全 文 ：生物技术通报
BIOTECHNOLOGY BULLETIN·综述与专论· 2008年第 6期
收稿日期：2008-06-05
基金项目：国家 863 计划（2006AA10Z132），“十一五”科技支撑项目（2006BAD01A19-4），新世纪优秀人才
作者简介：杜永吉（1981-），男，汉族，在读博士，主要研究方向为草坪草育种和草坪草生理生化；E-mail：duyongji1202@yahoo.com.cn
通讯作者：韩烈保（1965-），男，汉族，博士，教授，研究方向：草坪管理和草坪草育种等；E-mail：hanld@tom.com
内生真菌 （endophyte）是存在于健康植物的植
株和种子中，形成不明显侵染的一类真菌。 有关植
物内生真菌的研究始于 19 世纪末，但直至 1977 年
Bacon 等发现了高羊茅内生真菌与牛的中毒症状
相关后，内生真菌的生物学作用方面的研究才正式
开展起来。
内生真菌分布于叶鞘 、种子、花、茎、叶片和根
等的细胞间， 其中叶鞘和种子中菌丝含量最多，而
叶片和根中含量极微。内生真菌主要通过 2 种形式
传播，一种是不产生孢子，在植物开花期间，通过菌
丝生长进入植物胚珠，经宿主种子传播，不发生植
物间的交叉感染；另一种是产生孢子，通过风、降水
等途径传播。
全世界禾本科植物 600 多个属，至少在调查过
的 80 个属的 290 多种禾草中发现有与之共生的内
生真菌，但有关禾本科植物内生真菌的研究主要集
中在羊茅属和黑麦草属这 2 个经济属中，而黑麦草
属在我国只有栽培品种，因此羊茅属内生真菌的研
究具有重要的意义。
1 羊茅属植物内生真菌的种类
羊茅属内生真菌主要分成 2 类：第一类为 e-内
生真菌，主要包括 Epichloё 属和 Neotyphodium 属内
生真菌；第二类为 a-内生菌，主要是 Acremonium 属
内生真菌 [1]。 目前研究较多的主要是 Neotyphodium
属内生真菌，全世界已正式报道的 Neotyphodium 属
内生真菌共 15 种 [2]。
e-内生真菌在宿主体内的生长高度受控，几乎
所有内生真菌-羊茅属植株共生体中， 这些内生真
菌菌丝均少有分枝，与叶轴平行排列，且菌丝含量
较丰富，目前还未有内生真菌感染的植物营养体内
羊茅属植物内生真菌研究进展
杜永吉 曾会明 韩烈保
（北京林业大学草坪研究所，北京 100083）
摘 要： 感染内生真菌的羊茅属植株在畜牧业和草坪业上具有重要的生态和经济意义。关于内生真菌与羊茅属植
株互利共生的关系已有大量研究，就已报道的有关羊茅属内生真菌种类、内生真菌促进羊茅属植株生长发育以及内生真
菌提高羊茅属植株抵抗生物胁迫和非生物胁迫的研究做一综述，指出羊茅属内生真菌研究中存在的问题并做出展望，以
期更好地利用我国羊茅属内生真菌资源。
关键词： 羊茅属 内生真菌 生长发育 生物胁迫 非生物胁迫
Research Progress of Festuca-Endophyte Symbiosis
Du Yongji Zeng Huiming Han Liebao
（Institute of Turfgrass Science，Beijing Forestry University，Beijing 100083）
Abstract： Festuca plants infected by endophytes have an extraordinary impact on ecology and economy in
livestock husbandry and lawn industry. Numerous researches about mutual benefit relationship between festuca plant and
endophyte have been reported. In this review，the researches on endophyte species，in promoting the growth and
development of festuca plant，and increasing the biotic and abiotic resistance of festuca，were summarized. Existing
problems on festuca-e dophyte studying were pointed out and prospects were made as well. Therefore，it is hoping that
festuca-endophyte resources can be used fully.
Key words： Festuca Endophyte Growth and development Biotic stress Abiotic stress
2008年第 6期
存在胞内菌丝的报道 [3]。 有报道表明，一些苇状羊
茅叶片内似乎不含菌丝 ，但 Christensen 等 [4]研究却
表明，用相同内生真菌菌株感染的苇状羊茅叶片内
含有大量菌丝。 Neotyphodium 属内生真菌不产生有
性阶段，仅进行垂直传播，菌丝在宿主早期发育过
程中侵入胚胎 ， 因此只能通过种子的方式进行传
播。
2 羊茅属内生真菌的作用
Neotyphodium 属内生真菌与羊茅属植物之间
的共生关系因其与牧草和草坪草经济效益的密切
关系而受到研究者们的广泛关注。 Neotyphodium 属
内生真菌长期生活在羊茅属植物体内的特殊环境
中，并与宿主协同进化，在演化过程中二者形成了
互惠共生关系 [5]。 植物为内生真菌提供光合产物和
矿物质并通过种子帮助其传播，而内生真菌产生的
代谢物能刺激植物的生长发育 [6，7]，提高宿主植物
对生物胁迫和非生物胁迫的抵抗能力 [8]。
2.1 促进宿主植物的生长发育
内生真菌能促进羊茅属植物存活和生长已得
到许多实验证实。内生真菌对宿主植物的促进作用
表现在种子发芽、幼苗存活、分蘖数、花序、生物量、
繁殖能力及营养元素吸收等多个方面。 Clay[9]发现，
内生真菌感染的和未感染的高羊茅（Festuca arundi
nacea） 种子中， 饱满种子所占比率分别为 44%和
19%，差异显著；而内生真菌感染的高羊茅种子，其
发芽率比相应未感染种子高 10%左右。 Clay[9]在研
究中发现， 内生真菌感染的高羊茅植株经过 10 周
和 14 周生长后， 分蘖数和生物量明显高于未感染
植株。 De Battista 等 [10]的研究表明，内生真菌感染的
高羊茅植株经 12 周生长后，分蘖数、茎叶部生物量
和根量分别比对照高 12%、18%和 25%。 Rice 等 [11]
在对高羊茅的 2 组试验中发现 ， 与未感染植株相
比，感染植株在每株圆锥花序数量上分别高出 20%
和 34%， 在每穗种子数上分别高出 32%和 4%，在
单株种子数上分别高出 60%和 33%， 在种子总重
量上分别高出 79%和 32%。 Porter 等 [12]分别从生长
在含色氨酸培养基上的瘤座菌族真菌（Balansia epi
chloe）中和体外培养的高羊茅内生真菌 A.coenophia
lum 中分离出吲哚乙酸 （IAA），因此认为内生真菌
可能通过改变植物体内的激素代谢促进植物生长。
但不确定和相反的结论也有报道 ，Elbersen 和
West [13]发现高羊茅和内生真菌构成 3 个不同的共
生体，在有的共生体中内生真菌可增加宿主植物的
分蘖密度，在有的共生体中减小其分蘖密度 ，在另
一些共生体中内生真菌对分蘖密度无影响。Assuero
等 [14]采用人工接种的方法研究内生真菌感染和水
分胁迫对高羊茅的影响， 结果发现在干旱条件下，
感染种群的干重和分蘖数均低于为感染种群。 Hill
等 [15]认为分蘖率被促进还是被抑制依赖于内生真
菌产生的 IAA 的量， 故产生少量 IAA 的内生真菌
对一些基因型起促进作用，而对另一些基因型起抑
制作用；而产生大量 IAA 的内生真菌对所有的基因
型均有抑制作用，而且干旱等胁迫可能改变内生真
菌生长调节物质的产量而影响分蘖的产生。
内生真菌还影响感染植株体内的物质代谢，促
进植株对矿物质及其它营养物质的吸收，并提高植
物的资源利用效率，以促进植株的生长。 Malinowski[16]
等对高羊茅的研究发现，感染植株叶片和叶鞘中的
可溶性氨基酸总量 、 氨浓度增加而硝酸盐浓度降
低，谷氨酰胺合成酶（GS）活性显著提高，其活性提
高氨的同化 ， 可提高植物对土壤氮的利用效率 。
Lyons 等 [17]发现内生真菌对感染植株的氮代谢和氮
积累有显著的影响。感染植株叶片和叶鞘中的可溶
性氨基酸总量、氨浓度均增加，而硝酸盐浓度降低；
感染植株的谷氨酰胺合成酶 （GS）活性显著提高 ；
后者是氨同化过程中重要的酶，其活性提高促进了
氨的同化，可以提高植物对土壤氮的利用效率。
内生菌也能通过增强植物吸收氮、磷等营养元
素，或与病原菌竞争营养和空间或直接产生拮抗物
质而抑制病原菌，从而间接促进植物生长。Lyons 等[17]
报道，在低水平氮源的土壤中，内生真菌可增加宿
主对氮元素的吸收，如感染内生真菌的高羊茅叶片
中的氮元素含量明显高于没有感染内生真菌的高
羊茅。
2.2 增强抗逆性
内生真菌对羊茅属植株抗逆性的增强主要包
括两方面： 一方面增强植株抵抗生物胁迫的能力；
另一方面增强植株抵抗非生物胁迫的能力。
2.2.1 生物胁迫 生物胁迫指动物、昆虫等对植物
的采食以及病原微生物对植物的侵染。
杜永吉等：羊茅属植物内生真菌研究进展 21
生物技术通报 Biotechnology Bulletin 2008年第 6期
2.2.1.1 阻碍动物采食 动物采食内生真菌感染
的植株会出现中毒病症，从而达到减少或阻止动物
采食的目的。自从 1977 年 Bacon 等 [18~20]发现高羊茅
中的内生真菌与牛的羊茅毒性综合征（fescue toxicity
syndrome） 存在相关性以来， 人们陆续发现内生真
菌与多种牲畜的症状有关，用内生真菌感染的牧草
喂牛，其生长、牛奶产量、怀胎能力和耐热性都明显
下降；喂马则幼驹死亡率明显升高；喂羊则产生蹒
跚综合征（stagger syndrome），表现为奔跑时脚步不
稳和日增重的下降。 据统计，在美国仅因为喂食感
染高羊茅所造成的仔牛数的下降和肉用牛增重的
减慢，其经济损失就高达每年 6.09 亿美元 [20]。
2.2.1.2 抗虫性 内生真菌感染能提高植株的抵
抗害虫的能力，其抗虫机制有 2 种：一种抗虫机制
是内生真菌代谢产生生物碱（alkaloid），这是提高感
染植物生物胁迫抗性的化学基础。 从 A.coenophialum
感染的高羊茅中分离出麦角肽 （ergopeptide）（主要
是 麦 角 缬 氨 酸 ergovaline） [21，22] 和 吡 咯 双 烷 类
（pyrrolizidine）（N2 甲酰和 N2 乙酰黑麦草碱 ） [23~25]等
生物碱，这些生物碱都与感染植株的抗虫性密切相
关。 生物碱亦可增加寄主植物抗某些线虫的能力，
目前已知在带有内生真菌的高羊茅生长的土壤内，
其螺旋线虫 （Helicotylenchus dihystera）、 根结线虫
（Meloidogyne marglandi） 和根斑线虫 （Paratylenchus
scribneri） 等群体数量显著低于不带菌禾草生长的
土壤 [29]。 除此之外，内生真菌还会产生一些对害虫
有抗性的其它活性成分， 包括固醇类物质麦角固
醇、麦角固醇过氧化物等 [26]。
另外一种抗虫机制是改变植物体内固醇类物
质代谢， 以及内生真菌与昆虫竞争植株代谢物质，
从而引起被真菌感染植株上的幼虫生长缓慢，甚至
死亡 [26]。 因为固醇类物质是昆虫细胞膜和蜕皮激素
合成的重要物质， 同时也是真菌生长的所需物质，
真菌是碳源异养微生物，它可以影响植物体内的碳
源平衡，植物被感染后碳氮比明显升高。
Cheplick 和 Clay [27]对 Acremonium 侵染的高羊
茅植株和种子的抗虫性研究发现，用感染植株叶片
饲喂的秋粘虫（Spodopterafrugiperda）幼虫，其存活率
和生长速率明显低于喂食未感染叶片的幼虫，且发
育延迟 ； 而喂食感染种子的赤拟谷盗 （Tribolium
castaneum）， 其种群增长速率显著低于饲喂未感染
种子的种群。内生真菌感染的植物对土壤线虫和一
些植物病原真菌也有一定抗性。 Funk 等 [28]研究发
现，内生真菌感染的植株对侵食植物根系的蛴螬和
线虫具有中等程度的抗性。
2.2.1.3 抗病性 有关羊茅属内生真菌的抗病性
调查结果不一致。 内生真菌侵染对高羊茅秆锈病
（Puccinia graminis Pers.：Pers 亚种 graminicola Z.Urb
an） [30]、叶斑病 （Rhizoctonia zeae Voorhees）并不起作
用 [31]，对于草皮下的土传病害也无影响 [32]。 在幼苗
研究方面发现，内生真菌提高了高羊茅对玉蜀黍丝
核病（R. Zeae）和褐斑病（R. solani Kuhn）抗性，但对
夏斑病（Magnaporthe poae Landschool &Jackson）无作
用 [33]。 在草坪草生态中，病害的表现是涉及到病原
菌菌株、寄主基因型、环境因子及其他生物的交互
作用，因此真菌性病害的抗性是一种相当复杂的反
应。 内生真菌不能直接抗病原菌，而是通过间接强
化寄主的能力，包括降低植冠的温度、增加草坪草
的密度、增强水分吸收的能力、加强植物耐逆境的
能力等方式增强植株对病害的抗性 [34]。 关于 Neot
yphodium 属内生真菌的抗病机制还有待于进一步
的实验证明。
2.2.2 非生物胁迫 非生物胁迫指干旱、高温等恶
劣环境条件对植株的伤害。
目前关于内生真菌提高植物抗旱性机制的研
究日益受到研究者们的重视。植物渗透调节能力的
大小是其抗旱性的一个重要方面。 许多实验证明，
感染 Neotyphodium 属内生真菌的植株能够提高植
株的渗透调节能力。 Bacon[35]发现，在高羊茅感染植
株中含有大量的渗透调节物质多元醇 （包括甘油、
阿拉伯糖醇、甘露醇、赤藓糖醇等），它们都是真菌
的正常代谢产物，而在未感染植株中，这些物质含
量极少。 对于植物-内生真菌共生体的抗旱性较普
遍的看法是，内生真菌的侵染有助于提高植物对干
旱胁迫的抵抗能力。
有研究表明，感染植株的根冠比明显大于未感
染植株， 这说明二者在有机物的分配上存在差异：
感染植株偏重于根系生长，而未感染植株则偏重于
地上部分生长。有发达的根系，抗旱能力固然更高。
还有研究表明感染植株叶片更加宽厚 ， 卷曲更严
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重，这就避免了水分的蒸发与损失，提高植物的避
旱性 [37]。 Read 和 Camp[38]通过 3 年的放牧实验观察
到受内生真菌感染的高羊茅产草量比未受感染的
高，尤其是在夏季干旱高温时期，未受感染的高羊
茅产量减少 54%，而受感染的仅减少 4%，后者表
现出较强的在干旱条件下存活的能力，表明内生真
菌可以提高植物的抗旱性。
但是 White[36]等研究感染 Neotyphodium 属内生
真菌的高羊茅，发现内生真菌并不影响植物的饱和
渗透势、零膨压水势和零膨压相对水分含量和质外
体水分以及渗透调节能力，因此不能影响植物的抗
旱性，所以他们认为，内生真菌对植株抗旱性的影
响很可能是由于对其避旱性的改变。
3 存在问题及展望
目前，羊茅属内生真菌及其代谢产物的研究虽
然取得了一些成果，但仍存在不少问题：（1）不能保
证所有生活在植物组织内的真菌能够全部被分离
出来；（2） 宿主不同的生长状态不同生长时期及不
同的外界环境条件下，内生真菌对宿主的感染情况
不尽相同，所起到作用也不相同；（3）内生真菌的鉴
定较为困难，虽然分离到内生真菌，但有的菌株很
难产生孢子。
我国羊茅属内生真菌的研究仍处于起步阶段，
尽管前人在内生真菌的检测、分离、鉴定、代谢产物
和抗逆性等方面做了一些工作，但仍缺乏全面系统
深入的研究，而且迄今为止研究过的羊茅属植物也
不过数种， 还有大量的研究工作需要进一步开展。
结合国外内生真菌研究发展的趋势， 笔者认为，内
生真菌的分子检测和鉴定、 内生真菌的多样性、优
良内生真菌的筛选、内生真菌与寄主植物间专一性
机理和分布等生态学问题、内生真菌在寄主中的种
群组成和相互关系、内生真菌产生与寄主相同或相
似的生物活性物质的遗传机制，以及内生真菌具有
工农业生产与医药价值的次生代谢产物的开发和
利用等领域可能将是今后一段时间内羊茅属内生
真菌的主要研究内容。
参考文献
1 Moon CD，Scott B.Mycologia，2000，92：1103~1118.
2 Nan Z，Li C. Acta Ecdogica Sinica，2004，24（3）：605~616.
3 Christensen MJ，et al. Mycological Research，2002，106：93~106.
4 Christensen MJ，Easton HS. New Zealang Journal of Agricultural
Research，1998，1：595~602.
5 Siegel MR. Agric Ecosystems Environ，1993，44：301~321.
6 Bacon CW，Siegel MR. Journal of Production Agriculture，1988，1：
45~55.
7 Hill NS，et al. C Crop Science，1991，31：185~190.
8 Clay K.The Potential Role of Endophytes in Ecosystems In：
Biotechnology of Endophytic Fungi of Grasses（edited by Charles W.
Bacon and J. F.white，Jr），CRC Press，1994，73~86.
9 Clay K. Oecologia，1987，73：358~362.
10 De Battista JP，et al. Agron J，1990，82：878~880.
11 Rice JS，et al. Crop Science，1990，30：1303~1305.
12 Porter JK，et al. Phytochemistry，1985，24：1429~1431.
13 Elbersen HW，et al. Grass and Forage Science，1996，51：333~342.
14 Asuero SG，Matthew C，Kemp PD. New Zealand Journal of Agricu
ltural Research，2000，43：49~61.
15 Hill NS，et al. Crop Science，1990，30：156~161.
16 Malinowski DP，Belesky DP. Plant and Soil，1998，198：53~61.
17 Lyons PC，et al. Plant Physiology，1990，92：726~732.
18 Western JH，Cavett JJ. Trans Brit Mycol Soc，1959，42：298~307.
19 Read JC，Camp BJ. Agron J，1986，78：848~85.
20 Hoveland CS. Agric Ecosystems Environ，1993，44：3~12.
21 Lyons PC，et al. Science，1986，232：487~489.
22 Yates SG，et al. Agric Food Chem，1985，33：719~722.
23 Kennedy CW，Bush LP. Crop Science，1983，23：547~552.
24 Bush LP，et al. Crop Science，1982，22：941~943.
25 Jones TA，et al. Crop Science，1983，23：1135~1140.
26 刘峰，蒋宇杨.生物技术通讯，2004，15：417~419.
27 Cheplick GP，Clay K. Oikis，1988，52：309~318.
28 Funk CR，et al. Agric Ecosystems Environ，1993，44：215~232.
29 LatchGCM.AgricultureEcosystemsandEnviroment，1993，4：143~
159.
30 Welty RL，et al. Plant Dis，1991，75：883~886.
31 Gwinn KD，Benard EC. Phytopatholgy，1988，78：15~24.
32 Chu C，et al. Soil Biol Biochem，1992，24：633~637.
33 Gwinn KD，EC Benard. Phytopatholgy，1988，78：15~24.
34 Bacon CW，Porter JK. Environ.Microbiol，1997，35：576~581.
35 Bacon CW. Isolation of Biotechnological Organisms from Nature.
New York：McGraw-Hill，1989，16：259~282.
36 White RH. Crop Science，1992，32：1392~1396.
37 Hill NS.Growth Crop Science，1990，66：156~161.
38 Read JC，Camp BJ. Agronomy Journal，1986，78：848~850.
杜永吉等：羊茅属植物内生真菌研究进展 23