要 : microRNA（miRNA）是一种内源性的小分子 RNA，长度约为 21 到 25 个核苷酸大小，在动植物生长发育的各个过
程中起重要的调控作用。近几年随着高通量测序技术的飞速发展，研究人员在许多物种中鉴定了大量的 miRNA，未来 miRNA 的研
究主要集中在功能研究方面，尤其是植物 miRNA 在逆境条件下的功能方面。就目前 miRNA 功能的主要研究方法 , 以及逆境条件下
植物 miRNA 的研究进行了综合阐述。
关键词 : microRNA 功能 逆境
Research Progress in Plant MiRNA Functions and the Roles in Stresses
Xu Shuo Hu Zheng Jiang Qiyan Zhang Hui
（Crop Science Institute, Chinese Academy of Agricultural Science，Beijing 100081）
Abstract: MicroRNAs （miRNAs） are 21-25 nt endogenous short RNA molecules. It was found that miRNAs play important roles under
various stresses and regulate the growth and development in plants. Nowadays, with the rapid development of the high-throughout sequencing
technology, researchers identified a large number of microRNAs in species. The miRNA research would focus on the functional analysis,
especially the roles in stresses in future. In this paper, the main methods for function analysis and the important roles in stresses in plant miRNA
of the study were reviewed.
Key words: microRNA Function Stress
小 RNA 的多样性、广泛存在性，以及由它介导
的重要调节机制直到近几年才受到人们的关注。然
而最早的小 RNA 介导的基因沉默却发现于十几年
前。20 世纪 80 年代末 90 年代初，大量的科学试验
证明，植物中病毒基因的片段表达可以保护植物免
受这种病毒以及相关病毒的入侵［1］。研究还发现转
基因导致依赖于同源物的内源基因沉默［2,3］。这种
转基因介导的基因沉默和病毒的特异性保护机制在
当时尚不明确。之后 Fire［4］在研究秀丽隐杆线虫
（Caenorhabditis elegans）时有了突破性进展。他发
现，长的双链 RNA 能够引发内源基因序列特异性的
基因沉默，称作 RNA 干扰。另一个突破性研究来自
Hamilton 和 Baulcombe［5］，他们发现植物中起源于
转基因技术的小 RNA 起到了基因沉默的作用。
1 miRNA 的合成和作用方式
miRNA 是一种内源性的小分子 RNA，长度约为
21-25 个核苷酸大小，在动植物生长发育的各个过
程中起重要的调控作用［6-8］。miRNA 的生物合成是
一种多步骤的过程，包括转录、加工、修饰及 RISC
的装载。MIR 基因通过聚合酶 II 转录成为具有帽子
结构和多聚腺苷酸尾巴的 miRNA 前身 pri-miRNA，
在拟南芥中，miRNA 前身再由 DCL 蛋白 DCL1 加工
成带有颈环结构的前体 pre-miRNA［9-11］，HYL1 能够
通过与 DCL1 互作，协助 pri-miRNA 高效准确的发
生切割作用［12］。pre-miRNA 再由 DCL1 加工成含有
miRNA 和 miRNA* 的双链结构，双链结构的一条链
装载到含有 AGO1 的复合体 miRISC 上［13,14］。miRNA
通过输出因子从细胞核中运送到细胞质中［15］。单链
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2012年第2期2
miRNA 最终被核酸外切酶 SDN1 家族降解（图 1）。
植物 miRNA 通过两种机制调控目标 mRNA ：转
录产物裂解和翻译抑制。植物 miRNA 使目标 mRNA
上与 miRNA 序列配对区域的某两个核苷酸之间的
磷酸二酯键发生裂解，一般是在 miRNA 第 10-11
核苷酸之间［17］。裂解一般由具有核酸内切酶活性
的 AGO1 介导［13,14］。在生物体中，多数 miRNA 和
AGO1 结合，研究发现 ago1 突变体中的目标 mRNA
含量明显增加，说明 AGO1 调控 miRNA 靶基因的裂
解。植物 miRNA 也能使目标 mRNA 发生翻译抑制，
这种机制通过 mRNA 和目标蛋白水平的不成比例可
以证明。虽然对于大多数植物 miRNA 的目标基因
而言，抗体的缺失影响蛋白水平的测定，但在所有
能检测到目标基因的情况下，利用抗体蛋白，确实
发现 mRNA 与蛋白水平不一致，这说明这些 miRNA
对于目标 mRNA 的翻译也存在抑制作用［18-21］。
2 miRNA 功能研究方法
自从 lin-4 和 let-7 在线虫（Caenorhabditis elegans）
中发现以后，研究人员通过分子克隆和生物信息
学 的 方 法 在 植 物、 动 物 和 病 毒 中 发 现 了 大 量 的
miRNA。而继 miRNA 的大量发现和预测之后，对于
miRNA 的研究还是要集中到其功能的注释上来。目
前，miRNA 的功能研究主要还是通过直接或者间接
使 miRNA 和其靶基因表达量上调或者下调来进行深
入分析。
2.1 miRNA过表达途径
一般来说，miRNA 诱导表达是各个物种中鉴
定 miRNA 功能的第一步。在细胞水平的 miRNA 瞬
时过表达能够通过双链 RNA 分子模拟 Dicer 酶降解
产物的侵染来实现。长时期的研究还是依赖于在内
源水平或病毒启动子参与下的 DNA 质粒，其能够
产生功能性的 miRNA。这些载体的构建一般相对简
单，miRNA 在 RNA 聚合酶 II 的参与下转录，其初
级转录产物包含一个 5 帽子和多聚腺苷尾巴。过
表达 miRNA 的载体与蛋白编码 mRNA 的载体相同。
将 miRNA 的前体序列构建到质粒中，使其能够产生
足够的成熟 miRNA［20］。这种载体构建方法广泛用
于单个 miRNA 前体不同 miRNA 的过表达中［22,23］。
通过构建人工 miRNA 过表达载体能够实现植物体内
miRNA 的过表达［24］。以 miRNA 前体骨架为基础，
通过特异性序列替换 miRNA 核心区段，获得特异性
的 miRNA 过表达载体，以转基因表型鉴定 miRNA
的功能。仅利用 miRNA 过表达的方法进行其功能研
究应当引起注意。由于内源 miRNA 的表达量低，并
且 miRNA 和其靶基因存在空间的差异，mRNA 的不
表达可能会靶向在生物过程中不受影响的基因。因
此，miRNA 诱导表达应该与功能缺失试验同时进行。
miRNA 过表达的第二种方式就是利用靶基因缺
失突变体实现 miRNA 过表达。miRNA 靶基因功能
缺失突变体由于 miRNA 靶基因不表达，相当于过
量 miRNA 抑制了其靶基因的表达。在 miRNA 靶基
植物 miRNA 基因产生在两个蛋白编码基因之间。MIR 基因转录形成具
有帽子结构和多聚腺苷酸尾巴的 pri-miRNA。pri-miRNA 经过加工形成
pre-miRNA，进一步可以加工成 miRNA/miRNA* 双链复合体。双链复合
体经过 HEN1 的甲基化作用后 miRNA 装载到 AGO1 复合体中。帽子结
合复合体与 RNA 结合蛋白 DDL 组成的异二聚体促进 miRNA 的形成，
但不是必不可少。
图 1 miRNA 的合成和降解 [16]
2012年第2期 3许硕等 ：植物 microRNA 功能及其在逆境条件下的研究进展
因确定的情况下，利用靶基因缺失突变体能够分析
过表达 miRNA 的功能。SPL9 和 SPL15 是 miR159 的
靶基因，其功能缺失突变体在发育上与野生型无明
显的差别，而双元缺失突变体的表型比单突变体强
烈，叶片增多，营养生长旺盛，说明这两个基因能
够促进营养生长和生殖生长，miR156 通过调节 SPL
家族基因控制植物芽的成熟［25］。Chen［20］在研究
miR172 在花发育过程中功能时发现，增加 miR172
的积累量能导致器官缺陷，此表型与 miR172 的靶
基 因 Apetala2 缺 失 突 变 体 表 型 一 致。Wang 等［26］
和 Reyes 等［27］利用 miRNA 缺失突变体深入开展了
miR160 和 miR159 的功能研究。
2.2 miRNA功能干扰途径
miRNA 功能干扰途径主要是利用各种方法使
miRNA 靶基因发生上调。miRNA 能够与 AGO 蛋白
复合体结合，使 miRNA 的靶基因发生裂解，其功
能的行使不外乎其靶基因的作用。靶基因过表达能
够模拟 miRNA 下调的作用，从而揭示 miRNA 功能。
在开花植物中，miRNA 多数靶向转录因子来控制
植物生长发育的各个过程［28, 29］。研究人员［30］鉴
定了 miR319 的靶基因 TCP 转录因子在控制叶片形
态方面的作用，认为 miR319 调控的 TCP 转录因子
能够协调叶片生长和衰老两个过程。将过表达 TCP
的突变体与野生型进行对比，说明 mRNA 的裂解作
用足以将 TCP 基因的功能限制在其活性区域，验
证了 miRNA 与其靶基因作用在叶片形态学方面的
功能［31］。
在 miRNA 靶 基 因 未 知 的 情 况 下， 主 要 利 用
LNA 修饰的核苷酸与靶基因模拟对 miRNA 形成抑
制。LNA 修饰的寡核苷酸能够高度特异性的抑制
miRNA 的功能，进一步说明了其抑制内源果蝇细
胞 miRNA 的功能，导致靶向蛋白的上调表达［32］。
Franco-Zorrilla 等［33］在拟南芥非蛋白编码基因 IPS1
上发现一种 miRNA 活性的抑制机制——靶基因模
拟。Todesco 等［34］通过 miRNA 靶基因模拟对拟南
芥多个家族的 miRNA 实现了下调表达。
3 逆境相关 miRNA
植物具有复杂的机制来应对各种环境胁迫，近
年来的研究表明，miRNA 除了能调控植物的生长
发育过程，还在多种逆境胁迫条件下发挥着重要的
作用。
3.1 水分胁迫
干旱对植物来说是一种重要的非生物胁迫。为
了探索水稻 miRNA 在干旱胁迫下的表达情况，Zhao
等［35］ 利用芯片技术分析了 miRNA 在 PEG6000 模
拟 干 旱 条 件 下 的 表 达， 发 现 了 miR169 家 族 成 员
miR169g 的明显上调表达，并且 miR169g 是家族中
唯一一个受干旱诱导的 miRNA，这表明同一家族各
成员虽然在序列上具有相似性，但是在生长发育的
调节上却扮演着不同的角色。同时，在 miR169g 的
上游发现了两个 DRE 元件，证实 miR169g 可能直
接受到 CBF/DREB 的调节。为鉴定拟南芥新的受非
生物胁迫调节的 miRNA 及 siRNA，Sunkar 等［36］构
建了苗期干旱、盐碱、冷害，以及 ABA 处理的苗
期小 RNA 文库，获得了来自 15 个新家族的 26 个
miRNA。NFYA5 在植物抵御干旱过程中十分重要，
包含一个 miR169 的结合位点，其靶向 mRNA 裂解
及翻译抑制作用。通过 miR169 前体的表达说明，
miR169a 和 miR169c 在 干 旱 胁 迫 下 发 生 了 持 续 下
调［37］。Zhang 等［38］利用 EST 分析，从 60 个植物物
种中鉴定了 338 个新的潜在 miRNA，其中一些新鉴
定的潜在 miRNA 可能受到环境生物胁迫以及非生物
胁迫的诱导。123 种 miRNA 在胁迫条件下诱导产生，
28 种 miRNA 与干旱胁迫有关。
3.2 盐胁迫
土壤盐度是农作物生长的重要限制因素，为
了维持农作物的产量，必需改进植物的耐盐能力。
miR397 是一个比较保守的 miRNA，推测在拟南芥有
4 个目标基因，分别编码 3 个漆酶（LACs）和一个
蛋白激酶 β 亚基（CKB3）。盐胁迫可以诱导 miR397
的 表 达， 导 致 LACs 和 CKB3 mRNA 剪 切。 转
miR397 基因的拟南芥在抗盐性方面明显提高；相反，
抗 miR397 的转基因拟南芥耐盐性能力减小，说明
miR397 对植物耐盐的重要性［36］。另外，miR417 能
在盐胁迫、干旱胁迫、ABA 处理下发生诱导表达。
盐胁迫处理下，过表达 miR417 的转基因拟南芥，种
子萌发率降低［39］。水稻 miR169 家族中的 2 个成员，
miR169g 和 miR169n（o） 受 高 盐 诱 导。 在 高 盐 和
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2012年第2期4
干旱胁迫下，拟南芥 miR395c 负调控种子萌发，而
miR395e 正调控种子萌发。在盐胁迫条件下，过表
达 miR402 能够加速拟南芥种子的萌发和幼苗生长，
然而在干旱或低温胁迫条件下，其过表达能促进拟
南芥种子的萌发，但对于幼苗的生长没有促进作
用［40］。Gao 等［41］ 研究发现，水稻 osa-MIR396c 在
盐胁迫下发生下调表达，而其他 osa-MIR396 家族成
员则不受其诱导。过表达 osa-MIR396c 的转基因水
稻，其耐盐性大大降低，说明 osa-MIR396c 是水稻
中参与耐盐的负调控子。在盐胁迫下，水稻 miR393
家族的两个成员 osa-MIR393 表达水平变化，而 osa-
MIR393b 表达不受影响。通过对过表达 osa-MIR393
的拟南芥和水稻的表型分析发现，与野生型植株相
比，转基因株系对盐胁迫较敏感。这些结果表明过
表达 osa-MIR393 能够负调控水稻的耐盐性［42］。
3.3 病害胁迫
随 着 转 录 后 基 因 沉 默（Posttranscriptional gene
silence，PTGS） 工 作 的 深 入 开 展， 研 究 发 现，
miRNA 功能主要体现在抵御外源核酸入侵并抑制外
源基因的表达的方面，其可能参与了植物抗病毒过
程［43］。在侵染植物宿主过程中，病菌会诱导出大量
的小分子 RNA，经证实其中存在 miRNA［44,45］。病
毒体通过 miRNA 和靶基因的互作，使宿主细胞的基
因表达受到干扰作用。Qu 等［46］设计了标靶黄瓜花
叶病毒（CMV）的沉默抑制子 2b 的 miRNA 并在烟
草中表达，获得抗病毒的烟草植株，并且发现烟草
的抗性水平和 miRNA 的表达水平成正相关。
芜 菁 黄 花 叶 病 毒（TYMV） 和 芜 菁 花 叶 病 毒
（TuMV）是两种植物病毒，而 P69 和 HC-Pro 分别
是其抑制子。Niu 等［47］通过修饰 miR159 的前体，
使其形成能够表达特异性靶向病毒 mRNA 的人工
miRNA 表达载体，病毒 mRNA 能够编码 P69 及 HC-
Pro。 通 过 转 化 拟 南 芥，amiR-P69159 和 amiR-HC-
Pro159 产生了可遗传的相应病毒抗性。更重要的是，
在能够影响小 RNA 介导的基因沉默的温度，转基因
植株仍然具有病毒抗性，人工 miRNA 介导的方法能
够拓宽植物在抗病毒领域的应用。病毒在侵染宿主
细胞的过程中会产生大量的 miRNA［45］，病毒通过
miRNA 及其靶基因来干扰宿主细胞内基因的表达，
烟草蚀刻病毒（TEV），以及马铃薯 Y 病毒（PVY）
具有转录后基因沉默抑制子的活性，侵染宿主细胞
影响 miRNA 的表达。
3.4 营养胁迫
植物体内的无机磷常常是限制植物生长的重要
因素。近期研究表明，磷元素缺乏能诱导 miR399
的表达，在磷元素充足条件下过表达 miR399 能够
抑制 E2 结合酶的表达并且导致叶片高磷浓度，与
pho2 缺失突变体表型类似［19］。在磷元素充足状态
下，miR399 的表达受到抑制，UBC24 或 PHO2 发生
表达并可能参与了泛素或蛋白体的途径，反向调控
Pi 转运子的表达，以及根生长调控的激素信号调控
以保护 Pi 的过载。对于陆地植物来说，硫元素是一
种重要的无机营养，其缺乏能导致一系列生理学的
变化。miR395 能够靶向 ATP 硫酸化酶 APS1、APS3
及 APS4。miR395 在协调硫转运及积累的过程中起
潜在作用，在低硫条件下发生诱导，而 APS1 转录
产物下调表达 ；而在硫充足条件下当 APS1 转录产
物大量表达，miR395 的表达受到抑制。这些都说明
miR395 在调节植物体内硫元素的动态平衡中起重要
作用［48］。
3.5 氧化胁迫
在正常条件下，植物能够勉强维持体内的活性
氧平衡。植物中具备高效的抗氧化系统［49］。但是在
胁迫条件下，如干旱、冷害、高光和重金属环境中，
能导致机体细胞中活性氧的积累。超氧自由基是叶
绿体光系统 I（PSI）中氧化还原过程的初级产物。
这些超氧自由基需要在合成以后被消化掉，以限制
对植物自身的毒害。铜锌超氧化物歧化酶附属于叶
绿体的类囊体，同时又是超氧化物的合成位点，对
机体中超氧化物的消除起重要作用。
SOD 基因能在氧化条件下诱导表达来消除超氧
化物。试验证明，在氧化胁迫下 CSD1 和 CSD2 转
录产物不是在转录水平诱导的［50］。有趣的是这两
个 CSD 基因在 miR398 含量变化的情况下发生了上
调表达。miR398 靶向胞质中的 CSD 基因。在正常
生长状态下，这两个密切相关的铜锌 SOD 基因由
于 miR398 靶向裂解，转录但 mRNA 不积累。氧化
胁迫下，miR398 在转录水平下调表达释放 CSD1 和
2012年第2期 5许硕等 ：植物 microRNA 功能及其在逆境条件下的研究进展
CSD2 的抑制子。miR398 下调表达使 CSD1 和 CSD2
的 mRNA 发生积累，这对于植物抗逆有重要作用。
进一步研究发现 , miR398 突变株较正常植株表现出
更强的抗逆性。
3.6 其他胁迫
在 机 械 胁 迫 条 件 下， 植 物 能 够 诱 导 产 生
miRNA，其功能的行使是植物适应性的表现。研究
者从机械胁迫下的毛果杨（Populus trichocarpa）中
得到了 22 个 miRNA，其中物种特异性 miRNA 10 个。
经过靶基因预测分析，大部分 miRNA 靶向发育和胁
迫相关的基因，并且在机械力胁迫下，这些 miRNA
的调控与毛果杨适应性生长具有高度的一致性［51］。
将萌发期的拟南芥种子用 ABA 诱导后发现 miR159
表达显著增加，miR159 过量表达正好抑制了 MYB33
和 MYB101，导致植物体自身产生的 ABA 减少（已
知 MYB33 和 MYB101 是 ABA 的正调控因子）。因此，
认为 miR159 可能是植物抵抗外来胁迫应激反应的
调节器［27］。高通量基因表达分析显示，在非生物胁
迫下许多基因都有差异表达。这种现象是和功能相
对应的。
胁迫条件下上调表达的 miRNA 可能下调目标基
因的表达，这些基因可能是植物耐性的负调控元件，
如逆性响应基因的抑制子。下调表达的 miRNA 可
能导致目标基因 mRNA 的积累，这些基因可能是植
物耐性的正调控元件。通过对胁迫处理的拟南芥小
RNA 文库进行序列分析，发现 miR393 是表达丰度
最高的 miRNA［36］。胁迫特异性的 miRNA 也被发现，
如 miR319c 在冷害条件下上调表达，而在水分胁迫，
盐胁迫和 ABA 条件下却不发生变化。Genevestigator
（https://www.genevestigator.ethz.ch）的芯片数据显示，
一些 miRNA 的靶基因受到多种胁迫条件的影响，但
由于植物的生长状态，胁迫处理以及植物自身的差
异，这些信息的正确性有待进一步验证。
4 展望
自 20 世纪 90 年代被发现以来，miRNA 经历了
约 20 年的发展。从最初的不受关注到 2006 年梅洛
和法尔诺贝尔生理学奖的获得，miRNA 研究取得了
长足的进步，同时随着 miRNA 研究领域的不断延
伸和对其形成机制认识的不断深入，许多问题亟待
研究者们共同探讨和解决。miRNA 生物合成以及活
性的调控将成为科学界重要的研究领域。特异性的
miRNA 其调控是不是也受到调节，特异性 miRNA
的活性是不是也受到调节，miRNA 活性潜在的分子
机制还尚不明确。例如，是什么控制 miRNA 抑制
其靶标 mRNA 翻译而不是靶标 mRNA 裂解，miRNA
如何抑制其靶标 mRNA 的翻译等等。另外，目前研
究者通过各种手段发现大量的植物 miRNA，包括拟
南芥中几乎所有的非保守 miRNA 和其他植物中的
miRNA，其生物学功能的揭示将成为一个热点。甚
至是那些保守的 miRNA，它们的功能也是通过具有
miRNA 抗性的靶基因的表达来推测的。这些研究没
有透彻的阐述 miRNA 的功能，因为并不是 miRNA
所有的靶基因都为人们了解，而且 miRNA 的突变体
只能抑制转录产物的裂解过程，而对于翻译抑制则
无能为力。因此，运用各种方法探索 miRNA 的功能
将成为未来 miRNA 研究的热点。
参 考 文 献
［1］ Prins M, Laimer M, Tepfer M, et al. Strategies for antiviral resistance
in transgenic plants. Mol Plant Pathol, 2008, 9:73-8.
［2］ Napoli C, Lemieux C, Jorgensen R. Introduction of a chimeric
chalcone synthase gene into Petunia results in reversible co-
suppression of homologous genes in trans. The Plant Cell, 1990,
2:279-89.
［3］ Krol A, Mur L, Stuitje A, et al. Flavonoid genes in petunia: addition
of a limited number of gene copies may lead to a suppression of gene
expression. The Plant Cell, 1990, 2:291-299.
［4］ Fire A, Xu S, Montgomery M, et al. Potent and specific genetic
interference by double-stranded RNA in Caenorhabditis elegans.
Nature, 1998, 391:806-811.
［5］ Hamilton A, Baulcombe D. A species of small antisense RNA
in posttranscriptional gene silencing in plants. Science, 1999,
286:950-952.
［6］ Bartel D. MicroRNAs: genomics, biogenesis, mechanism, and
function. Cell, 2004, 116（2）:281-97.
［7］ Jones-Rhoades M, Bartel D, Bartel B. MicroRNAs and their
regulatory roles in plants. Annu Rev Plant Biol, 2006, 57:19-53.
［8］ Palatnik J, Allen E, Wu X, et al. Control of leaf morphogenesis by
microRNAs. Nature, 2003, 425:257-263.
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2012年第2期6
［9］ Park W, Li J, Chen X, et al. CARPEL FACTORY, a Dicer homolog,
and HEN1, a novel protein, act in microRNA metabolism in Arabi-
dopsis thaliana. Cur Biol, 2002, 12（17）:1484-1495.
［10］ Reinhart B, Weinstein E, Bartel D. MicroRNAs in plants. Genes
Dev, 2002, 16:1616-1626.
［11］ Xie Z, Allen E, Carrington J, et al. Expression of Arabidopsis
MIRNA genes. The Plant Physiol, 2005, 138:2145-2154.
［12］ Kurihara Y, Takashi Y, Watanabe Y. The interaction between DCL1
and HYL1 is important for efficient and precise processing of pri-
miRNA in plant microRNA biogenesis. RNA, 2006, 12:206-212.
［13］ Baumberger N, Baulcombe D. Arabidopsis ARGONAUTE1 is
an RNA slicer that selectively recruits microRNAs and short
interfering RNAs. PNAS, 2005, 102（33）:11928-11933.
［14］ Qi Y, Denli A, Hannon G. Biochemical specialization within
Arabidopsis RNA silencing pathways. Mol Cell, 2005, 19:421-248.
［15］ Park M, Wu G, Poethig R, et al. Nuclear processing and export of
microRNAs in Arabidopsis. PNAS, 2005, 102:3691-96.
［16］ Chen X. Small RNAs and their roles in plant development. Annu
Rev Cell Dev Biol, 2009, 25:21-44.
［17］ Llave C, Xie Z, Carrington J, et al. Cleavage of Scarecrow-like
mRNA targets directed by a class of Arabidopsis miRNA. Science,
2002, 297:2053-2056.
［18］ Aukerman M, Sakai H. Regulation of flowering time and floral organ
identity by a microRNA and its APETALA2-like target genes. The
Plant Cell, 2003, 15:2730-2741.
［19］ Bari R, Datt B, Stitt M, et al. PHO2, microRNA399, and PHR1
define a phosphatesignaling pathway in plants. The Plant Physiol,
2006, 141:988-999.
［20］ Chen C, Li L, Lodish H, et al. MicroRNAs modulate hematopoietic
lineage differentiation. Science, 2004, 303:83-86.
［21］ Gandikota M, Birkenbihl R, Huijser P, et al. The miRNA156/157
recognition element in the 3’UTR of the Arabidopsis SBP box
gene SPL3 prevents early flowering by translational inhibition in
seedlings. The Plant Journal, 2007, 49:683-693.
［22］ He L, Thomson J, Hammond S, et al. A microRNA polycistron as a
potential human oncogene. Nature, 2005, 435:828-833.
［23］ Hayashita Y, Osada H, Takahashi T. A polycistronic microRNA
cluster, miR-17-92, is overexpressed in human lung cancers and
enhances cell proliferation. Cancer Res, 2005, 65:9628-9632.
［24］ Schwab R, Palatnik J, Weigel D. Specific effects of microRNAs on
the plant transcriptome. Dev Cell, 2005, 8:517-27.
［25］ Schwarz D, Hutvagner G, Du T, et al. Asymmetry in the assembly of
the RNAi enzyme complex. Cell, 2003, 115:199-208.
［26］ Wang J, Wang L, Chen X, et al. Control of root cap formation by
microRNA-targeted auxin response factors in Arabidopsis. The Plant
Cell, 2005, 17:2204-2216.
［27］ Reyes J, Chua N. ABA induction of miR159 controls transcript
levels of two MYB factors during Arabidopsis seed germination. The
Plant Journal, 2007, 49:592-606.
［28］ Mallory A, Vaucheret H. Functions of microRNAs and related small
RNAs in plants. Nature Genetics, 2006, 38:S31-S36.
［29］ Jones-Rhoades M, Bartel D, Bartel B. MicroRNAs and their
regulatory roles in plants. Annu Rev Plant Biol, 2006, 57:19-53.
［30］ Schommer C, Palatnik J, Aggarwal P, et al. Control of jasmonate
biosynthesis and senescence by miR319 targets. PLoS Biol, 2008,
6:e230.
［31］ Palatnik J, Allen E, Wu X, et al. Control of leaf morphogenesis by
microRNAs. Nature, 2003, 425:257-263.
［32］ rom U, Kauppinen S, Lund A. LNA-modified oligonucleotides
mediate specific inhibition of microRNA function. Gene, 2006,
372:137-141.
［33］ Franco-Zorrilla J, Valli A, Todesco M, et al. Target mimicry
provides a new mechanism for regulation of microRNA activity.
Nature, 2007, 39:1033-1037.
［34］ Todesco M, Rubio-Somoza I, Weigel D. A collection of target
mimics for comprehensive analysis of MicroRNA function in
Arabidopsis thaliana. PLoS Genet, 2010, 6（7）:e1001031.
［35］ Zhao B, Liang R, Ge L, et al. Identification of drought-induced
microRNAs in rice. Biochem Biophys Res Commun, 2007, 354
（2）:585-590.
［36］ Sunkar R, Zhu J. Novel and stress-regulated microRNAs and other
small RNAs from Arabidopsis. The Plant Cell, 2004, 16:2001-2019.
［37］ Li W, Oono Y, Zhu J, et al. The Arabidopsis NFYA5 transcription
factor is regulated transcriptionally and posttranscriptionally
to promote drought resistance. The Plant Cell, 2008, 20
（8）:2238-2251.
［38］ Zhang B, Pan X, Wang Q, et al. Identification and characterization
of new plant microRNAs using EST analysis. Cell Research, 2005,
15（5）:336-360.
［39］ Jung H, Kang H. Expression and functional analyses of
2012年第2期 7许硕等 ：植物 microRNA 功能及其在逆境条件下的研究进展
microRNA417 in Arabidopsis thaliana under stress conditions.
Plant Physiol Biochem, 2007, 45（10-11）:805-811.
［40］ Shukla L, Chinnusamy V, Sunkar R. The role of microRNAs and
other endogenous small RNAs in plant stress responses. Biochim
Biophys Acta, 2008, 1779:743-748.
［41］ Gao P, Bai X, Zhu Y, et al. Over-expression of osa-MIR396c
decreases salt and alkali stress tolerance. Planta, 2010, 231
（5）:991-1001.
［42］ Gao P, Bai X, Zhu Y, et al. osa-MIR393: a salinity-and alkaline
stress-related microRNA gene. Mol Biol Rep, 2011, 38（1）:237-242.
［43］ Lecellier C, Voinnet O. RNA silencing: no mercy for viruses?.
Immunol Rev, 2004, 198:285-303.
［44］ Katiyar-Agarwal S, Gao S, Vivian-Smith A, et al. A novel class of
bacteria-induced small RNAs in Arabidopsis. Genes Dev, 2007, 21
（23）:3123-3134.
［45］ Bazzini A, Hopp H, Beachy R, et al. Infection and coaccumulation
of tobacco mosaic virus proteins alter microRNA levels, correlating
with symptom and plant development. PNAS, 2007, 104
（29）:12157-12162.
［46］ Qu J, Ye J, Fang R. Artificial microRNA-mediated virus resistance
in plants. Journal of Virology, 2007, 81（12）:6690-6699.
［47］ Niu Q, Lin S, Chua N, et al. Expression of artificial microRNAs in
transgenic Arabidopsis thaliana confers virus resistance. Nature
Biotechnology, 2006, 24:1420-1428.
［48］ Sunkar R, Chinnusamy V, Zhu J, et al. Small RNAs as big players
in plant abiotic stress responses and nutrient deprivation. Trends
Plant Sci, 2007, 12（7）:301-309.
［49］ Apel K, Hirt H. Reactive oxygen species: metabolism, oxidative
stress, and signal transduction. Annu Rev Plant Biol, 2004,
55:373-399.
［50］ Sunkar R, Kapoor A, Zhu J. Posttranscriptional induction of two
Cu/Zn superoxide dismutase genes in Arabidopsis is mediated
by downregulation of miR398 and important for oxidative stress
tolerance. The Plant Cell, 2006, 18（8）:2051-2065.
［51］ Lu S, Sun Y, Shi R, et al. Novel and mechanical stress-responsive
microRNAs in Populus trichocarpa that are absent from Arabidopsis.
The Plant Cell，2005，17:2186-2203.
（责任编辑 狄艳红）